Regulation of soil-borne diseases by a Brassica cover crop: mechanisms of action and effectiveness within a sugar beet-wheat rotation | Réguler les maladies d’origine tellurique par une culture intermédiaire de Brassicacées : mécanismes d’action et conditions d’expression dans une rotation betterave-blé

إنجليزي. Biofumigation, a technique aiming at controlling soil-borne plant pathogens, relies on the toxicity of crop residues (notably Brassicaceous crop residues that release isothiocyanates). The insertion of a biofumigant cover crop during the intercrop period is considered to be a contribution to possible alternatives of the use of pesticides. However, field studies have generated conflicting assessments of the efficiency of biofumigation at the field scale. We hypothesized that the factors responsible for the variable efficacy may take place at two scales: (i) the biofumigant crop scale (during the period of biofumigant crop growth and the period when crop residues are pulverised and incorporated into the soil); and, (ii) the pathogen scale, considering its ecological and epidemiological characteristics (survival of primary inoculum and transmission of primary and secondary infections). Within this framework, the general objective of this thesis is to analyse the mode of action of a brown mustard (B. juncea) cover crop according to the different phases of crop management (residue incorporation and/or crop growth) on the different components of the epidemic (primary inoculum and apparent transmission rate of the epidemic) of Rhizoctonia solani on sugar beet, and to investigate the possible factors responsible for the variable efficacy of a biofumigant crop at the field scale to infer the effectiveness of biofumigation efficacy. With an epidemiological approach, this work combines: (i) controlled condition experiments to better understand the underlying biological mechanisms; (ii) field experiments to investigate the factors which affect the biofumigation efficacy and the impact this has on the epidemic of R. solani on sugar beet; and, (iii) modelling to analyse the field disease progress curves in order to deduce the epidemiological parameters that are affected by the biofumigant crop. The field study showed that growing the biofumigant crop significantly reduced disease incidence compared to the control field (without mustard). Incorporating crop residues further reduced the disease incidence and additionally reduced the conditional disease severity (severity calculated for diseased beets only). Results from modelling showed that the mustard growth phase and incorporation of the residues acted primarily on the transmission of primary infections. It was concluded that the epidemiological mechanisms were affected by the biofumigant crop in different ways during the two phases of interest (the growth phase and incorporation of the residues); the density of primary inoculum can be reduced in both phases but the residues bring further control by reducing pathogen activity. Results from controlled experiments showed that the mustard residues have a more longterm impact on the pathogen than the initial release of toxic compounds. It was further concluded that biological regulation of pathogens may be very important in the longer term control of disease. In another way, efficacy of growing mustard with respect to the control showed more variability over the 3 years of the study than mustard efficacy after incorporation of the residues which in this study showed little variability from one year to the next. The length of the mustard growth period and mustard biomass seemed to be the most relevant factors that can explain variability of efficacy of growing mustard. However, incorporation of the residues may regulate this variability, regardless of the factors commonly cited in literature (crop biomass, size of crushed residues and timing of irrigation linked to residue maceration). Until now, little effort has been directed towards understanding the differential mode of action of a biofumigant crop on soil-borne pathogens, according to the phases of crop management and the epidemiological mechanisms which are affected by biofumigation. Targeting these two areas offers an innovate tool to reduce the variability of biofumigation in cropping systems.

فرنسي. La biofumigation est une méthode de lutte phytosanitaire utilisant la toxicité de molécules issues des résidus de cultures (notamment les Brassicaceae, à l’origine de la production d’isothiocyanates) pour lutter contre de nombreux agents pathogènes telluriques. L’insertion d’une culture intermédiaire à objectif biofumigant pendant la période d’interculture est considérée comme une contribution à une alternative possible à l’utilisation de pesticides. Cependant, les niveaux d’efficacité de la biofumigation mis en évidence en conditions agricoles restent inégaux d’une étude à l’autre. Nos hypothèses de travail sont que les facteurs de variation de l’efficacité peuvent se situer à la fois au niveau de la culture biofumigante (pendant la phase de culture, et après enfouissement des résidus), et au niveau du pathogène et de ses caractéristiques écologiques et épidémiologiques (survie de l’inoculum primaire, transmission des infections primaires et secondaires). Dans ce contexte, l’objectif général de la thèse est (i) d’expliquer l’action d’une culture intermédiaire de moutarde brune (B. juncea) suivant différents modes de gestion (enfouissement des résidus et/ou culture simple) sur les différentes composantes de l’épidémie (inoculum primaire, vitesse apparente du cycle épidémique) de Rhizoctona solani sur betterave sucrière, et (ii) d’examiner les facteurs de variations possibles de l’efficacité de la culture biofumigante au champ pour en déduire les conditions d’expression de l’efficacité de la biofumigation. Avec une approche épidémiologique, ce travail combine (i) expérimentations en conditions semi-contrôlées, pour l’étude fine des mécanismes biologiques, (ii) expérimentations au champ, pour l’analyse des conditions d’expression de l’efficacité de la biofumigation sur une épidémie de R. solani sur betterave, et (iii) modélisation, pour l’analyse des courbes de progression de la maladie au champ permettant d’en déduire les paramètres épidémiologiques affectés par la culture biofumigante. L’étude au champ a permis de montrer que la moutarde en culture permettait de réduire significativement l’incidence de la maladie par rapport au témoin sans moutarde. Par comparaison, l’enfouissement des résidus permettait de réduire davantage l’incidence mais également de réduire la sévérité conditionnelle de la maladie (sévérité au sein des plantes malades). Les résultats de modélisation montrent que la seule moutarde en culture et les résidus réduisent principalement la transmission des infections primaires. La combinaison de ces deux types de résultats suggère que les mécanismes épidémiologiques affectés par la culture biofumigante sont différents suivant son mode de gestion : la seule moutarde en culture et l’enfouissement des résidus réduiraient la densité d’inoculum primaire mais les résidus apporteraient un contrôle supplémentaire en réduisant son activité pathogène. La confrontation de ces résultats à ceux obtenus en conditions semi-contrôlées, en particulier la mise en évidence d’une persistance d’effet des résidus de moutarde sur les agents pathogènes bien supérieure à la période de libération des composés organiques toxiques, indique que des mécanismes complexes de régulation biologique seraient, au-delà de l’effet toxique des résidus, très importants pour la réduction de l’expression de la maladie. Nos résultats montrent par ailleurs que l’efficacité de la moutarde en culture par rapport au témoin est plus variable que celle constatée après enfouissement des résidus qui, dans les conditions de cette étude, est régulière d’une année à l’autre. Après identification des facteurs de variation putatifs de l’efficacité de la biofumigation, la durée de culture de la moutarde et la biomasse produite semblent les plus pertinents pour expliquer la variabilité de l’efficacité de la moutarde en culture. En revanche, l’enfouissement des résidus permettrait de régulariser cette variabilité et ceci indépendamment des facteurs de variation de la conduite de la culture biofumigante couramment cités (biomasse produite, finesse de broyage des résidus et irrigation après enfouissement des résidus dans le sol). Ainsi, le mode d’action différentiel d’une culture biofumigante suivant son mode de gestion sur les pathogènes telluriques et les mécanismes épidémiologiques affectés par la biofumigation ont été jusqu’à présent peu étudiés en biofumigation, mais semblent être des voies de recherche pertinentes dans la perspective de réduire la variabilité d’efficacité de la biofumigation.