Root foraging strategies and nutrient cycling : study on the functional role of the horizontal exploration of soil by plants | Stratégies d'exploration racinaire et cycles des nutriments : Étude du rôle fonctionnel de l'exploration horizontale du sol par les plantes

إنجليزي. Plant nutrition depends on complementary mechanisms : the development of root systems, root uptake and plant ability to control nutrient cycling, e.g. through exudation. The aim of this thesis is to link plant-soil feedbacks involving the cycling of nutrients and root foraging strategies. I first review the different mechanisms of plant influence on nutrient cycling within the soil and assess their respective scales. Considering the direct effect of roots on the soil at the scale of the rhizosphere, I hypothesize that the combination of absorption and exudation may lead to synergies between the roots of a plant. At the scale of the whole root system, I propose a second, heuristic hypothesis: the existence of a trade-off between soil exploration and soil occupation (defined as the ability of plants to influence efficiently nutrient cycling). In a first chapter, I develop a general model of nutrient cycling, to determine under which condition plants should limit the exploration of soil by their roots. I show that limited exploration is an efficient strategy under specific conditions, especially nutrient-poor soils and the existence of synergies between roots. In a second chapter, I characterize soil occupation and nitrogen cycling, by the use of isotopes ratios, in the plant-soil system of three perennial grasses of the savanna of Hwange (Zimbabwe). This field study shows a gradient of root heterogeneity among these grass species. Those showing the more heterogeneous root pattern have a slower but potentially more efficient nitrogen cycling. In a last chapter, I develop a numerical mechanistic model at the rhizosphere scale for a plant taking up phosphorus and increasing its availability through exudation of citrate. I show that, depending on the extent of root influence on soil by exudation and nutrient depletion, competition between roots as well as facilitation arise from the combination of root uptake and exudation. By upscaling rhizosphere processes to the root system, I show that phosphorus losses are minimized by a restricted soil exploration, which backs the hypothesis of a trade-off between soil exploration and occupation. Overall, I developed complementary approaches that took into account several mechanisms and scales of plant-soil interactions. Considering that root functions are not limited to nutrient uptake, but also involve their influence on nutrient cycling, lead to two novel results: the potential existence of intra-plant and inter-root facilitation, and limited soil exploration as an efficient foraging strategy. This work underlines the importance of accurately integrating the mechanisms of plant-soil interaction to assess their nutrient strategies and to predict their impact on nutrient cycling within ecosystems.

فرنسي. La nutrition minérale des plantes dépend à la fois du développement et du fonctionnement de leur appareil racinaire, incluant l'absorption mais aussi la capacité des plantes à influencer les cycles des nutriments, notamment par l'exsudation. Le but de cette thèse est de lier les rétroactions plantes-sol impliquant les cycles des nutriments aux stratégies d'exploration racinaire. Dans la revue bibliographique, je recense des mécanismes d'interaction plantes-sol et leurs échelles spatiales et temporelles. En considérant, à l'échelle de la rhizosphère, les interactions directes entre racines et sol, je propose que la combinaison entre exsudation et absorption des nutriments mène à des synergies entre racines d'une même plante. Ma seconde hypothèse est celle de l'existence d'un compromis entre l'exploration du sol et son occupation (défini comme la capacité des plantes à influencer efficacement le cycle des nutriments). Dans un premier chapitre, je développe un modèle général de recyclage des nutriments afin de déterminer sous quelles conditions les plantes auraient intérêt à limiter leur exploration du sol. Je montre qu'une exploration limitée est une stratégie de nutrition efficace sous certaines conditions, dont l'existence de synergies entre racines et le fait d'être dans un sol pauvre en nutriment. Dans un deuxième chapitre, je mesure le patron d'exploration racinaire et évalue le recyclage de l'azote à l'aide des outils isotopiques, chez trois espèces de Poacées pérennes de la savane de Hwange (Zimbabwe). Cette étude de terrain montre un gradient d'hétérogénéité racinaire entre ces trois espèces. Les Poacées exprimant le patron d'exploration le plus hétérogène ont un cycle de l'azote plus lent, mais potentiellement plus efficace. Dans un dernier chapitre, je développe un modèle mécaniste à l'échelle de la rhizosphère, pour une plante absorbant le phosphore et contrôlant sa disponibilité par l'exsudation de citrate. Je montre que, selon l'échelle d'influence des racines en terme d'exsudation et d'abaissement de la concentration en phosphore, la combinaison de l'exsudation et de l'absorption mène soit à une compétition, soit à une facilitation entre les racines d'une même plante. En me plaçant à l'échelle du système racinaire, je montre que les pertes en phosphore sont limitées par une exploration limitée du sol. Ce dernier résultat va dans le sens du compromis exploration/occupation. Au cours de cette thèse, j'ai donc développé des approches complémentaires, mettant en jeu différents mécanismes et échelles d'interactions plantes-sol. Le fait que les racines ne se limitent pas à un rôle d'absorption, mais agissent activement sur les cycles de nutriments a mené à deux résultats originaux : la facilitation inter-racinaire et intra-plante, et le fait qu'une exploration limitée puisse être considérée comme une stratégie efficace de nutrition. Enfin, ce travail souligne l'importance d'intégrer les divers mécanismes d'interaction plantes-sol pour comprendre les stratégies de nutrition des plantes et mieux prédire leur impact sur les cycles de nutriments à l'échelle des écosystèmes.