Evolutionary impacts of urbanization in the Great tit : from phenotype to (epi)genomes | Impacts évolutifs de l'urbanisation chez la mésange charbonnière : du phénotype aux (épi)génomes

إنجليزي. Urbanization is a worldwide process irreversibly converting natural habitats into artificialized areas. Cities represent a new, human-made environment with novel environmental conditions that might directly impact urban-dwelling species and their evolutionary trajectories. Although they are of major importance for species past, present and future history, evolutionary processes ongoing in urban habitats remain poorly known. Hence, the main objective of the present work is to study city life impacts on wild species and to investigate if and how species adapt to the urban environment. Using a pair of urban and forest populations of great tits (Parus major) from south of France, I first explore phenotypic differences associated with urban life. Results show the existence of an urban phenotype characterized by a reduction of the birds’ size, earlier laying dates, reduced clutch sizes, higher exploratory behaviour, higher aggressive behaviour and higher acute response to stress. Second, selection analyses on these morphological and behavioural traits reveal that phenotypic shifts associated with urbanization are not aligned with reproductive and survival selection, suggesting they are not adaptive. Third, an (epi)genomic approach across three cities unveils genomic footprints of adaptation as well as differentially methylated regions associated with city life, but little parallelism between cities. A majority of these (epi)genomic markers are associated with genes with functions involved in the nervous system, immunity, hormonal process and behaviour, suggesting the potential major role of these functions in avian adaptation to urban habitats. Finally, after proposing a roadmap for studying adaptation to urban habitats, this work highlights key future directions to build stronger and wider knowledge in urban evolutionary biology.

فرنسي. L’urbanisation est un phénomène mondial convertissant des milieux naturels en milieux artificialisés. Les zones urbaines constituent un nouvel environnement majoritairement façonné par l’homme avec des conditions environnementales inédites pouvant directement impacter les espèces vivant en milieu urbain ainsi que leurs trajectoires évolutives. A l’heure actuelle, les processus évolutifs associés au milieu urbain sont peu connus bien qu’ils déterminent l’histoire passée, présente et future des espèces concernées. Ainsi, l’objectif de cette thèse est d’étudier l’impact de la vie urbaine sur les espèces sauvages et de comprendre si et comment les espèces s’adaptent à ce nouvel environnement. A travers l’étude de populations de mésanges charbonnières (Parus major) urbaine et forestière du sud de la France (Montpellier) ce travail explore dans un premier temps les différences phénotypiques associées au milieu urbain et met en évidence l’existence d’un phénotype urbain caractérisé par une taille réduite, des pontes précoces et réduites, un comportement plus exploratoire et plus agressif ainsi qu’une réponse accrue au stress. Dans un second temps, des analyses de sélection indiquent que ces différences phénotypiques ne résultent pas de nouvelles pressions de sélection associées au milieu urbain et ne sont pas adaptatives. Dans un troisième temps, une approche (épi)génomique dans trois villes (Montpellier, Barcelone et Varsovie) révèle l’existence de traces de sélection dans les génomes ainsi que de régions différentiellement méthylées en milieu urbain, mais peu de parallélisme entre villes. Parmi ces marqueurs (épi)génomiques, nombreux se révèlent associés à des gènes ayant des fonctions impliquées notamment dans le système nerveux, l’immunité, les processus hormonaux ainsi que le comportement, suggérant le potentiel rôle majeur de ces fonctions dans l’adaptation face aux conditions urbaines. Enfin, après avoir proposé une feuille de route pour tout écologue voulant étudier l’adaptation au milieu urbain, ce travail souligne certains points importants à aborder et approfondir dans le domaine, pour construire une compréhension plus vaste et détaillée de l’évolution biologique en milieu urbain.