Genetic bases and evolutionary consequences of sex loss in aphids | Bases génétiques et conséquences évolutives de la perte de sexe dans le groupe des pucerons

إنجليزي. Sexual reproduction is considered the ancestral reproductive mode of eukaryotes, yet it has been lost several times in many taxa. Understanding the mechanisms by which asexual lineages appear and persist over time remains a major challenge of evolutionary biology. During my PhD, I investigated the genetic basis as well as the evolutionary consequences of sex loss in aphids, a group that displays reproductive polymorphism. The ancestral reproductive mode of aphids is cyclical parthenogenesis (CP, an alternation of several parthenogenetic generations and one sexual generation), but obligate parthenogenesis (OP) is frequently observed in this group. Derived OP lineages are not able to produce sexual females though they often retain the ability to produce males. First, to characterize genomic regions involved in the transition from CP to OP reproductive mode, we used genome scan approaches on different aphid taxa that are more or less genetically related and exhibit variation in reproductive mode. We showed that the genetic basis of sex loss is different between the studied taxa, with no apparent convergence in gene content norfunctions. Thus, several independent genomic regions may be responsible for sex loss in aphids, suggesting that there are many paths that lead to asexuality in this group. Second, we studied the evolutionary consequences of the loss of sex on traits and genes essential for sexual reproduction. Since the males produced by OP lineages are unlikely to pass on their genes (because CP lineages are usually separated from OP ones), we tested the prediction that male traits should degenerate. Male production was indeed reduced in OP lineages, supposedly resulting from counter-selection, but male reproductive success was only slightly lower than in CP lineages, presumably due to the slow action of relaxed selection orunderestimation of reproductive opportunities. As OP lineages produce rare males and also do not produce sexual females, the gene expression of parthenogenetic females in these OP lineages is no longer constrained by that of other morphs. We thus predicted that the disappearance of sexual conflict (which arises when there are different morph-specific optima for a trait shared by different morphs) would result in shifts of gene expression. We therefore compared gene expression patterns of CP and OP lineages for different morphs in the pea aphid. We observed that gene expression in males from OP lineages tended towards the parthenogenetic female optimum, as predicted by theory. More surprisingly, males and parthenogenetic females of OP lineages consistently over-expressed genes typically expressed in the gonads of sexual morphs. These changes in gene expression in OP lineages may arise from the relaxation of selection or the repurposing of gene networks otherwise used in sexual lineages. This thesis illustrates the relevance of using species with polymorphic reproductive systems to understand the evolutionary history of sex loss and its consequences.

فرنسي. La reproduction sexuée est considérée comme le mode de reproduction ancestral des eucaryotes, mais elle été perdue à plusieurs reprises dans de nombreux taxons. Comprendre les mécanismes par lesquels les lignées asexuées apparaissent et persistent dans le temps reste un défi majeur de la biologie évolutive. Au cours de ma thèse, j'ai étudié les bases génétiques ainsi que les conséquences évolutives de la perte du sexe chez les pucerons, un groupe qui présente un polymorphisme de reproduction. Le mode de reproduction ancestral des pucerons est la parthénogenèse cyclique (CP, une alternance de plusieurs générations parthénogénétiques et d'une génération sexuée), mais la parthénogenèse obligatoire (OP) est fréquemment observée dans ce groupe. Les lignées OP dérivées ne sont pas capables de produire des femelles sexuées bien qu'elles conservent souvent la capacité de produire des mâles. Pour caractériser les régions génomiques impliquées dans la transition de la reproduction CP à OP, nous avons utilisé des approches de scan génomique sur différents taxons de pucerons plus ou moins proches génétiquement et présentant des variations de mode de reproduction. Nous avons montré que la base génétique de la perte du sexe est différente entre les taxons étudiés, sans convergence apparente dans le contenu génique ou les fonctions des gènes. Ainsi, plusieurs régions génomiques indépendantes peuvent être responsables de la perte du sexe chez les pucerons, ce qui suggère qu'il existe de nombreuses voies menant à l'asexualité dans ce groupe. Ensuite, nous avons étudié les conséquences évolutives de la perte du sexe sur les traits et les gènes essentiels à la reproduction sexuée. Comme il est peu probable que les mâles produits par les lignées OP transmettent leurs gènes (les lignées CP étant généralement séparées géographiquement des lignées OP), nous avons testé la prédiction selon laquelle les traits mâles dégénèrent. La production de mâles était en effet réduite dans les lignées OP, supposément en raison de la contre-sélection, mais le succès reproductif des mâles n'était que légèrement inférieur à celui des lignées CP, probablement en raison de la sélection relâchée qui agit lentement ou d’opportunités reproductives sous-estimées. Comme les lignées OP produisent rarement des mâles et ne produisent pas de femelles sexuées, l'expression génétique des femelles parthénogénétiques n'est plus contrainte par celle des autres morphes. Nous avons donc prédit que la disparition du conflit sexuel (qui survient lorsqu'il existe différents optima spécifiques à chaque morphe pour un trait partagé par différents morphes) entraînerait des changements d’expression des gènes. Nous avons donc comparé les profils d'expression génétique des lignées CP et OP pour différents morphes du puceron du pois. Nous avons observé que l'expression des gènes chez les mâles des lignées OP tendait vers l'optimum des femelles parthénogénétiques, comme le prévoyait la théorie. Plus surprenant, les mâles et les femelles parthénogénétiques des lignées OP surexpriment systématiquement des gènes exprimés dans les gonades des morphes sexués. Ces changements dans l'expression des gènes dans les lignées OP peuvent s’expliquer par un relâchement de la sélection ou la reconversion de réseaux de gènes autrement utilisés dans les lignées sexuées. Cette thèse illustre la pertinence de l'utilisation d'espèces aux systèmes de reproduction polymorphes pour comprendre l'histoire évolutive de la perte du sexe et ses conséquences.