On the role of central metabolism for the differential aluminum tolerance in three Arabidopsis thaliana ecotypes | O papel do metabolismo central na tolerância diferencial ao alumínio em três ecótipos de Arabidopsis thaliana

Aluminum (Al) toxicity is for long known to promote severe impairments to the production of many crops in acid soils. In order to overcome toxicity, Al resistance genes have been characterized in different plant species and are involved in two main mechanisms: (i) tolerance, regarding the Al detoxification within the plant cell and (ii) exclusion, which involves Al complexation in the rhizosphere by releasing of organic acids (OAs). Plants using the Al-induced OA exudation as the main mechanism might spend valuable carbon commodities during this process. Therefore, the OA exudation must be tightly regulated and closely related to the carbon metabolism. In this study, growth and yield parameters were used to compare the response of three Arabidopsis ecotypes namely Columbia-0 (Col-0), Wassilewkija (Ws), and Landsberg erecta (Ler), under Al stress, which was correlated with expression of Al-responsive genes. Further, a detailed metabolic characterization was also performed in 28-day- old plants grown in hydroponic system. The so-called Al-sensitive ecotypes, Col-0 and Ws, presenting higher yield and growth under control conditions, exhibited stronger reductions in these parameters under long-term Al exposure. Ler, classified as the most capable in dealing with Al stress, showed relative smaller reductions comparing control and Al-stress conditions. All the ecotypes presented high expression of the well-known Al-resistance gene AtALMT1. Col-0 and Ws plants under Al stress increased leaf fructose and starch contents, suggesting a low carbon use efficiency (CUE). Similarly, higher increases in amino acids, carbohydrates and organic acids levels occurred in both shoot and roots tissues of Col-0 and Ws plants, but not of Ler. Altogether, our results suggest that higher capacity of using and translocate reduced carbon molecules seems to be crucial to Arabidopsis overcome Al stress. In addition, lower expenses in carbon molecules might be linked to a higher capacity to deal with Al stress in long-term experiments. Overall, our results support a tight relationship between primary metabolism and Al stress responses. The results obtained are discussed within the context of current models of Al resistance mechanism providing novel insights on the influence of Al stress on plant growth and primary metabolism in leaves and shoots.

A toxicidade do alumínio (Al) é há muito tempo conhecida por promover graves prejuízos à produção de muitas culturas em solos ácidos. Para superar essa toxicidade, genes de resistência ao Al foram caracterizados em diferentes espécies de plantas e estão envolvidos em dois mecanismos principais: (i) tolerância, referente à desintoxicação do Al dentro da célula vegetal e (ii) exclusão, que envolve a complexação do Al na rizosfera pela liberação de ácidos orgânicos (AOs). As plantas que utilizam a exsudação de AO induzida por Al como principal mecanismo, dispendem de commodities de carbono valiosas neste processo. Portanto, a exsudação AO deve ser finamente regulada e intimamente relacionada ao metabolismo do carbono. Neste estudo, os parâmetros de crescimento e produtividade foram utilizados para comparar a resposta de três ecótipos de Arabidopsis, Columbia-0 (Col-0), Wassilewkija (Ws) e Landsberg erecta (Ler), sob estresse por Al, que foi correlacionada com expressão de genes responsivos a este estresse. Além disso, uma caracterização metabólica detalhada foi realizada em plantas com 28 dias de idade, cultivadas em sistema hidropônico. Os ecótipos classificados como sensíveis ao Al, Col-0 e Ws, cuja produção e crescimento sob condições controle são maiores em ralação ao Ler, exibiram reduções mais drásticas desses parâmetros sob exposição ao Al no longo prazo. Ler, classificado como o mais capaz em lidar com o estresse por Al, exibiu reduções relativamente menores comparando as condições de controle e estresse. Todos os ecótipos apresentaram alta expressão do principal gene de tolerância ao Al em Arabidopsis, AtALMT1. As plantas Col-0 e Ws sob estresse por Al aumentaram o teor de frutose e amido em folhas, sugerindo uma baixa eficiência de uso de carbono (EUC). Da mesma forma, maiores aumentos nos níveis de aminoácidos, carboidratos e ácidos orgânicos ocorreram em ambos os tecidos de folhas e raízes plantassem Col-0 e Ws, mas não em Ler. Em conjunto, os resultados sugerem que a maior capacidade de usar e translocar moléculas de carbono reduzidas parecem ser cruciais para Arabidopsis superar o estresse por Al. Ademais, menores gastos em moléculas de carbono em processo de exsudação podem estar ligados a uma maior capacidade de lidar com o estresse em experimentos de longo prazo. No geral, nossos resultados suportam uma estreita relação entre o metabolismo primário e as respostas ao estresse por Al. Os resultados obtidos são discutidos dentro do contexto dos atuais modelos de mecanismo de resistência ao Al, fornecendo novos insights sobre a influência deste estresse sobre o crescimento das plantas e metabolismo primário em folhas e raízes.