Influence of frequent regrouping and social status on behavioral, endocrine and immune responses of group housed pregnant sows

In modern animal husbandry, dynamic group-housing of pregnant sows is a common practice. Every regrouping of animals or every change of group composition is associated with the establishment or the adjustment of a new dominance hierarchy, which provokes aggressive behavior, fights and injuries. This process is known to result in social stress by an activation of different stress systems. The subsequent release of neuroendocrine signals like glucocorticoids (e.g. cortisol) has the potential to alter several immune functions and immune cell numbers in the blood which may be directly associated with animals’ health, reproduction, embryonic development and economic losses. The effects of frequent regrouping or mixing on pregnant sows’ behavior, stress hormones and especially the distribution of blood leukocyte subpopulations represent a major research gap in the field of stress assessment of dynamic group-housing conditions in pig production. The aim of the present doctoral thesis was to evaluate whether frequent regrouping acts as a chronic social stressor influencing behavior as well as the endocrine and immune system of group-housed pregnant sows. Special emphasis was put on the question whether frequent changes of the group composition affect blood leukocyte subpopulations. A study with 40 pregnant sows was designed to investigate the influence of frequent changes of group composition on numbers of blood leukocyte subpopulations in combination with analyses of agonistic behavior and the endocrine status. Pregnant multiparous sows were housed in groups of five animals. Sows were either assigned to a repeated social mixing treatment with a mutual exchange of two randomly selected sows of two specific groups (2x2) twice a week over a period of eight weeks, or remained undisturbed in their original group. Blood samples of all sows were collected during pregnancy at five time points before, during, and after the mixing period to evaluate the number of blood leukocyte subpopulations and plasma cortisol concentrations. Blood immune cell numbers were analyzed during all trimesters of gestation and the impact of social status on these modifications was assessed. Behavioral data of pregnant sows of this experiment were used to compare various recommended dominance indices to rank individuals based on different methodical aspects to investigate whether these indices are comparable and equally applicable for determination of dominance relationships. Results of the current study demonstrated that pregnancy-associated alterations in the immune system generally exist in sows. The numbers of T cells, natural killer cells, B cells, cytotoxic T cells, and CD8+ γδ- T cells decreased during the last trimester of pregnancy, while neutrophils and plasma cortisol concentrations increased during pregnancy. Those pregnancy-associated alterations in the immune system were affected especially in middle-ranking sows, which had higher numbers of B cells and monocytes than sows with lower ranking positions. Plasma cortisol concentrations also tended to be higher in middle-ranking sows compared to low-ranking sows indicating that social rank can influence the immune system and endocrine status in sows during pregnancy. These findings showed the necessity to choose the appropriate measurement for calculation of dominance relationships. Repeated social mixing by frequent changes of group composition not only resulted in an increase of aggressive behavior during the entire mixing period, but also in altered immune cell numbers. The immunological profile in blood of mixed sows was characterized by lower numbers of antigen-experienced T helper cells, cytotoxic T cells and natural killer cells. This work demonstrated that frequent changes of group composition affect both cell numbers of the innate and the adaptive part of the immune system, which may weaken immunological memory functioning and reduce the resistance against certain infections in pregnant sows. For most of these immune cells a certain period of instable housing conditions was required to induce a change, but once manifested, these immunological alterations persisted even after the end of the mixing period. Although the findings of the present work on blood immune cell numbers resemble in many aspects a picture of stress-induced immunomodulation previously reported in context with social stress, no clear differences in measured plasma stress hormone concentrations between treatment groups or rank-positions were found. Whether other factors have influenced cortisol concentrations needs to be further evaluated. The overall picture emerging from the current doctoral thesis indicates that frequent changes of group composition and social status have the potential to induce stress-related immunological changes in pregnant sows which might adversely affect sows’ health.

In der modernen Tierhaltung ist die dynamische Gruppenhaltung von trächtigen Sauen gängige Praxis. Jede Veränderung der Gruppenzusammensetzung ist mit der Etablierung einer neuen Sozialhierarchie assoziiert, was Aggressionen, Rangordnungskämpfe und Verletzungen zur Folge haben kann. Dies kann zu einer sozialen Stressbelastung und damit zu einer Aktivierung verschiedener Stresssysteme führen. Die darauffolgende Ausschüttung von Glucocorticoiden (Cortisol) birgt das Potential, die Anzahl verschiedener Immunzellen im Blut zu verändern. Das Ziel dieser Arbeit war es zu untersuchen, ob sich häufige Neugruppierungen als sozialer Stressor für trächtige Sauen in Gruppenhaltung auswirken können und dabei das Verhalten sowie das Hormon- und Immunsystem beeinflusst werden. Der besondere Schwerpunkt lag hierbei auf der Fragestellung, ob stetige Veränderungen der Gruppenzusammensetzung Leukozyten-Subpopulationen im Blut beeinträchtigen. Dazu wurde in einer Studie mit 40 trächtigen Sauen der Einfluss stetiger Veränderungen der bestehenden Gruppenstruktur auf Anzahl und Verteilung von Leukozyten-Subpopulationen im Blut sowie das Auftreten agonistischer Verhaltensweisen und der Hormonstatus untersucht. Trächtige Sauen wurden in Kleingruppen zu je fünf Tieren gehalten. Soziale Instabilität wurde durch häufige Wechsel der Gruppenzusammensetzung induziert, indem über einen Zeitraum von acht Wochen zwischen zwei Gruppen zweimal wöchentlich jeweils zwei Gruppenmitglieder randomisiert ausgetauscht wurden, während die anderen Gruppen über den gesamten korrespondierenden Zeitraum in gleichbleibender Gruppenzusammensetzung unter identischen Bedingungen gehalten wurden. Allen Sauen wurden zu fünf definierten Zeitpunkten vor, während und nach der Phase sozialer Instabilität Blut entnommen, um die Anzahl von Leukozyten-Subpopulationen im Blut sowie die Cortisolkonzentration im Plasma zu bestimmen. Die Anzahl der Immunzellen im Blut wurde über alle Trimester der Trächtigkeit bestimmt und der Einfluss der sozialen Rangposition auf diese Veränderungen ermittelt. Zudem wurden die Verhaltensdaten der trächtigen Sauen dazu verwendet, verschiedene empfohlene Dominanzindices basierend auf unterschiedlichen methodischen Vorgehensweisen auf Vergleichbarkeit und Anwendbarkeit zur Dominanzbestimmung zu überprüfen. Die Ergebnisse dieser Studie zeigen, dass trächtigkeits-induzierte Veränderungen im Immunsystem auch bei Schweinen existieren. Die Anzahl von T Zellen, natürlichen Killerzellen, B Zellen, zytotoxischen T Zellen und CD8α+ γδ- T Zellen nahmen während des letzten Trimesters der Trächtigkeit ab, wohingegen Neutrophile und die Cortisolkonzentration im Plasma zum Ende der Trächtigkeit anstiegen. Diese trächtigkeits-induzierten Veränderungen waren vor allem in mittelrangigen Sauen beeinflusst, welche eine höhere Anzahl an B Zellen und Monozyten im Vergleich zu niedrigrangigen Sauen aufwiesen. Sauen mittlerer Rangposition verfügten zudem tendenziell über eine höhere Cortisolkonzentration im Plasma als Sauen niedrigeren Ranges, was darauf hindeutet, dass der soziale Rang das Immun- und endokrine System von Sauen während der Trächtigkeit beeinflussen kann. Diese Ergebnisse zeigen außerdem die Notwendigkeit und den Bedarf für eine geeignete Methode zur Bestimmung von Dominanz bzw. Rangpositionen. Häufige Wechsel der Gruppenzusammensetzung führten nicht nur zu einem Anstieg aggressiver Verhaltensweisen während der gesamten Phase sozialer Instabilität, sondern auch zu einer Veränderung der Immunzellzahlen im Blut. Das immunologische Profil war durch eine niedrigere Anzahl an antigen-erfahrenen T Helferzellen, zytotoxischen T Zellen und natürlichen Killerzellen charakterisiert. Damit konnte diese Doktorarbeit zeigen, dass sowohl der angeborene als auch der erworbene Teil des Immunsystems beeinträchtigt war. Für die meisten dieser genannten Immunzellen war ein gewisser Zeitraum instabiler Haltungsbedingungen notwendig um diese immunologischen Veränderungen hervorzurufen. Hatten sich diese jedoch einmal manifestiert, blieben sie über das Ende der instabilen Haltungsphase hinaus bestehen. Obwohl die Ergebnisse dieser Doktorarbeit das Bild einer stress-induzierten immunologischen Veränderung wiedergeben, wurden keine klaren Unterschiede in der Cortisolkonzentration zwischen Sauen mit gleichbleibender und wechselnder Gruppenzusammensetzung oder verschiedenen Rangpositionen nachgewiesen. Ob weitere Faktoren die Cortisolkonzentration im Blut beeinflusst haben, bleibt noch zu klären. Im Rahmen dieser Doktorarbeit konnte gezeigt werden, dass stetige Wechsel der Gruppenzusammensetzung sowie der soziale Statuts der Tiere über das Potenzial verfügen, stress-assoziierte Veränderungen im Immunsystem hervorzurufen, die die Gesundheit der Sauen beeinträchtigen können.