Managing strawberry pollination with wild bees and honey bees: Facilitation or competition by mass-flowering resources?

Viele der weltweit angebauten Nutzpflanzen können von Bestäubung profitieren. Der Ertrag und die Qualität kann oftmals verbessert werden und die Bestäubungsleistung trägt damit zum Wirtschaftswert der Agrarproduktion bei. Allerdings gibt es einen Rückgang in der Anzahl als auch der Diversität der Bestäuber. Ein Faktor, der zu einem großen Teil zu diesem Rückgang beiträgt, ist die landwirtschaftliche Intensivierung und die damit einhergehende Fragmentierung und der Verlust wichtiger Lebensräume und Nahrungsressourcen von Bestäubern. Die wichtigsten Bestäuber sind Bienen. Landwirte, die Bestäuber-abhängige Nutzpflanzen anbauen, können hohen wirtschaftlichen Risiken ausgesetzt sein, wenn Bestäuber fehlen. Um in Zukunft die Bestäubung von Nutzpflanzen gewährleisten zu können, ist es wichtig die Bedeutung von Wildbienen und domestizierten Bienen (wie Honigbienen und Hummeln) für die Nutzpflanzenbestäubung zu verstehen, vor allem im Hinblick auf ihre funktionellen Merkmale und ihr Sammelverhalten in den Agrarlandschaften. Da Bienen Blüten besuchen, um Pollen und Nektar zu sammeln, kann ihr Sammelverhalten von den verfügbaren floralen Ressourcen in der Landschaft beeinflusst werden und Pflanzen, die gleichzeitig blühen, können um Bestäuber konkurrieren. In meiner Dissertation untersuche ich das Sammelverhalten von Bienen in Bezug auf die Bestäubungsleistung in Erdbeerfeldern (Fragaria x Ananassa Duch.) unter Berücksichtigung der funktionellen Merkmale von Bienen (z. B. Lebensweise, Sammeldistanzen, Präferenzen für Nahrungsressourcen) und der räumlichen und zeitlichen Verfügbarkeit von Massentrachten wie Raps (Brassica napus L.). Im ersten Kapitel wird die relative Bedeutung von sozial und solitär lebenden Bienen für die Erdbeerbestäubung entlang eines Gradienten der Rapsverfügbarkeit in der Landschaft anhand von Transekten im Erdbeerfeld untersucht. Die Rapsverfügbarkeit (Produkt aus Raps-Landschaftsdeckung und Rapsblütendeckung) zeigte gegensätzliche Effekte auf die Abundanz von sozial und solitär lebenden Bienen. Die Anzahl der sozialen Bienen (Honigbienen und Hummeln) im Erdbeerfeld nahm mit zunehmender Rapsverfügbarkeit ab, die Anzahl der Solitärbienen nahm dagegen zu. Generell konnten Früchte von größerem Gewicht und höherer Qualität geerntet werden, wenn die Blüten offen bestäubt wurden (d.h. Zugang von allen Bestäubern hatten), im Gegensatz zu Wind- und Selbstbestäubung. Zusätzlich nahm das Fruchtgewicht mit steigender Anzahl von Bienen im Erdbeerfeld zu. Im zweiten Kapitel wird die Nutzung von Pollenressourcen von kleinen und großen Honigbienen- und Hummelvölkern (Apis mellifera L. und Bombus terrestris L.) in Bezug auf die landschaftsweite Rapsverfügbarkeit untersucht. Jeweils ein großes und ein kleines Volk beider Arten wurde neben insgesamt neun Erdbeerfeldern platziert und die Pollenhöschen von heimkehrenden Bienen wurden gesammelt. Die Nutzung der Pollenressourcen wurde durch die Kombination zweier Methoden untersucht: mittels DNA Metabarcoding (Next-Generation-Sequencing) wurde die Pollenvielfalt (Anzahl der Pflanzengattungen) bestimmt und die mikroskopischen Pollenanalyse wurde genutzt, um den Anteil von Zielpollen (Erdbeere und Raps) zu quantifizieren. Hummelvölker haben im Vergleich zu Honigbienenvölkern Pollen von mehr unterschiedlichen Pflanzenarten gesammelt. Bei beiden Arten nahm der Anteil von Erdbeerpollen mit zunehmender Rapsverfügbarkeit ab, aber wurde durch eine steigende Erdbeerblütendeckung gefördert. Die Größe der Völker zeigte keinen Effekt. Die Anzahl der Sequenzen, die anhand der Metabarcoding Methode ermittelt wurden, stehen im positiven Zusammenhang zu der Anzahl mikroskopisch gezählter Pollen (für die Pollentypen Erdbeere und Raps). Die Stärke von dem Zusammenhang ist jedoch abhängig von den unterschiedlichen Pollentypen. Im dritten Kapitel liegt der Fokus auf der Landschafts- und Pollenressourcennutzung von Honigbienen in Abhängigkeit der landschaftsweiten Verfügbarkeit von Raps. Die Landschaftsnutzung wurde durch die Beobachtung der Bienentänze untersucht und die Pollenressourcen mikroskopisch bestimmt. Zudem wurde die Bienengemeinschaften im Erdbeerfeld und anderen Blühhabitaten anhand von Transekten erfasst. Zur Beobachtung des Bienentanzes und zur Sammlung der Pollenhöschen wurden Beobachtungskästen (kleine Honigbienenvölker) an Erdbeerfeldern in elf Landschaften aufgestellt, die sich in ihrem Anteil von Raps und naturnahen Habitaten (NNH) unterschieden. Da die Honigbienen zu dem Zeitpunkt eine kurze Flugdistanz aufwiesen (im Mittel 653 m), wurde die Landschaftsdeckung von Raps und NNH in einem Radius von 750 m berücksichtigt. Die Tänze der Honigbienen zeigten, dass das Erdbeerfeld, Raps und NNH häufiger mittels des Bienentanzes kommuniziert wurden als die Landschaftsdeckung der jeweiligen Habitate vermuten lässt. Insbesondere bei hoher Rapsverfügbarkeit in der Landschaft, konnten kurze Flugdistanzen beobachtet werden. Die Nutzung der Erdbeerfelder (Anteil von Tänzen bzw. Pollen) wurde jedoch nicht direkt von der Rapsverfügbarkeit oder der Landschaftsdeckung von NNH beeinflusst. Hummeln waren die am häufigsten vertretene Gruppe in den Erdbeerfeldern und bildeten zusammen mit den anderen Wildbienen 75 Prozent der Bienengemeinschaft. Die Ergebnisse, die im Rahmen meiner Dissertation gewonnen wurden, zeigen, dass in der Agrarlandschaft blühende Massentrachten das artspezifische Sammelverhalten und die Ressourcennutzung von Bienen beeinflussen können. Eine hohe Verfügbarkeit von Raps in der Landschaft kann die Abundanz von Solitärbienen in kleinflächig blühenden Kulturen wie Erdbeere fördern, die Abundanz sozialer Bienen jedoch verringern. Honigbienen und Hummeln (soziale Bienen) sammelten zwar relativ häufig Pollen von der Zielkultur, jedoch weniger sobald die Verfügbarkeit von Massentrachten in der Umgebung zunahm. Ein kombiniertes Management mit Honigbienen- und Hummelvölkern könnte daher eine kontinuierliche Bestäuberaktivität im Erdbeerfeld gewährleisten. Jedoch sollten sich Landwirte nicht auf die Möglichkeit verlassen, den Rückgang an Bestäubern mit domestizierten Bienen ausgleichen zu können. Vielmehr sollten der Erhalt und die Förderung von Wildbienen unterstützt werden, da diese einen wichtigen Beitrag für die Bestäubung von Nutzpflanzen, wie der Erdbeere, in unseren Agrarlandschaften leisten können. Zur Bestimmung der Pollenvielfalt in gemischten Pollenproben ist ITS2-Metabarcodierung eine vielversprechende Methode, die jedoch in ihrer quantitativen Aussagekraft eingeschränkt ist. Hummelvölker sammelten von wesentlichen mehr unterschiedlichen Pflanzenarten Pollen als Honigbienen. Obwohl beide Arten ein soziales Verhalten haben und eng miteinander verwandt sind, kann ihr Pollen-Sammelverhalten sehr unterschiedlich sein. Daher sollte das artspezifische Sammelverhalten, nicht nur von diesen beiden Arten, sondern von der gesamten Bienengemeinschaft in den Landschaften, für eine nachhaltige Landschaftsplanung berücksichtigt werden.

Pollination can benefit the yield and quality of the majority of the world’s most important crops and has a great economic value. But today, pollinator abundance and species richness are in decline. One factor driving these declines is agricultural intensification and accompanying fragmentation and loss of important nesting and foraging habitats for bees, which are the most important pollinators. As global pollinator-dependent fruit and vegetable production intensifies, the demand for pollination is increasing, and farmers who grow those crops may be vulnerable to high economic risks if pollinators are rare. To meet the demand for future crop pollination services, it is important to understand the relative importance of wild bees and managed bees in crop pollination with respect to bee functional traits and responses to spatial and temporal floral resource availability in the landscapes. Facilitation or competition among plants for pollinators is likely when they flower simultaneously, particularly when mass-flowering is involved. In my PhD thesis, I study the foraging of bees in a minor-flowering crop (strawberry, Fragaria x Ananassa Duch.) in relation to the spatial and temporal availability of mass-flowering oilseed rape (OSR; Brassica napus L.). Moreover, I considered different functional traits of bee pollinators, such as sociality, foraging ranges and food plant preferences. In the first chapter, the relative importance of social and solitary bees for strawberry pollination along a landscape-wide gradient of OSR availability was assessed with transect walks in eight strawberry fields. OSR availability (product of OSR land cover within 1000 m around the study field and OSR flower cover within the nearest field to the study fields) exhibited contrasting effects on social versus solitary bee abundance. Social bees were drawn away from strawberry fields when OSR availability was high, while solitary bee abundance was facilitated. Strawberry fruits from open-pollinated flowers had the highest fruit weight and best quality compared to wind- and self-pollination. Further, fruit weight increased with the number of bees in the strawberry fields. Hence, the results can have great implications for crop profitability. The second chapter investigates the pollen resource utilisation of managed small and large honey bee (Apis mellifera L.) and bumble bee (Bombus terrestris L.) colonies and their responses to OSR availability (OSR land cover within 2000 m around our study fields multiplied by OSR flower cover). One large and one small hive of each species was placed adjacent to nine strawberry fields. To study the pollen resource utilisation, DNA metabarcoding (Next-Generation Sequencing; NGS) was applied to identify the pollen richness based on the presence of ITS2 sequences, and microscopy was used to identify the proportion of target pollen (i.e. strawberry and oilseed rape) in pollen loads of returning foragers. Bumble bees collected pollen from more different plant genera than honey bees. In both species, strawberry pollen collection decreased with high OSR availability but was facilitated by increasing strawberry flower cover. Colony size had no effect. Metabarcoding reads and microscopic pollen counts correlated positively but the strength of the correlation differed between pollen types. The third chapter focused on the habitat preferences and pollen resource utilisation of honey bees by combining waggle dance decoding and microscopic pollen analysis. Further, the bee abundances in strawberry fields were assessed by transect walks. Honey bee observation hives were placed adjacent to eleven strawberry fields with differing amounts of OSR availability and semi-natural habitats (SNH) in the surroundings. As the mean foraging range of honey bees was relatively small (653 m), the 750 m radius land cover surrounding our study fields was taken into account. Honey bees danced more often for the strawberry field but also for OSR fields and SNH than the land cover of respective habitats would suggest. The foraging distances were shorter when the resource availability, in particular OSR availability, increased. Surprisingly, foraging in strawberry (e.g. dance and pollen proportion) was not affected by OSR availability or SNH land cover. Bumble bees were most abundant in strawberry fields and, together with other wild bees, formed 75 % of the bee community. In conclusion, the results of my PhD thesis show that the availability of mass-flowering resources can influence the species-specific foraging behaviour and pollen resource use of bees. Mass-flowering resources can decrease the abundance of social bees in simultaneously flowering minor flowering crops, while solitary bees could even be facilitated. Although social bees collected pollen from minor flowering target crops quite frequently, they collected less pollen as the availability of mass-flowering resources increased. Managed social bees (i.e. honey bees and bumble bees) could be considered as additional pollinators when wild bees are rare, but farmers should not rely on the option of replacing declining bee populations with managed bees. Rather, they should take action to maintain and restore wild bee communities, as they appear to play a major role for pollination in minor flowering crops such as strawberries. To determine the pollen richness in mixed pollen samples, ITS2 metabarcoding is a promising method, but it is restricted in its quantitative results. The pollen richness collected from bumble bee colonies was much higher in comparison to honey bee colonies. Although both species have a social behaviour and are closely related, their foraging preferences were very different. Therefore, the specific foraging preferences, not only of the managed bee species, but of the bee communities within the landscapes in general, should be considered in conservation management.