Plant nutrient mobilization and acquisition strategies: adaptation to water and nutrient availability

Aufgrund des voranschreitenden Klimawandels verändern sich die Niederschlagsverteilung und -variabilität in Chile, was voraussichtlich zu einer Zunahme der Häufigkeit und Dauer von Dürren führen wird. Dies kann zu einer Kaskade von Umweltveränderungen führen, die die biogeochemischen Zyklen und die Funktionsweise des Ökosystems beeinflussen. Die Anpassungsfähigkeit der Vegetation beeinflusst die Reaktion natürlicher Ökosysteme auf diese Veränderungen. Die Strategie des Ressourcenerwerbs und die Fähigkeit Ressourcen im System zu halten, kann ein wichtiger Faktor für Pflanzen sein, mit sich ändernden Wasser- und Nährstoffverfügbarkeiten umzugehen. Zur Beurteilung des Anpassungspotentials von Pflanzen ist es wichtig, deren Strategien zum Nährstofferwerb unter den gegenwärtigen klimatischen Bedingungen zu verstehen. Ziel dieses Forschungsprojektes war es Nährstofferwerbstrategien von natürlicher, mehrjähriger und holziger Vegetation in drei Ariditätsstufen zu identifizieren: arid, mediterran und humid gemäßigt. Die Verfügbarkeit von Nährstoffen kann eine entscheidende Rolle für die Dürreanfälligkeit von Pflanzen spielen. Das erste Ziel dieser Arbeit bestand darin, die Nährstoffverfügbarkeit an den Standorten in den einzelnen Ariditätsstufen zu bewerten. Als zweites Ziel wurde das Nährstoffrecycling und der Nährstoff-Uplift der Pflanzen untersucht, sowie Wurzeleigenschaften, die auf die Nährstoffaufnahmekapazität hinweisen. Das dritte Ziel bestand darin die Bedeutung und Funktion von Recycling- und Verwitterungsmitteln sowie von Pflanzensymbionten für die Nährstoffaufnahme zu bestimmen. Für diese Arbeit wurden Standorte mit ähnlichem granitoiden Ausgangsmaterial, aber kontrastierenden klimatischen Bedingungen ausgewählt. Über einen >900 km langen Niederschlagsgradienten in der chilenischen Küstenkordillere nahm der mittlere Jahresniederschlag (MAP) von Norden nach Süden von 80 auf >1500 mm a 1 zu, begleitet von einer Zunahme der Bodendicke. Es wurden Kohlenstoff- (C), Stickstoff- (N), Phosphor- (P) und Kalium- (K) Gehalte in Boden- und Pflanzenmaterial gemessen. Die Stickstoffvorräte im Boden nahmen mit zunehmendem Niederschlag zu, während die N-Verfügbarkeit abnahm, was sich durch hohe C:N-Verhältnisse im Boden unter feuchten Bedingungen zeigte. Pflanzenverfügbares P nahm mit abnehmendem Niederschlag zu, aber Wassermangel in den semiariden und ariden Ökosystemen schränkt die Mobilität und Zugänglichkeit von P ein. Mit einem Bodenmarkierungsexperiment, mit 15N, Rubidium (Rb) und Cäsium (Cs) als N- bzw. K-Tracern, wurde die kurzfristige (<1 Jahr) N- und K-Pflanzenaufnahme aus Oberboden, Unterboden und Saprolith bestimmt. Zusätzlich wurde die vertikale Verteilung von austauschbarem K und die natürliche 15N-Häufigkeit von Pflanzen und im Oberboden bewertet, um die langfristige (>Dekaden) N- und K-Aufnahme und das Recycling zu bewerten. Außerdem wurden die Phosphorarten und der Gehalt an niedermolekularen organischen Säuren (LMWOA) in Rhizosphärenboden aus dem Oberboden, dem Unterboden und dem Saprolith gemessen. Unter ariden Bedingungen wurde N nicht nur aus dem Oberboden, sondern auch aus dem Unterboden und dem Saprolith stark wiederverwertet (kurz- und langfristig). In ähnlicher Weise wurde K zu gleichen Teilen aus dem Oberboden wiederverwendet sowie aus dem Unterboden und dem Saprolith erworben. Die Zunahme der LMWOA pro mikrobiellem Biomassekohlenstoff mit zunehmender Tiefe deutete auf eine beabsichtigte LMWOA Exsudation durch Pflanzen zur biologischen Verwitterung von Mineralien hin, um ihren P-Bedarf zu decken. Unter mediterranen Bedingungen verringern hohe Abtragungsraten wahrscheinlich die langfristige N-Rückführung, induzieren jedoch ein intensives kurzfristiges Recycling von N sowie von K aus dem Oberboden. Dies wurde durch eine höhere N- (9-mal) und K- (7-mal) Tracer Rückgewinnung aus dem Oberboden gegenüber dem Unterboden angezeigt. Die P-Gewinnung von Pflanzen schien sowohl auf der Wiederverwertung von organischem P aus dem Oberboden als auch auf der biologischen Verwitterung und dem Erwerb von anorganischem P aus dem Unterboden zu beruhen. Unter humiden Bedingungen wurde N aus dem Oberboden stark recycelt sowie aus dem Unterboden und dem Saprolith wiedergewonnen. In ähnlicher Weise wurde auch K aus dem Oberboden wiederverwendet und aus dem Saprolith erworben. Das Recycling von P aus organischen Pools schien allerdings die wichtigste Erwerbsstrategie von Pflanzen zu sein, die auf diesen P-armen Böden unter feuchten Bedingungen wachsen. Die Wurzellängendichte (RLD), die spezifische Wurzellänge (SRL) und die Wurzelgewebedichte (RTD) wurden bestimmt, um zu beurteilen, ob Pflanzen erwerbsorientierte oder konservative Wurzeleigenschaften aufweisen. Wurzeln mit erwerbsorientierten Merkmalen haben eine hohe Nährstoffaufnahmekapazität. Die Aufnahmekapazität von Wurzeln mit konservativen Merkmalen ist dagegen geringere, erreichen aber dafür längere Lebensdauern. Nicht nur Pflanzen unter ariden Bedingungen besaßen konservative Wurzelmerkmale, sondern auch Pflanzen unter humiden Bedingungen mit geringer N- und P-Verfügbarkeit. Nur die Pflanzen unter mediterranen Bedingungen bildeten Wurzeln mit erwerbsorientierten Merkmalen in den oberen 10 cm. Dadurch sind die Pflanzen in der Lage, verfügbare Nährstoffe im Oberboden schnell und effizient zu nutzen; wahrscheinlich als Anpassung an hohe Abtragungsraten und die Notwendigkeit, Nährstoffe zurückzuhalten und Verlusten zu verhindern. Zur Untersuchung von Agenzien und Symbionten für die Nährstoffakquise wurden die Aktivitäten der extrazellulären Enzyme saure Phosphatase, Aminopeptidase und Chitinase, die Gesamtabundanz von Bakterien und Pilzen, wie auch die Häufigkeit diazotropher Bakterien (d.h. die Abundanz des Gens nifH), in Rhizosphärenboden aus dem Ober- und Unterboden sowie dem Saprolith bestimmt. Um die Bedeutung der arbuskulären Mykorrhizapilze (AMF) für die N- und P-Akquise der Pflanzen zu beurteilen, wurde die AMF-Wurzelbesiedlung ermittelt und die AMF-Häufigkeit im Boden anhand der AMF-spezifischen Phospho- und neutralen Lipidfettsäuren beurteilt (16:1ω5c PLFA und NLFA). Darüber hinaus wurde die Allokation von frisch assimiliertem 13C in Feinwurzeln und AMF nach einer 13CO2 Pulsmarkierung der holzigen Vegetation bestimmt. Die extrazellulären Enzymaktivitäten, die Gesamtabundanz von Bakterien und die Häufigkeit diazotropher Bakterien in der Rhizosphäre nahmen mit zunehmender Trockenheit ab. Relativ zum organischen Bodenkohlenstoff waren jedoch die Aktivitäten der sauren Phosphatasen (bis zu 3 fac) und der Aminopeptidasen (bis zu 9-fach) sowie die Gesamtabundanz der Bakterien (>2 fach) im Rhizosphärenboden unter trockenen Bedingungen höher als unter feuchten Bedingungen. Dies wies auf eine größere Bedeutung der Rhizosphäre als Hotspot der Nährstofffreisetzung und -aufnahme in trockenen Böden hin. Die AMF-Wurzelkolonisierung nahm mit zunehmender Trockenheit von 45% auf 20% ab. Das extraradische AMF-Myzel wurde jedoch unabhängig vom Niederschlag in allen Untersuchungsgebieten ähnliche mit C versorgt (max. 0,2-0,5‰ des assimilierten 13C), um nach P zu suchen. Am Standort unter ariden Bedingungen wurden keine Hinweise darauf gefunden, dass die AMF auch den Erwerb von N unterstützt, wahrscheinlich weil ein enger Kontakt der Hyphen mit Mineralien/Nährstoffquellen für den Erwerb von immobilem P wichtig ist, nicht aber für den Erwerb des mobileren N. Für den Erwerb von N investierten Pflanzen, die unter ariden Bedingungen wachsen, in ihr Feinwurzelsystem, was durch eine höhere spezifische Wurzellänge bei niedrigem Boden-C:N angezeigt wurde. Am Standort unter feuchten Bedingungen hingegen schien die Symbiose für den N Transfer von Pilz zu Pflanze durch eine intensivere Wurzelbesiedlung verstärkt zu werden. Die Aufrechterhaltung eines engen Kontakts zu Quellen von immobilem P bei gleichzeitiger Gewährleistung einer schnellen Übertragung von mobilem N von Pilz auf Pflanze deutet auf unterschiedliche AMF-Funktionen in der P- und N-Akquise von Pflanzen im humiden Ökosystem hin. Am Standort unter mediterranen Bedingungen wurden weiter Hinweise darauf gefunden, dass nicht nur die Wurzelbesiedlung für den N-Transfer von Pilzen zur Pflanze verstärkt wird, sondern dass auch das extraradische AMF-Myzel mit C versorgt wird, um die Akquise von N durch saprotrophe Organismen zu unterstützen. Dabei üben die AMF eine Funktion aus, die im humiden oder trockenen Standort nicht beobachtet wurde: die Rückhaltung mobiler Nährstoffe und Reduzierung von Nährstoffverlusten aus dem Boden. Mit den vorhergesagten Niederschlagsveränderungen in Chile ist es wahrscheinlich, dass sich die abiotischen Bedingungen und biotischen Interaktionen in einem der Ökosysteme hin zu den aktuellen Bedingungen in einem der anderen Ökosysteme entlang des Niederschlagsgradienten verschieben. Auf der Grundlage der Ergebnisse zu den Strategien für den Erwerb von Pflanzennährstoffen wurde eine Bewertung der möglichen Verschiebungen und Reaktionen des ariden und humiden Ökosystems vorgenommen. Mit zunehmender Dauer der Trockenperioden zwischen den Regenereignissen wird sich die Nährstoffversorgung der Pflanzen wahrscheinlich verschlechtern. Um ihren N-Gewinn zu erhöhen, investieren die Pflanzen stark in N fixierende Bakterien, deren Häufigkeit wahrscheinlich mit abnehmender Wasserverfügbarkeit und Primärproduktivität in Zukunft abnehmen wird. Bei einer möglichen zeitlichen Entkopplung von mikrobieller Aktivität und pflanzlicher Nährstoffaufnahme (wie bereits heute unter mediterranen Bedingungen zu beobachten) könnte sich anorganisches N im Oberboden anreichern und damit sehr anfällig für Auswaschung werden. Ob die AMF die langsam wachsenden Wurzeln dabei unterstützen können, mobile Nährstoffe im Boden zurückzuhalten, ist unklar, da die AMF-Gemeinschaft nicht an langanhaltende Trockenheitsbedingungen angepasst ist. Die Aufnahme aus dem Unterboden und dem Saprolith durch Wurzeln wird bei längeren Trockenperioden von Vorteil sein. Dies ist jedoch nur möglich, wenn tiefe Wasserreservoirs verfügbar sind und diese sich während der Regenzeiten und in feuchten Jahren wieder auffüllen. In ariden Regionen könnte eine Konzentration der Niederschläge in weniger Regenereignisse die Wasserverfügbarkeit aufgrund einer tieferen Infiltration und geringeren Verdunstung von Regenwasser erhöhen. Tiefwurzelnde (Strauch ) Arten würden von einer größeren Wasserverfügbarkeit in der Tiefe profitieren. Es würde tiefwurzelnden Pflanzen ebenfalls ermöglichen, ihre Photosyntheseaktivität zu erhöhen und mehr C in unterirdische Prozesse zur Nährstoffgewinnung zu investieren. Dadurch könnten sie die Zersetzung von organischer Bodensubstanz und die Nährstoffmineralisierung beschleunigen, und damit die Verfügbarkeit von Nährstoffen erhöhen. Je nach Ausmaß der Regenereignisse können jedoch weniger, aber intensivere Regenereignisse auch zu einem höheren Abfluss führen, was zu größerer Bodenerosion und Nährstoffverlusten führen würde. Die Pflanzen in diesem System sind jedoch weder an hohe Verluste noch an die schnelle Nutzung der verfügbaren Ressourcen angepasst und könnten die Nährstoffe wahrscheinlich nicht vollständig gegen verstärkte Auswaschung und Erosion zurückhalten. Die erforderlichen Veränderungen in der Nährstoffakquise in beiden hier untersuchten Ökosystemen müssen mit einer Verschiebung der Artenzusammensetzungen und funktionellen Gruppen einhergehen. Viele der unter den vorhergesagten Szenarien des Klimawandels vorteilhaften Eigenschaften sind im mediterranen Ökosystem vorhanden und somit im Prinzip entlang der chilenischen Küstenkordillere verfügbar. Das Ausmaß und die zeitliche Dynamik des Klimawandels werden jedoch entscheidend dafür sein, ob und in welchem Ausmaß Arten mit den erforderlichen Merkmalen aus dem mediterranen Gebiet abwandern und in die angrenzenden Systeme einwandern können. Diese Studie zeigte, dass die Untersuchung von Ökosystemen entlang einer Klimasequenz mit vergleichbarem Ausgangsmaterial es ermöglicht, das Portfolio verfügbarer Nährstoffaufnahmeeigenschaften unter verschiedenen klimatischen Bedingungen zu erfassen. Die Kenntnis der verfügbaren Eigenschaften erlaubt es, mögliche und notwendige Verschiebungen für die Erhaltung der Funktionalität von Ökosystemen abzuschätzen. Dieses Wissen kann die Vorhersagen der Reaktionen von Ökosystemen auf klimatische Veränderungen verbessern.

Distribution and variability of precipitation are predicted to shift in Chile and are expected to lead to increases in frequency and duration of droughts. These developments can lead to a cascade of environmental changes that are likely to alter biogeochemical cycles and ecosystem functioning. The ability of vegetation to adapt to changing conditions affects the response of natural ecosystems to predicted precipitation changes. The strategy to acquire and the ability to retain resources can be an important factor for determining the adaptation ability of plants. Thus, to assess the potential for adaptation, it is crucial to understand plant nutrient acquisition strategies under current climatic settings. Aim of this research project was, therefore, to identify plant nutrient acquisition strategies of natural perennial woody vegetation under three levels of aridity along the Chilean Coastal Cordillera: arid, Mediterranean, and humid-temperate. Nutrient availability can have a critical role on plant drought sensitivity. Therefore, the first objective was to determine the nutrient availability at the site of each aridity level. As second objective we assessed plant nutrient recycling and uplift at each aridity level as well as root traits that are indicative for the plant nutrient uptake capacity. The third objective was to determine the importance and function of recycling and weathering agents as well as plant symbionts for plants’ nutrient acquisition. Sites with similar granitoid parent material but contrasting climatic conditions were selected for this study across a >900 km long precipitation gradient in the Chilean Coastal Cordillera. From north to south, the mean annual precipitation (MAP) increased from 80 to >1500 mm a 1, accompanied by an increase of soil thickness. Carbon (C), nitrogen (N), phosphorus (P), and potassium (K) contents in soil and plants were measured. N stocks in soil increased with increasing precipitation, but N availability declined, which was indicated by the highest C:N ratios in soil under humid conditions. While plant available P increased with decreasing precipitation, water shortage in the semiarid and arid ecosystems likely restricts P mobility and accessibility. Following a soil labeling experiment with 15N as N tracer and rubidium (Rb) and cesium (Cs) as K tracers, short term (<1 year) N and K plant acquisition from topsoil, subsoil, and saprolite was determined. Additionally, the vertical distribution of exchangeable K and the natural 15N abundance of plants and topsoil was assessed to evaluate long-term (>decades) N and K uplift and recycling. Further, the P speciation and contents of low molecular weight organic acids (LMWOA) were measured in rhizosphere soil from topsoil, subsoil, and saprolite. Under arid conditions, N was not only strongly reutilized (short- and long-term) from topsoil but also from subsoil and saprolite. Similarly, the rock-born nutrient K was reutilized equally from topsoil and uplifted from subsoil and saprolite. Increasing LMWOA per microbial biomass carbon (MBC) with increasing depth, pointed to an intended LMWOA exudation by plants for biological weathering of minerals to cover their P demand. Under Mediterranean conditions, high denudation rates likely reduced long-term N recycling but induced intensive short-term reutilization of N as well as K from topsoil. This was indicated by a higher N (9 times) and K (7 times) tracer recovery in shoots from topsoil than from subsoil. Plant P acquisition seemed to rely on, both, recycling of organic P from topsoil as well as biological weathering and uplift of inorganic P from subsoil. Under humid conditions, N was strongly reutilized from topsoil (short- and long-term) as well as recaptured from subsoil and saprolite. Similarly, K was reutilized from topsoil and uplifted from saprolite. Short-term uplift of both nutrients, however, was lower than under arid conditions. The recycling of P from organic pools seemed to be the main acquisition strategy of plants growing on these P depleted soils under humid conditions. Root length density (RLD), specific root length (SRL), and root tissue density (RTD) were determined to assess whether plants express acquisitive or conservative root traits. Roots with acquisitive traits have a high nutrient uptake capacity, whereas roots with conservative traits have a lower capacity but longer lifespans. Not only expressed plants at the arid site conservative root traits, but also plants at the humid site, which grow under conditions of low N and P availability. Only the plants at the Mediterranean site expressed acquisitive roots traits in the upper 10 cm. Thereby, plants at the Mediterranean site are able to fast and efficiently exploit available topsoil nutrients; likely as an adaptation to high denudation rates and the resulting necessity to retain nutrients from ecosystem losses. To investigate acquisition agents and symbionts, activities of the extracellular enzymes acid phosphatase, aminopeptidase, and chitinase as well as the total bacterial and fungal abundance and abundance of diazotroph bacteria (i.e. abundance of the gene nifH), were measured in rhizosphere soil from topsoil, subsoil, and saprolite. To evaluate the importance of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) for plant N and P acquisition, the AMF root colonization was determined, and AMF abundance in soil was assessed by AMF specific phospho- and neutral lipid fatty acids (16:1ω5c PLFA and NLFA). Further, plant allocation of freshly assimilated 13C to fine roots and AMF was determined following a 13CO2 pulse labeling of woody vegetation. Extracellular enzyme activities, microbial abundance, and abundance of diazotroph bacteria in the rhizosphere declined with increasing aridity. When normalized to the soil organic carbon (SOC), however, activities of acid phosphatases (up to 3 times) and aminopeptidase (up to 9 times) as well as bacterial abundance (>2 times) were higher in rhizosphere soil under arid than humid conditions. This pointed to a greater relative importance of the rhizosphere as hotspot of nutrient release and acquisition in dry soils. AMF abundance decreased from 45% to 20% root surface with increasing aridity. The extraradical AMF mycelium, however, was supplied with C similarly, independent of precipitation (max. 0.2-0.5‰ of assimilated 13C), to scavenge for P in all sites. At the site under arid conditions were no indications found that AMF also support plant N acquisition, likely because a close contact of hyphae to minerals/nutrient sources is important for the acquisition of immobile P, but not for the acquisition of mobile N. For the acquisition of N, plants growing under arid conditions invested into their fine root system, which was indicated by higher SRL under low soil C:N. At the site under humid conditions, on the contrary, the symbiosis seemed to be strengthened for the N transfer from fungi to plant by increasing the root colonization. Maintaining a close contact to sources of immobile P, while ensuring a fast transfer of mobile N from fungi to plant, indicates different AMF functions in the P and N acquisition of plants in the humid ecosystem. At the site under Mediterranean conditions, indications were found that not only root colonization is increased for the N transfer from fungi to plant, but that also the extraradical AMF mycelium is supplied with C to support saprotrophs’ scavenging for N. Thereby, AMF exert a function that was not observed at the humid or arid site: retaining mobile nutrients and preventing losses from soil. With the predicted precipitation changes in Chile, it is likely that abiotic conditions and biotic interactions in one ecosystem along the precipitation gradient shift towards the current conditions of another. Based on the results on plant nutrient acquisition strategies, an assessment was made on possible shifts and responses of the arid and humid ecosystems. Increasing durations of dry periods between rain events likely exacerbate plants’ nutrient supply. To increase their N gain, plants invested greatly into N fixing bacteria at the humid temperate site, which will likely decline with reduced water availability and primary productivity. With a potential temporal decoupling of microbial activity and plant nutrient uptake (as seen already today under Mediterranean conditions), inorganic N could accumulate in topsoil and be highly susceptible to leaching. Whether AMF can support the slow acquiring roots in retaining mobile nutrients in soil is unclear, as the AMF community is not adapted to prolonged drought conditions. The acquisition from subsoil and saprolite by roots, however, will be favorable under prolonged dry periods. This is only possible, however, if deep water pools are available and replenished during wet seasons and years. In arid regions, a concentration of precipitation in fewer events could increase water availability due to a deeper infiltration and lower evaporation of water pulses. Deep rooting (shrub) species would benefit from a greater water availability in depth. Greater water availability would also allow deep rooting plants to increase their photosynthetic activity and invest more C in belowground processes for nutrient acquisition. Thereby, they can accelerate SOM decomposition and nutrient mineralization, which would increase OM-derived nutrient availability. Depending on the magnitude of rain events, however, fewer but more intensive rain events can lead to higher run off, which would result in greater soil erosion and nutrient losses. Plants in this system are not adapted to high losses or to exploit available resources fast and could likely not retain nutrients against increased leaching and erosion. The required shifts of nutrient acquisition traits in both ecosystems evaluated here will have to go along with a shift of species compositions and functional groups. Many of the traits beneficial under the predicted climate change scenarios exist in the Mediterranean ecosystem and, thus, are in principle available along the Chilean Coastal Cordillera. The magnitude and temporal dynamic of the climate change, however, will be decisive for whether and to which extent species with the required traits can migrate from the Mediterranean area and immigrate into the adjacent regions. This study showed that the investigation of ecosystems along a climate sequence with similar parent material allows to identify and evaluate the portfolio of available nutrient acquisition properties under different climatic conditions. The knowledge of available traits allows to assess possible and necessary shifts to maintain the functionality of ecosystems. This knowledge can improve and refine the predictions of ecosystem responses to climatic changes.

2021-03-25