Ensamblaje a escala cromosómica del genoma de Moringa oleifera revela evolución de rutas del metabolismo secundario | Chromosome-scale assembly of the Moringa oleifera genome uncovers evolution of secondary metabolism pathways

Moringa oleifera (Moringa) es un cultivo arbóreo altamente nutritivo, de rápido crecimiento y tolerante a la sequía, al que se suele denominar el árbol multipropósito. Para este estudio, y dado el amplio uso y cultivo de la Moringa, se generó una versión del genoma de Moringa a escala cromosómica casi completa. Primero, se realizó una anotación funcional completa empleando términos de la Ontología de Genes (GO), códigos de la Comisión de Enzimas (EC), dominios funcionales INTERPRO y números de Ortología KEGG (KO). Esta versión del genoma de Moringa fue aprovechada para investigar los principales mecanismos responsables de la evolución de familias génicas que pueden estar en el origen de innovaciones biológicas relevantes, incluyendo caracteres agronómicos favorables. Para ello, se generaron dos clasificaciones: i) una clasificación de ortogrupos/familias génicas basada en la comparación del conjunto completo de proteínas codificadas por el genoma de la moringa y los de 10 especies que representan los principales linajes de angiospermas; ii) una clasificación de genes duplicados basada en mecanismos de duplicación (genoma completo/WGD, en tándem, proximal, disperso). Los resultados revelan que los duplicados WGD en Moringa están enriquecidos para funciones sensibles al balance de dosis. Además, los duplicados en tándem parecen haber desempeñado un papel destacado en la formación de familias génicas específicas de Moringa y en la evolución de rutas específicas de metabolismo secundario, incluidas las implicadas en la biosíntesis de compuestos glucosinolatos, flavonoides y alcaloides bioactivos, así como de rutas de respuesta de defensa. Algunos de estos genes implicados en el metabolismo secundario se encontraron dispuestos como clústeres génicosformados por genes homólogos y no homólogos que ocupan posiciones vecinas del genoma. Además, la adquisición de estas rutas podría explicar, al menos en parte, la destacada plasticidad fenotípica atribuida a esta especie. Este estudio proporciona una hoja de ruta genética para guiar futuros programas de mejora genética, especialmente los destinados a mejorar los caracteres relacionados con el metabolismo secundario en Moringa. Moringa oleifera (Moringa) is a highly nutritious, fast growing and drought tolerant tree crop, often referred to as the multipurpose tree. For this study, and given the extensive uses and culture of Moringa, a nearly complete chromosome-scale version of the Moringa genome was generated. Firstly, a complete functional annotation was performed employing Gene Ontology (GO) terms, Enzyme Commission (EC) codes, INTERPRO functional domains and KEGG Orthology (KO) numbers. This version of the Moringa genoma was leveraged to investigate main mechanisms of gene family evolution that may be at the origin of relevant biological innovations including agronomical favorable traits. For this purpose, two classifications were generated: i) an orthogroup/gene family classification based on the comparison of the complete set of proteins encoded by the moringa genome and those of 10 species representing the main angiosperm lineages; ii) a gene duplicate classification based on mechanisms of duplication (whole genome, tandem, proximal, dispersed). The results reveal that whole genome duplicates in Moringa are enriched for dosage balance-sensitive functions. Furthermore, tandem duplicates seem to have played a prominent role in the formation of Moringa specific gene families and in the evolution of specific secondary metabolism pathways, including those involved in the biosynthesis of bioactive glucosinolate, flavonoid and alkaloid compounds, as well as of defense response pathways. Some of these genes involved in secondary metabolism were found arranged as gene clusters formed by homologous and non-homologous genes occupying neighboring positions of the genome. Moreover, the acquisition of these pathways might, at least partially, explain the outstanding phenotypic plasticity attributed to this species. This study provides a genetic roadmap to guide future breeding programs, especially those aimed at improving secondary metabolism related traits in Moringa.