Molecular mechanisms and applications of beneficial bacterial strains for biocontrol of the main fungal diseases of wheat | Mécanismes d’action et modes d’application de souches bactériennes bénéfiques pour lutter contre les principales maladies fongiques du blé

إنجليزي. Bread wheat cultivation is regularly exposed to strong pressure from fungal pathogens, notably Fusarium graminearum and Zymoseptoria tritici, which are major pathogens responsible for significant yield and crop quality losses worldwide. Projections of climate changes, including rising temperatures and strong humidity peaks, suggest an increase in the frequency and intensity of fusariosis and septoria epidemics. Current disease control methods, mainly based on the use of fungicides, lead to environmental and health concerns linked to chemical pollution of the environment. In this context, biocontrol using beneficial bacterial strains or PGPR (Plant Growth Promoting Rhizobacteria) represents a promising alternative for reducing our dependence on phytopharmaceutical products. This approach, based on the use of mechanisms controlling relationships between species within natural ecosystems, aims to reduce pest populations below a critical threshold, rather than eradicating them. This study explored the potential of various PGPR strains belonging to bacterial genera frequently present in the wheat rhizosphere (Bacillus, Pseudomonas, Microbaterium and Arthrobacter) to control F. graminearum and Z. tritici. The aim was to gain a better understanding of the mechanisms underlying tripartite plant/phytopathogen/beneficial bacteria interactions. By combining analysis of bacterial genomes with metabolomic studies of secondary metabolites and volatile compounds produced by five strains previously selected for their protection ability against Fusarium seedling blight, this research revealed molecular determinants essential for direct inhibition of fungal pathogens and elicitation of plant defenses. In addition, metabolic profiling studies, followed by bioguided fractionation of the secondary metabolites secreted by the strongly antagonistic Bacillus velezensis and Pseudomonas orientalis strains, identified a wide range of antifungal cyclolipopeptides, including iturins, fengycins, orfamides and massetolides, which appeared highly effective against both pathogens. Preliminary formulation and field crop protection trials against Fusarium head blight demonstrated the high application potential of the B. velezensis JM3 strain, paving the way for its commercialization as a biocontrol product. A volatilomic study of PGPRs from the Microbacterium and Arthrobacter genera also revealed that volatile organic compounds (VOCs) belonging to the dimethypolysulfide family are highly absorbed by F. graminearum and display marked antifungal activity. In addition, these VOCs demonstrated a growth promoting effect on wheat development, suggesting a potential application of these strains as natural fumigants to reduce the pathogenic populations present in straw debris or soil, while potentially promoting wheat growth. Finally, a transcriptional study targeting the main wheat defense genes demonstrated that pre-inoculation of wheat with B. pumilus JM79 delayed the development of symptoms associated with Fusarium head blight, thanks to direct stimulation of plant defenses during the biotrophic development phase of the pathogen. The next steps in this promising work will be to extend the applications of these candidate biocontrol strains to take full advantage of the mechanisms underlying their plant protective effects.

فرنسي. La culture du blé tendre est régulièrement exposée à une forte pression de la part de pathogènes fongiques, notamment Fusarium graminearum et Zymoseptoria tritici, qui sont des agents pathogènes majeurs responsables de pertes significatives de rendements et de qualité des récoltes à l’échelle mondiale. Les projections liées au changement climatique, incluant l’augmentation des températures et des pics d'humidité, suggèrent une augmentation en fréquence et en intensité des épidémies de fusarioses et de septorioses. Les méthodes de lutte actuelles, principalement basées sur l’utilisation de fongicides, ont des impacts néfastes sur les écosystèmes. Dans ce contexte, le biocontrôle à l’aide de souches bactériennes bénéfiques ou PGPR (pour «Plant Growth Promoting Rhizobacteria») représente une alternative prometteuse pour réduire la dépendance aux produits phytopharmaceutiques. Cette approche se base sur les mécanismes et les interactions régissant les relations entre espèces en milieu naturel et vise à réduire les populations de bioagresseurs en-deçà d’un seuil critique, plutôt que de les éradiquer totalement. Cette étude a exploré les potentiels de diverses souches de PGPR appartenant à des genres bactériens fréquemment présents dans la rhizosphère du blé (Bacillus, Pseudomonas, Microbaterium et Arthrobacter) pour lutter contre F. graminearum et Z. tritici. L’objectif était de mieux comprendre les mécanismes sous-jacents aux interactions tripartites plante/phytopathogène/bactérie(s) bénéfique(s). En combinant l’analyse des génomes bactériens avec des études métabolomiques sur les métabolites secondaires et composés volatiles produits par cinq souches préalablement sélectionnées pour leurs potentiels de protection in planta contre la fusariose du collet, cette recherche a mis en lumière des déterminants moléculaires essentiels à l'inhibition directe des pathogènes fongiques et à l’élicitation des défenses des plantes. De plus, des études de profilage métabolique, suivies d’un fractionnement bioguidé des métabolites secondaires sécrétés par deux souches fortement antagonistes de Bacillus velezensis et Pseudomonas orientalis, ont permis d’identifier une grande diversité de cyclolipopeptides antifongiques, notamment des iturines, des fengycines, des orfamides et des massétolides, qui se sont révélés très efficaces contre les deux pathogènes. Des essais préliminaires de formulation et de protection des cultures aux champs contre la fusariose de l’épi ont démontré un fort potentiel d’application de la souche B. velezensis JM3, ouvrant la voie ainsi à sa commercialisation en tant que produit de biocontrôle. Une étude volatilomique portant sur des PGPR des genres Microbacterium et Arthrobacter a également révélé que les composés volatiles (VOCs) appartenant aux diméthypolysulfides sont fortement absorbés par F. graminearum et présentent une activité antifongique marquée. De plus, ces VOCs ont démontré un effet de biostimulation sur le développement du blé, suggérant leur utilisation potentielle comme fumigants naturels pour réduirela charge d’inoculum pathogène présent dans les débris de paille ou dans le sol, tout en potentiellement favorisant la croissance du blé. Enfin, une étude transcriptionnelle ciblant les principaux gènes de défense du blé a démontré qu’une pré-inoculation du blé avec B. pumilus JM79 permet de retarder le développement des symptômes liés à la fusariose du collet, grâce à une stimulation directe des défenses pendant la phase de développement biotrophe du pathogène. Les prochaines étapes de ces travaux prometteurs consisteront à approfondir les applications de ces souches candidates de biocontrôle afin de tirer pleinement parti des mécanismes sous-jacents à leurs effets de phytoprotection.