Unravelling the main physiological processes driving drought-induced tree mortality | Identification des bases physiologiques de la mortalité des arbres induite par sécheresse

إنجليزي. Forests, although essential for human survival due to their numerous ecosystem services, have been facing a significant dieback caused by intense droughts since the beginning of the Anthropocene. As global climatic models predict an increment in the frequency and intensity of droughts in the near future, which will consequently increase the risk of tree mortality, it is crucial to better understand the physiological bases of drought-induced tree mortality in order to identify physiological thresholds that will allow us to better predict the impact of climate change on forest ecosystems. While xylem hydraulic failure has been recognised as a ubiquitous factor in tree death under drought conditions, fundamental evidence for the mechanistic link between hydraulic failure, cell mortality and tree mortality has not yet been identified. Therefore, the main objective of this thesis was to elucidate this link while identifying key physiological thresholds beyond which tree survival is greatly compromised. Thus, by focusing first on two species, a conifer (Pseudotsuga menziesii M.) and an angiosperm (Prunus lusitanica L.) the thesis work demonstrated that the levels of hydraulic failure previously considered as lethal for trees (P50 for the conifers and P88 for the angiosperms) were not precise enough to define with certainty the fate of a tree after a drought event. However, although the causal link between xylem hydraulic failure and cell death remained unclear, the interaction between these two phenomena appeared to explain the ability of trees to recover from water stress. Thus, by combining the detection of cavitation events using the optical technique, measurements of relative water content at the tissue level, and measurements of cell lysis on an easily accessible organ: the leaf, we demonstrated that the hydraulic failure of the xylem, by causing a drop in relative water content below a critical level, the RWCcrit, caused cell death. Finally, based on the assumption that not all cells were equally important for the survival of trees and that this survival should certainly be linked to the maintenance of the integrity of cells responsible for plant growth, i.e., the meristematic cells, we sought, by working on a conifer species (Abies concolor (Gordon & Glend) Lindl. Ex Hildebr) and an angiosperm species (Fagus sylvatica L.), to show that the meristematic cells were indeed key cells when evaluating the mechanistic link between hydraulic failure and tree mortality. On the latter part, although statistical analyses revealed again the importance of the level of stem relative water content before re-watering for tree survival, preliminary results obtained by transmission electron microscopy showed that, for the same level of stem relative water content, plants with intact meristematic cells were more likely to survive the drought event than the others as soon as they were re-watered.

فرنسي. Les forêts, bien qu’essentielles à la survie de l’Homme du fait de leurs nombreux services écosystémiques, font face à d’importants dépérissements causés par des sécheresses intenses depuis le début de l’Anthropocène. Comme les modèles climatiques globaux prévoient, pour un futur proche, une augmentation de la fréquence et de l’intensité de ces sécheresses qui, par conséquence, accentuera le risque de mortalité des arbres, il apparait alors crucial de mieux comprendre les bases physiologiques de la mortalité des arbres induite par sécheresse afin d’identifier des seuils physiologiques permettant de mieux prédire l’impact de ces changements climatiques sur les écosystèmes forestiers. Si la défaillance hydraulique du xylème a été reconnue comme un facteur omniprésent de la mort des arbres en conditions de sécheresse, des preuves fondamentales du lien mécaniste reliant la défaillance hydraulique, la mortalité des cellules et celle des arbres n’ont pas encore été identifiées. Ainsi, l’objectif principal de cette thèse était d’élucider ce lien tout en identifiant les seuils physiologiques clés au-delà desquels la survie de l’arbre est grandement compromise. Dès lors, en s’intéressant, tout d’abord, à deux espèces, un conifère (Pseudotsuga menziesii M.) et une angiosperme (Prunus lusitanica L.) le travail de thèse a démontré que les niveaux de défaillance hydraulique considérés jusqu’alors comme létaux pour les plantes (P50 pour les conifères et P88 pour les angiospermes) n’étaient pas assez précis pour définir avec certitude le sort d’un arbre après un événement de sécheresse. Cependant, alors que le lien causal entre défaillance hydraulique du xylème et la mortalité cellulaire restait non élucidé, l’interaction entre ces deux phénomènes semblait expliquer la capacité des arbres à récupérer d’un stress hydrique. Ainsi, en combinant, à la fois, la détection des événements de cavitation à l’aide de la méthode optique, des mesures de contenu en eau relatif au niveau tissulaire, et des mesures de lyse cellulaire au niveau d’un organe facilement accessible : la feuille, nous avons mis en évidence que la défaillance hydraulique du xylème, en entrainant une baisse du contenu en eau des tissus en dessous d’un niveau critique, le RWCcrit, provoquait la mort des cellules. Finalement, en partant du postulat que toutes les cellules n’avaient pas la même importance dans la survie des arbres et que cette survie devait certainement être liée au maintien de l’intégrité des cellules responsables de la croissance de la plante, c’est-à-dire des cellules méristématiques, nous avons cherché, en travaillant sur un conifère (Abies concolor (Gordon & Glend) Lindl. Ex Hildebr) et une angiosperme (Fagus sylvatica L.), à montrer que les cellules méristématiques étaient bien des cellules clés lors de l’évaluation du lien mécaniste entre la défaillance hydraulique et la mortalité de l’arbre. Sur cette dernière partie, bien que les analyses statistiques aient à nouveau révélé l’importance du niveau de contenu en eau relatif des tissus de la tige avant réhydratation pour la survie des arbres, des résultats préliminaires obtenus en microscopie électronique à transmission ont montré qu’à niveaux de contenus en eau égaux, des plantes présentant des cellules méristématiques intègres étaient plus à même de survivre à l’événement de sécheresse que les autres et, ce, dès leur ré-arrosage.