Etude de la diversité trophique des poissons demoiselles (Perciformes, Pomacentridae) par l'examen des variations du squelette céphalique à partir de leur vie récifale | Study of the trophic diversity of damselfishes (Perciformes, Pomacentridae) by the analyses of skull shape variation during the post-settlement phase of coral reef

English. Damselfishes (Pomacentridae) are among the most speciose coral reef fishes (>350 species). They are abundant, constituting a large proportion of the individuals at small spatial scale. Despite this importance, few studies deal with their trophic and morphological diversity. As most coral reef fishes, damselfishes have a complex life-cycle with two distinct phases: (1) a potentially dispersive pelagic larval phase and (2) a sedentary adult phase associated to the coral reef environment. The larval phase ends at reef settlement. The pelagic environment offers a relatively homogeneous habitat for all pomacentrids larvae which exclusively feed on planktonic copepods. On the other hand, the variety of resources is higher in the coral reef. During ontogeny, damselfishes undergo a change in their lifestyle that involves an ontogenetic change in morphology, physiology and behavior in order to maximize survival in each environment. This thesis aims to test the hypothesis that a higher trophic diversity at the adult stage corresponds to a higher disparity level (measure of morphological diversity of a clade) than in larvae. To answer this question, the research has been divided into three main axis. Firstly, the stable isotope (δ15N and δ13C) and stomach content analyses in thirteen sympatric species of damselfishes have highlighted three main groups according to their foraging strategies: (1) the pelagic feeders which feed on planktonic copepods, (2) the benthic feeders which are mainly herbivorous grazing filamentous algae and (3) an intermediate group including species which pick up their prey in the pelagic and the benthic compartment in variable proportions (e.g. planktonic and benthic copepods, small vagile invertebrates and filamentous algae). Only two species are known to be exclusively coral polyp feeders. Secondly, an ecomorphological study has characterized the diversity of the adults head skeleton. Shape variations of four skeletal units (neurocranium, suspensorium and opercle, mandible and premaxilla) were explored in fourteen species using landmark-based geometric morphometrics. The results reveal a parallelism between the morphological diversity and the trophic variety at the adult stage. Generally speaking, the planktivorous damselfishes show skeletal shapes enhancing suction feeding (e.g. high suspensoria and opercles, a large supraoccipital crest, short mandibles forming a small mouth) The herbivorous species (grazers) have shapes improving the robustness of some skeletal parts (e.g. high and robust mandibles, broad hyomandibular). Among the planktivorous species, Chromis viridis and C. acares show divergent shapes from the species of the same trophic guild. Their skeletal characteristics suggest they could be considered as ram-suction feeders. The buccal dentition is not highly related to the diet. Thirdly, the post-settlement ontogeny and the variation of shape disparity were studied and compared among eight species having varied diets. The post-settlement growth is highly allometric in all species (40 – 87% of shape variations). For each skeletal unit, the morphological disparity is higher at the adult stage compared with the settlement stage. All studied developmental parameters were affected by evolutionary changes. At settlement, the larval shapes are already species-specific, probably due to differences in pelagic larval duration among species. The increasing of shape disparity during ontogeny is mainly related to the divergence of allometric patterns. The length of ontogenetic trajectories and the developmental rates appear as less variable parameters. Generally speaking, no correlation exist between the phylogenetic or ecological (diet, pelagic larval duration,..) data and the developmental parameters. Species of the genus Dascyllus were studied in a particular context: a study case of giantism. The geometric morphometric methods show that the small species and the giant ones share the same ontogenetic trajectories for the neurocranium and the mandible. A part of their diversification should result from heterochronic processes. The cephalic larval shapes suggest a mode of prey capture defined as ram-suction feeding. In all studied species, the morphological transformations reveal an optimization of the suction feeding system. During growth, the main shape changes include a heightening of the suspensoria and the opercles, an elevation of the supraoccipital crest, a shortening of the mandibles and a lengthening of the ascending process of the premaxilla. In the benthic feeders, other shape changes are related to an improved biting and grazing abilities (e.g. mandibles and suspensorium appear more robust at the adult stage).

French. Les poissons demoiselles (Pomacentridae) représentent l’une des familles les plus importantes des récifs coralliens ; du point de vue du nombre d’espèces (> 350) et de leur abondance. Malgré cette importance, très peu d’études ont abordé leur diversité trophique et morphologique. Comme la majorité des poissons coralliens, les demoiselles possèdent un cycle de vie complexe divisé en deux phases : (1) une phase larvaire pélagique et océanique potentiellement dispersive et (2) une phase juvénile et adulte sédentaire associée à l’habitat corallien. La fin du stade larvaire coïncide avec la colonisation du récif. Le milieu océanique offre un habitat relativement homogène pour toutes les larves de Pomacentridae et celles-ci se nourrissent exclusivement de copépodes planctoniques. Au contraire, le récif propose une grande variété d’habitats et de ressources alimentaires. Au cours de leur ontogénie, les demoiselles subissent donc un changement de mode de vie qui doit s’accompagner de modifications morphologiques, physiologiques et comportementales pour optimiser leur survie dans chaque environnement. La présente thèse a pour premier objectif de tester l’hypothèse selon laquelle la plus grande diversité trophique attendue au stade adulte s’accompagne d’une plus grande disparité (mesure de la diversité morphologique au sein d’un taxon) que chez les larves. Répondre à cet objectif a nécessité d’organiser la recherche selon trois axes. Premièrement, L’analyse des contenus stomacaux et des isotopes stables du carbone et de l’azote chez treize espèces a permis de mettre en évidence trois comportements alimentaires : (1) les « pelagic feeders » qui se nourrissent presqu’exclusivement de copépodes planctoniques, (2) les « benthic feeders » qui sont des espèces principalement herbivores broutant des algues filamenteuses et (3) un groupe intermédiaire incluant des espèces qui se nourrissent en proportions variables dans le compartiment pélagique et benthique (ex : copépodes planctoniques et benthiques, petits invertébrés vagiles et sessiles, algues filamenteuses). La littérature signale en plus deux demoiselles spécialisées dans la consommation exclusive de polypes de coraux. Deuxièmement, une étude écomorphologique a caractérisé la diversité du squelette céphalique chez les adultes. Les variations de forme de quatre unités du squelette céphalique (le neurocrâne, l’unité « suspensorium et opercule », la mandibule et le prémaxillaire) ont été explorées au moyen de la morphométrie géométrique chez quatorze espèces adultes montrant des régimes alimentaires différents. Les résultats révèlent un parallélisme entre la diversité du squelette céphalique et la diversité des régimes alimentaires présent au stade adulte. D’une manière générale, les demoiselles planctonophages possèdent des caractères squelettiques optimisant la prise de nourriture par aspiration (ex : hauts suspensoria et opercules, une large crête supraoccipitale, des mandibules courtes formant une petite bouche). Les espèces brouteuses montrent des pièces squelettiques plus robustes (ex : mandibules hautes et massives, hyomandibulaires larges). Parmi les espèces zooplanctonophages, Chromis viridis et C. acares montrent une morphologie céphalique assez divergente de celle des autres. Leurs caractéristiques squelettiques laissent supposer un mode de prise de nourriture où le poisson capture sa proie en nageant vers elle bouche ouverte (type « ram-suction feeder »). La dentition buccale n’est pas toujours corrélée au régime alimentaire. Troisièmement, l’ontogénie post-colonisation et la variation du niveau de disparité squelettique ont été étudiées et comparées chez huit espèces représentant un échantillon complet de la diversité trophique de la famille. Après la colonisation, les demoiselles subissent des allométries de croissance importantes (40 à 87% des variations de forme). La disparité morphologique est plus grande au stade adulte qu’au stade de la colonisation pour chaque structure squelettique céphalique. L’ensemble des paramètres développementaux étudiés ont subi des changements évolutifs. À la colonisation, les formes larvaires sont déjà spécifiques, probablement à cause de différences dans la durée de vie larvaire pélagique des espèces. L’augmentation de la disparité au cours du développement post-colonisation est essentiellement due à la divergence des patrons allométriques. La longueur des trajectoires ontogénétiques et les vitesses de développement apparaissent comme deux facteurs moins variables. D’une manière générale, peu de liens existent entre les données phylogénétiques ou écologiques (régime, durée de vie larvaire,…) et les paramètres développementaux. La diversité du genre Dascyllus illustre des cas de gigantisme. Les méthodes de morphométrie géométrique montrent que les petites espèces et les espèces géantes partagent les mêmes trajectoires ontogénétiques pour le neurocrâne et la mandibule. Au sein de ce groupe, l’apparition d’espèces de grande taille au cours de l’évolution résulterait de processus hétérochroniques. La morphologie céphalique larvaire suggère une prise de nourriture de type « ram/suction feeding ». Chez toutes les espèces étudiées, les patrons allométriques révèlent une optimisation du système de prise de nourriture par aspiration au cours du développement. Les demoiselles acquièrent au cours de leur croissance des joues et de opercules proportionnellement plus hauts, une crête supraoccipitale plus grande, des mandibules plus courtes et un processus ascendant du prémaxillaire plus long. Chez les espèces herbivores, d’autres changements de forme sont liés à l’acquisition de capacités de morsure et de découpe. Par exemple, les mandibules et les suspensoria deviennent plus massifs.