Impact of anthropization on the links between small mammal communities, their microbiota and zoonotic dangers | Impact de l'anthropisation sur les liens entre les communautés de petits mammifères, leur microbiote et les dangers zoonotiques

English. The increase in the emergence of zoonoses due to human activities is prompting us to refocus infectious diseases at the center of global concerns, by adopting a "One Health" approach. The integration of community ecology with epidemiology enables us to take into account all the ecological processes that influence both multiple hosts and multiple micro-organisms. By exploring the relationships between the latter in the transmission of zoonotic diseases, we could open up new perspectives for better prevention of zoonotic danger. Given the zoonotic risk posed by small mammals and the threat to their diversity posed by anthropization, we need to find new ways of managing these communities to limit the circulation of pathogens. In the long term, this would make it possible to establish strategies that benefit both biodiversity and health.The aims of this thesis were to understand the complex links between small mammal biodiversity, their microbiota and pathogens along an anthropization gradient. This included: i) monitoring the zoonotic hazard associated with small mammals in France, ii) understanding the links between small mammal biodiversity and the prevalence of multiple pathogens, in different environmental and management contexts, iii) examining the relationship between small mammal biodiversity and their microbiota, iv) analyzing the interactions between microbiota and pathogens.To this end, we sampled small mammal communities along a forest anthropization gradient, then performed serological and molecular analyses to detect and characterize zoonotic agents and gut microbiota. We then carried out statistical analyses and epidemiological modelling to understand the associations between zoonotic pathogens and microbiota, and their impact on the link between biodiversity and zoonotic danger.Along a gradient of anthropization, we have identified the presence of multiple pathogens in various rodent species, representing a real risk to public health. Anthropization has altered the composition and diversity of small mammal communities, as well as their microbiota. These changes have affected the relationship between biodiversity and pathogens. We found that unbalanced small mammal communities, with a higher abundance of competent species, were associated with an increased prevalence of pathogens. However, community management strategies such as deratting could have a counter-intuitive impact by reducing small mammal diversity and increasing pathogen circulation.The ecological mechanisms underlying microbiota composition varied according to species type, and seemed to play a crucial role in their resistance to anthropogenic disturbance. Furthermore, interactions between pathogenic and commensal microorganisms suggest that a host's susceptibility to a pathogen may be linked to the composition of its microbiota. With these results, new hypotheses emerge concerning the role of the microbiota in the competence of the host species and its susceptibility to pathogens.Thus, disturbances induced by various anthropogenic pressures can cause an imbalance in communities, which can alter the overall interactions between multiple hosts and micro-organisms, and consequently increase the circulation of pathogens. This underscores the importance of exploring new methods and approaches for a better understanding of these complex relationships between biodiversity, microbiota and public health, in particular by applying an integrated health approach.

French. L'augmentation de l'émergence des zoonoses due aux activités humaines nous pousse à recentrer les maladies infectieuses au centre des préoccupations mondiales, en adoptant une approche "One Health". L'intégration de l'écologie des communautés à l'épidémiologie nous permet de prendre en compte tous les processus écologiques qui influencent à la fois les multiples hôtes et les multiples micro-organismes. En explorant les relations entre ces derniers dans la transmission des maladies zoonotiques, nous pourrions ouvrir de nouvelles perspectives pour une meilleure prévention du danger zoonotique. Compte tenu du risque zoonotique que les petits mammifères représentent et la menace que l'anthropisation encoure sur leur diversité, il convient de trouver de nouvelles méthodes de gestion de ces communautés permettant de limiter la circulation des pathogènes. À terme, cela permettrait d'établir des stratégies bénéfiques tant pour la biodiversité que pour la santé.Les objectifs de cette thèse étaient de comprendre les liens complexes entre la biodiversité des petits mammifères, leur microbiote et les pathogènes le long d'un gradient d'anthropisation. Cela incluait : i) la surveillance du danger zoonotique associé aux petits mammifères en France, ii) la compréhension des liens entre la biodiversité des petits mammifères et la prévalence de multiples pathogènes, dans des contextes différents d'environnement et de gestion iii) l'examen de la relation entre la biodiversité des petits mammifères et leur microbiote, iv) l'analyse des interactions entre le microbiote et les pathogènes. Pour cela, nous avons échantillonné des communautés de petits mammifères le long d'un gradient d'anthropisation forestier, puis effectué des analyses sérologiques et moléculaires pour détecter et caractériser les agents zoonotiques et le microbiote intestinal. Nous avons ensuite effectué des analyses statistiques et des modélisations épidémiologiques pour comprendre les associations entre les pathogènes zoonotiques et le microbiote, ainsi que leur impact sur le lien entre biodiversité et danger zoonotique.Le long d'un gradient d'anthropisation, nous avons identifié la présence de multiples pathogènes chez diverses espèces de rongeurs, représentant un réel risque pour la santé publique. L'anthropisation a modifié la composition et la diversité des communautés de petits mammifères, ainsi que leur microbiote. Ces changements ont affecté les relations entre biodiversité et pathogènes. Nous avons constaté que des communautés déséquilibrées de petits mammifères, avec une plus grande abondance d'espèces compétentes, étaient associées à une prévalence accrue de pathogènes. Cependant les stratégies de gestions des communautés comme la dératisation pouvaient avoir un impact contre intuitif en réduisant la diversité des petits mammifères et en augmentant la circulation du pathogène.Les mécanismes écologiques sous-jacents à la composition du microbiote variaient selon le type d'espèces, et ils semblaient jouer un rôle crucial dans leur résistance aux perturbations anthropiques. En outre, les interactions entre les micro-organismes pathogènes et commensaux suggèrent que la sensibilité d'un hôte à un pathogène pourrait être liée à la composition de son microbiote. Avec ces résultats, de nouvelles hypothèses émergent concernant le rôle du microbiote dans la compétence de l'espèce hôte et sa sensibilité aux pathogènes.Ainsi des perturbations induites par diverses pressions anthropiques peuvent provoquer un déséquilibre dans les communautés, ce qui peut altérer l'ensemble des interactions entre les hôtes multiples, les micro-organismes et, par conséquent, augmenter la circulation de pathogènes. Cela montrent l'importance d'explorer de nouvelles méthodes et approches pour une meilleure compréhension de ces relations complexes entre la biodiversité, le microbiote et la santé publique, notamment en appliquant une approche intégrée de la santé.