Ecology of cereal dwarf viruses˸ wild reservoirs and interaction between viruses | Ecologie de virus responsables de nanisme des céréales ˸ réservoirs sauvages et interactions entre virus

English. Barley/Cereal yellow dwarf viruses (B/CYDV, Luteoviridae family, Luteovirus or Polerovirus genera) and Wheat dwarf virus (WDV, Geminiviridae family, Mastrevirus genus) are the causal agents of the main viral diseases of cereals. These viruses are exclusively transmitted in a persistent nonpropagative manner by several aphid species (B/CYDV) and a single leafhopper species (WDV). The host plants of these viruses belong to the Poaceae family. The control methods against these viruses mostly rely on the use of insecticides, especially from the neonicotinoids family. These molecules are efficient but generate indirect costs (especially environmental costs) which have caused their ban in Europe. Understanding the spread of B/CYDV and WDV is a mandatory step to propose alternative disease management strategies. The harvest of the small-grain cereal crops (beginning of summer) induces a gap in the epidemic dynamics by removing the cultivated infected hosts from the landscape. As the next growing period for small-grain winter cereals starts at the beginning of fall, the emergence of B/CYDV and WDV epidemics only seems possible in the presence of other infected viral reservoirs where the viruses are maintained at least between interculture and the sowing of the cereals. The identification of these reservoirs is an important element to explain the annual emergence of these diseases. Among the possible candidates, numerous wild gramineous species (150 for B/CYDV and 21 for WDV) are described to be host for these viruses. Field samplings and inoculations under controlled condition performed during my PhD showed that despite the presence of numerous host species in the landscape, global prevalence were low (B/CYDV) or even zero (WDV) in the landscape although these viruses are often detected in the neighboring crops. The presence of a potential wild B/CYDV reservoir is confirmed but an alternative reservoir might be required to explain the initiation of WDV epidemics. The low B/CYDV prevalence in this reservoir may be attributed to the low susceptibility of the species and/or to the low vector abundance. This prevalence, although limited, could be sufficient to allow the emergence of viral cereal epidemics during the new cultivation cycle. Once initiated, the epidemics of cereal diseases may spread within the fields. The factors driving the individual spread of the different viruses within the fields have been identified but few studies considered viral coinfections within a single plant. Some of the cereals (e.g. wheat and barley) host both BYDV-PAV and WDV. An interaction between these viruses may influence their spread in the fields. The second part of my PhD consisted in the study of interactions between these viruses and highlighted a drop in WDV infection rates when inoculated to a plant previously infected by BYDV-PAV (the reciprocal effect being false). If this phenomenon is effective in the field, it might alter the dispersal dynamics of WDV in barley fields infected by BYDV-PAV. Altogether, these results provide new insights into the role of the wild compartment in the annual emergence of B/CYDV and WDV epidemics, and indicate a potential interaction during their spread in cereal fields.

French. Le complexe des Barley/Cereal yellow dwarf viruses (B/CYDV, famille Luteoviridae, genres Luteovirus ou Polerovirus) et le Wheat dwarf virus (WDV, famille Geminiviridae, genre Mastrevirus) sont les agents responsables des principales maladies virales sur céréales. L’ensemble de ces virus est exclusivement transmis de manière persistante et non multipliante par plusieurs espèces de pucerons (B/CYDV) et une seule espèce de cicadelle (WDV). Toutes les plantes hôtes de ces virus appartiennent à la famille des Poaceae. La lutte contre ces virus repose généralement sur l’utilisation d’insecticides, notamment de la famille des néonicotinoïdes. Ces molécules, bien qu’efficaces, sont à l’origine de couts indirects élevés (notamment environnementaux) qui ont récemment entrainé leur interdiction en Europe. Pour proposer des stratégies alternatives de gestion des viroses des céréales, il est nécessaire d’enrichir les connaissances sur le fonctionnement des épidémies de B/CYDV et de WDV. La récolte des céréales à paille (début été) induit une rupture dans les dynamiques des épidémies en retirant du paysage les hôtes cultivés infectés. Le semis des céréales d’hiver ayant lieu en début d’automne, l’émergence des épidémies de B/CYDV et de WDV dans les cultures n’est possible qu’en présence de réservoirs viraux infectés où les virus sont maintenus durant l’interculture jusqu’à cette période. L’identification de ces réservoirs est un élément important pour expliquer l’émergence annuelle de ces épidémies. Parmi les candidats possibles, de nombreuses espèces de graminées sauvages (150 pour les B/CYDV et 21 pour le WDV) sont décrites comme hôtes de ces virus. Les prélèvements sur le terrain et les inoculations en conditions contrôlées réalisés au cours de ma thèse ont permis de montrer que malgré la présence de nombreuses espèces hôtes dans le paysage, les prévalences globales étaient faibles (B/CYDV) voire nulles (WDV) dans le compartiment sauvage alors que ces virus sont régulièrement détectés dans les cultures voisines. La présence d’un réservoir sauvage potentiel pour les B/CYDV est ainsi confirmée, mais un réservoir alternatif semble nécessaire pour expliquer l’initiation des épidémies de WDV en parcelles cultivées. La faible prévalence des B/CYDV dans le réservoir sauvage pourrait être due à une faible sensibilité aux infections des espèces hôtes présentes et/ou à une faible abondance de vecteurs. Bien que faible, cette prévalence pourrait suffire pour permettre l‘émergence des épidémies de viroses des céréales lors d’un nouveau cycle de culture. Une fois initiées, les épidémies de viroses de céréales risquent de se propager dans les parcelles. Les facteurs favorisant la propagation individuelle des différents virus dans les cultures céréalières ont été identifiés mais peu d’études considèrent la co-infection d’une même plante par plusieurs virus. Certaines céréales (notamment le blé et l’orge) étant des hôtes communs au BYDV-PAV et au WDV, une interaction entre ces virus pourrait influencer leur dispersion dans les parcelles. La deuxième partie de ma thèse, ayant pour objectif d’étudier l’interaction entre ces virus, a permis de mettre en évidence une diminution du taux d’infection de l’orge par le WDV quand la plante hôte est préalablement infectée par le BYDV-PAV (la réciproque n’étant pas observée). Si ce phénomène est effectif au champ, il pourrait modifier la dynamique de dispersion du WDV dans les parcelles d’orge infectées par le BYDV-PAV. L’ensemble de ces résultats permet de mieux appréhender le rôle du compartiment sauvage dans l’émergence d’épidémies annuelles de B/CYDV et de WDV, et d’identifier une interaction potentielle entre ces virus lors de leur développement épidémique au champ.