Changes in DNA methylation contribute to rapid adaptation in bacterial plant pathogen evolution
2024
Gopalan-Nair, Rekha | Coissac, Aurore | Legrand, Ludovic | Lopez-Roques, Céline | Pécrix, Yann | Vandecasteele, Céline | Bouchez, Olivier | Barlet, Xavier | Lanois, Anne | Givaudan, Alain | Brillard, Julien | Genin, Stéphane | Guidot, Alice | Laboratoire des Interactions Plantes Microbes Environnement (LIPME) ; Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE) | Génome et Transcriptome - Plateforme Génomique (GeT-PlaGe) ; Plateforme Génome & Transcriptome (GET) ; Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL) ; Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3) ; Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT) ; Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP) ; Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP) ; Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3) ; Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT) ; Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP) ; Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP) ; Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL) ; Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3) ; Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT) ; Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP) ; Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP) ; Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3) ; Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT) ; Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP) ; Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP) ; Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE) | Peuplements végétaux et bioagresseurs en milieu tropical (UMR PVBMT) ; Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (Cirad)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université de La Réunion (UR)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE) | Diversité, Génomes & Interactions Microorganismes - Insectes [Montpellier] (DGIMI) ; Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université de Montpellier (UM) | This work as funded by the 'Institut National de Recherche pour l'Agriculture, l'Alimentation et l'Environnement' (INRAE), Plant Health and Environment Division (SPE) (INRAE-IB21-DOCT-SPE) and funded as part of "Investissement d'avenir" program managed by the French National Research Agency (ANR-10-INBS-09 to CLR, CV and OB) and by the GET-PACBIO program (<< Programme operationnel FEDER-FSE MIDI-PYRENEES ET GARONNE 2014-2020 >> to CLR, CV and OB) | ANR-17-CE20-0005,EPI-PATH,Rôle des modifications épigénétiques chez un pathogène de plante au cours de l'adaptation à l'hôte et des changements d'hôte(2017) | ANR-11-IDEX-0002,UNITI,Université Fédérale de Toulouse(2011) | ANR-10-LABX-0041,TULIP,Towards a Unified theory of biotic Interactions: the roLe of environmental(2010)
International audience
Show more [+] Less [-]English. Adaptation is usually explained by beneficial genetic mutations that are transmitted from parents to offspring and become fixed in the adapted population. However, genetic mutation analysis alone is not sufficient to fully explain the adaptive processes, and several studies report the existence of nongenetic (or epigenetic) inheritance that can enable adaptation to new environments. In the present work, we tested the hypothesis of the role of DNA methylation, a form of epigenetic modification, in adaptation of the plant pathogen Ralstonia pseudosolanacearum to the host during experimental evolution. Using SMRT-seq technology, we analyzed the methylomes of 31 experimentally evolved clones obtained after serial passages on 5 different plant species during 300 generations. Comparison with the methylome of the ancestral clone revealed a list of 50 differential methylated sites (DMSs) at the GTWWAC motif. Gene expression analysis of the 39 genes targeted by these DMSs revealed limited correlation between differential methylation and differential expression of the corresponding genes. Only 1 gene showed a correlation, the RSp0338 gene encoding the EpsR regulator protein. The MSRE-qPCR technology, used as an alternative approach for DNA methylation analysis, also found the 2 DMSs upstream RSp0338. Using site-directed mutagenesis, we demonstrated the contribution of these 2 DMSs in host adaptation. As these DMSs appeared very early in the experimental evolution, we hypothesize that such fast epigenetic changes can allow rapid adaptation to the plant stem environment. In addition, we found that the change in DNA methylation upstream RSp0338 remains stable at least for 100 generations outside the host and thus can contribute to long-term adaptation to the host plant. To our knowledge, this is the first study showing a direct link between bacterial epigenetic variation and adaptation to a new environment.
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