Spatio-temporal structuring of microbial communities in freshwater ecosystems | Structuration spatio-temporelle des communautés microbiennes dans les écosystèmes d'eau douce

English. Microorganisms are the most abundant and diverse forms of life on Earth and are characterized by high phylogenetic and metabolic diversities. They are thus involved in biogeochemical cycles and trophic webs, which make them key players in ecosystem functioning. To decipher the ecology of microorganisms, it is crucial to include spatial, temporal and taxonomic scales. Although several abiotic and biotic parameters have been identified as drivers of microbial community composition in aquatic ecosystems (e.g. temperature, orthophosphate concentration, predation, symbiosis), more investigations are needed to better understand how microbial community structure is shaped. However, investigating biotic interactions involving microbes is challenging because of microbial features (e.g. small size, high diversity, low cultivation efficiency). This PhD thesis aims at describing the microbial diversity inside two overlooked types of freshwater ecosystems and at identifying the factors driving microbial community composition. The first section of this thesis aims at comprehensively describing the spatial distribution (horizontal and vertical) of planktonic microbial eukaryotes in Lake Baikal (Siberia, Russia). We focus on samples collected in summer 2017 along a transect of ~600 km across the three basins of the lake, from the surface to the deepest areas (~1500 m) and from littoral to open waters. The three other sections present an eight-year investigation of the composition and temporal dynamics of microbial communities belonging to the three domains of life at the surface of five small freshwater ecosystems (located in the South West of Paris, France). Samples were collected at two different frequencies, monthly (2011-2013) and seasonally (2011-2019). The composition of planktonic communities was assessed by the sequencing of the phylogenetic marker genes 16S and 18S rRNA. In all the ecosystems studied, the microbial communities were diverse, covering all eukaryotic and prokaryotic supergroups. Moreover, they included typically marine lineages, especially in Lake Baikal, (e.g. diplonemid, MAST) which suggested that the frontiers between marine and freshwater systems may be thinner than previously thought. They also included taxa that remain enigmatic, such as bacteria of the Candidate Phyla Radiation. Multivariate analysis showed that only a low fraction of the variance can be explained by the measured physico-chemical parameters. In terms of spatial variations, there was a weak variability of communities in Lake Baikal in summer across sampling basins, but a strong stratification along the water column. Depth, which is a proxy and a summary of the variations of the environmental conditions (e.g. light) along the water column, appeared to be a major driver of community composition. The small freshwater ecosystems harbored different microbial communities despite their geographic proximity. In terms of temporal variations, two types of patterns were detected. At the intra-annual scale, global communities were characterized by a strong seasonality. However, at the Operational Taxonomic Unit level, less than 2% of the community were characterized by recurrent seasonal patterns. This suggests that ecosystems have a yearly seasonal functioning, despite the presence of some unpredictable microbial dynamics. At the inter-annual scale, microbial communities experienced an increase of dissimilarities over the eight years, indicating turnovers in community composition. Finally, the structure of the communities studied through co-occurrence network inference reflected the spatio-temporal variations previously observed. Indeed, communities were more connected at the surface of Lake Baikal compared to the bottom. Moreover, ecosystems shared similar structural properties at each season. This underlines the importance of ecological interactions in the composition of microbial community over space and time.

French. Les microorganismes constituent la forme de vie la plus abondante et diverse sur Terre et ils présentent une grande diversité phylogénétique et métabolique. Ils sont donc impliqués dans les cycles biogéochimiques et les réseaux trophiques, ce qui en fait des acteurs clés du fonctionnement des écosystèmes. Pour décrypter l'écologie des microorganismes, il est essentiel de prendre en compte les échelles spatiales, temporelles et taxonomiques. Bien que des paramètres abiotiques et biotiques aient été identifiés comme influençant la composition des communautés microbiennes dans les écosystèmes aquatiques (e.g. la température, la prédation), des études complémentaires sont nécessaires pour mieux comprendre la structure des communautés microbiennes. Cependant, l'étude des interactions biotiques entre microorganismes est difficile en raison de leur petite taille, de la grande diversité et du peu d’individus cultivés. Cette thèse de doctorat vise à décrire la diversité microbienne au sein de deux types d'écosystèmes d'eau douce encore peu étudiés, et à identifier les facteurs qui déterminent la composition de leurs communautés microbiennes. La première partie de cette thèse vise à décrire la distribution spatiale (horizontale et verticale) des protistes planctoniques du lac Baïkal (Sibérie, Russie). Nous nous sommes intéressés à des échantillons collectés en été 2017 le long d'un transect de ~600 km couvrant les trois bassins du lac, de la surface aux profondeurs (~1500 m) et du littoral au pélagique. Les trois autres parties présentent une étude de huit ans de la composition et de la dynamique temporelle des communautés microbiennes des trois domaines du vivant, à la surface de cinq petits écosystèmes d'eau douce (sud-ouest de Paris, France). Les échantillons ont été collectés à deux fréquences, mensuelle (2011-2013) et saisonnière (2011-2019). Les communautés planctoniques ont été caractérisées par le séquençage des gènes ARNr 16S et 18S. Dans tous les écosystèmes, les communautés microbiennes sont très diverses, couvrant tous les super-groupes eucaryotes et procaryotes connus. Elles incluent des lignées typiquement marines (e.g. diplonémide, MAST), ce qui suggère que la frontière entre le marin et l'eau douce pourrait être plus fine que prévu. Des taxons encore peu connus ont aussi été détectés, tels que des bactéries du Candidate Phyla Radiation. Des analyses multivariées ont montré que seule une faible fraction de la variance des communautés peut être expliquée par les paramètres abiotiques étudiés. Pour les variations spatiales, nous avons constaté une faible variabilité des communautés du lac Baïkal dans les différents bassins, mais avec une forte stratification le long de la colonne d'eau. La profondeur, qui traduit les variations environnementales (e.g. la lumière) dans la colonne d'eau, semble influencer significativement les communautés. Les petits écosystèmes abritent différentes communautés microbiennes malgré leur proximité géographique. Pour les variations temporelles, deux dynamiques ont été identifiées. À l'échelle intra-annuelle, les communautés sont caractérisées par une forte saisonnalité. Cependant, moins de 2% des unités taxonomiques opérationnelles présentent une récurrence saisonnière. Cela suggère que les écosystèmes ont un fonctionnement saisonnier, malgré des dynamiques individuelles imprévisibles. À l'échelle interannuelle, les communautés microbiennes sont de plus en plus différentes au cours des huit années, indiquant des changements continus dans leur composition. Enfin, l’inférence des interactions microbiennes grâce aux réseaux de cooccurrence reflète les variations spatio-temporelles précédemment observées. En effet, les communautés sont plus complexes à la surface du lac Baïkal qu'en profondeur. De plus, les petits écosystèmes partagent des topologies similaires pour chaque saison. Cela souligne l'importance des interactions écologiques chez les communautés microbiennes, dans l'espace et le temps.