Geomicrobiology of Alchichica alkaline lake microbialites (Mexico) | Géomicrobiologie des microbialites du lac alcalin d'Alchichica (Mexique)

English. Stromatolites are organosedimentary structures resulting from the activity of microbes. Fossil stromatolites are considered to be among the oldest traces of life on Earth, their oldest occurrence being at 3.5Ga. Although stromatolites dominate the Precambrian geological record, the abiotic and biological processes leading to their formation and thus the exact information that can be retrieved from them are still poorly understood. The main objective of this work was to study the formation of modern microbialites in order to better constrain the interpretation of the fossil ones. With this aim, we studied living microbialites from the alkaline Lake Alchichica in Mexico as a model system. The first part of this work has been devoted to the description of Alchichica microbialites including mineral phases and the associated microbial diversity. Alchichica microbialites are composed of aragonite [CaCO3] and hydromagnesite [Mg5(CO3)4(OH)2*4(H2O)]. Cultivation-independent molecular methods revealed a high diversity of bacteria (344 phylotypes distributed in 21 phyla) and microbial eukaryotes (58 phylotypes distributed in 9 phyla) in contrast with a low diversity of archaea (2 phylotypes). Molecular phylogenetic analyses allowed us to identify the closest cultivated members of the different phylotypes retrieved. This information was used to predict which metabolisms are putatively important in Alchichica microbialites. Oxygenic photosynthesizers were dominated by cyanobacteria, green algae and diatoms. Anoxygenic photosynthesizers were also diverse, comprising members of Alphaproteobacteria and Chloroflexi. Although photosynthetic microorganisms dominated the biomass, heterotrophic lineages were more diverse. We found sulphate-reducing lineages among Deltaproteobacteria and Firmicutes and very diverse taxa likely able to degrade complex polymeric substances, such as Planctomycetales, Bacteroidetes and Verrucomicrobia. Based on this, we build a hypothetical model of metabolic-geochemical reactions leading to carbonate precipitation or dissolution in Alchichica microbialites. In a second chapter, we describe a combination of microscopic and spectroscopic studies to study cyanobacteria-carbonate phase assemblages. We showed a preferential association between cyanobacterial colonies belonging to the order Pleurocapsales and aragonite. We described the early stages of fossilization of Pleurocapsales cells within aragonite down to the nanoscale. This reveals that microfossils of these cyanobacteria can be recognized even if the cells are totally encrusted. The mineralization sequence produces successive layers of aragonite whose textural organization points out the initial cells ultrastructures. This study opens new perspectives in the research of calcified cyanobacteria in ancient rocks. The third part reports the discovery of a cyanobacterium capable of performing controlled intracellular carbonate biomineralization. This strain, that we tentatively called Candidatus Gloeomargarita lithophora belongs to the basal cyanobacterial order of the Gloeobacterales. Intracellular inclusions formed by Ca. G. lithophora are amorphous Ba-Sr-Ca-Mg carbonates. The discovery of this new pattern of biomineralization in a basal order of cyanobacteria opens new perspectives for the interpretation of ancient fossil record.

French. Les stromatolites sont des structures organo-sédimentaires formées grâce à l'activité des microorganismes. Ils dominent le registre fossile Précambrien et sont parmi les plus anciennes traces potentielles de vie sur Terre (datées à 3,5 Ga). Cependant les processus biotiques et abiotiques à l'origine de leur formation restent peu compris et ouvrent des débats sur leur interprétation. L'objectif central de ce travail est de contribuer à améliorer notre compréhension de la formation des microbialites modernes, en particulier du rôle et du devenir des microorganismes dans ces systèmes afin de mieux contraindre l'interprétation du registre fossile des stromatolites. Pour cela, nous avons étudié le système modèle des microbialites vivants du lac alcalin d'Alchichica (Mexique). La première partie de ce travail a été dédiée à la description générale des microorganismes et des minéraux du système. Les microbialites d'Alchichica sont composés d'aragonite [CaCO3] et d'hydromagnésite [Mg5(CO3)4(OH)2*4(H2O)]. L'analyse de la diversité microbienne par des méthodes moléculaires basées sur le clonage et le séquençage du SSU rDNA a révélé une grande diversité dans le domaine des bactéries (344 phylotypes répartis dans 21 phylums) et des eucaryotes (58 phylotypes répartis dans 9 phylums) en regard d'une faible diversité d'archées (2 phylotypes). Des analyses de phylogénie moléculaire ont permis d'attribuer ces phylotypes environnementaux à différents taxons et d'identifier les représentants cultivés les plus proches, ce qui a permis de définir les groupes métaboliques potentiellement importants dans ce système. Dans les microbialites d'Alchichica, la photosynthèse oxygénique est réalisée par les cyanobactéries, les algues vertes et les diatomées. Une grande diversité d'organismes incluant des membres des Alpha-proteobacteria et des Chloroflexi réalisent quant à eux la photosynthèse anoxygénique. Si le biofilm est dominé par les organismes autotrophes en termes de biomasse, la diversité taxonomique des organismes hétérotrophes s'est révélée supérieure. Nous avons notamment identifié des membres des Deltaproteobacteria et des Firmicutes réalisant la sulfato-réduction, ainsi qu'une grande diversité de taxons capables de dégrader des molécules organiques complexes tels que les Planctomycetales, les Bacteroidetes et les Verrucomicrobia. Ces résultats nous ont permis de construire un modèle hypothétique des réactions métabolico-géochimiques contribuant à la précipitation ou dissolution des carbonates au sein des biofilms des microbialites d'Alchichica. Dans la seconde partie de ce travail, nous avons décrit une association préférentielle entre les colonies de cyanobactéries de l'ordre des Pleurocapsales et l'aragonite. Nous avons pour cela couplé différentes techniques de microscopie et de spectroscopie. Nous avons décrit un gradient de fossilisation de ces cellules dans l'aragonite jusqu'à la nano-échelle. Ceci a montré que l'ultrastructure des cellules des Pleurocapsales était préservée lors de la minéralisation grâce à la mise en place séquentielle d'aragonite. C'est finalement la texture de l'aragonite et non pas la présence de matière organique qui signe l'organisation originelle des cellules de Pleurocapsales. Cette étude ouvre des perspectives intéressantes dans la recherche de microfossiles de cyanobactéries dans les stromatolites fossiles. La troisième partie enfin rapporte la découverte d'un cas de biominéralisation intracellulaire contrôlée chez une cyanobactérie de l'ordre basal des Gloeobacterales. Nous avons nommé cette souche Candidatus Gloeomargarita lithophora. Les inclusions intracellulaires produites par Ca. G. lithophora sont des carbonates amorphes de Ba-Sr-Ca-Mg. Les implications de la découverte de ce nouveau patron de minéralisation dans une lignée basale de cyanobactéries pour l'interprétation du registre fossile ancien sont discutées.