The effect of pathogens on the water and carbon economy of grapevines : implications for the grapevine dieback crisis | Impact des agents pathogènes sur le bilan hydrique et carboné de la vigne : conséquences pour le dépérissement de la vigne

French. Au cours de leur vie les plantes pérennes sont confrontées à plusieurs stress en interaction qui les entrainent dans un processus de dépérissement. Ces interactions, et leurs changements par rapport aux conditions climatiques et à l’état physiologique de la plante, sont fondamentales pour la compréhension du processus de dépérissement. Malgré l’augmentation des évènements de dépérissement à l’échelle mondiale, les connaissances sur ces mécanismes restent limitées, étant données les difficultés techniques rencontrées dans l’étude des interactions complexes. Dans cette thèse nous avons étudié l’interaction entre deux stress fréquemment vécus par la vigne : la sècheresse et une maladie vasculaire, le mal d’esca. L’esca est une maladie qui soulève plusieurs hypothèses sur sa pathogénèse. Une des principales hypothèses est que les symptômes foliaires et la mort de ceps de vigne soient causés par un dysfonctionnement hydraulique dans les vaisseaux du xylème. Pour cette raison, la sècheresse pourrait contribuer en synergie avec l’esca au dépérissement de la vigne. Compte tenu de ce contexte, nous avons tout d’abord exploré l’hypothèse de dysfonctionnement hydraulique pendant la pathogenèse de l’esca. Nous avons mis en évidence que pendant l’expression des symptômes foliaires plusieurs organes sont atteints par un dysfonctionnement hydraulique qui cause en moyenne une perte de conductivité hydraulique de 69% sur les nervures centrales des feuilles, 55% sur les pétioles et 30% sur les tiges. Contrairement à l’embolie gazeuse classiquement observée pendant la sècheresse, le dysfonctionnement hydraulique pendant l’esca est causé par la présence d’occlusions vasculaires (thylloses et gels) produites par la plante. Après cette découverte, nous avons exploré l’interaction entre l’esca et la sècheresse, en imposant une contrainte hydrique aux plantes naturellement infectées. Nous avons découvert que la sécheresse inhibait complètement l’expression des symptômes d’esca, étant donné qu’aucune plante en stress hydrique (à ΨPD ≈ -1MPa pour trois mois) n’a montré de symptômes foliaires pendant deux saisons consécutives. Nous avons également étudié les relations hydriques et carbonées, à l’échelle de la plante entière au cours de ces expérimentations. Nos résultats soulignent un fonctionnement physiologique distinct lorsque la vigne est soumise à une sécheresse ou exprime des symptômes d’esca. L’esca (et la baisse de la conductance stomatique associée) n’est pas causé par une chute de potentiel hydrique, et génère des dynamiques saisonnières différentes de la sécheresse au regard des échanges gazeux et des teneurs en carbohydrates non-structuraux. Cette thèse souligne l’importance d’identifier les seuils physiologiques sous-jacents aux différentes interactions entre facteurs pendant le processus de dépérissement des plantes. Dans l’ensemble, ces résultats ouvrent des nouvelles perspectives scientifiques et agronomiques pour les interactions plante-pathogène-environnement et pour la durabilité des vignobles.

English. Perennial plant dieback is an increasing and complex phenomenon. Perennial plants experience many interacting stressing events leading to final plant mortality. These interactions, and how they may change regarding climatic conditions and plant physiological status, are key in understanding the dieback process. Although dieback events are increasing worldwide, the knowledge on the dieback mechanisms are scarce, given the many technical challenges in studying complex interactions. In this thesis, we studied the interaction between two stresses frequently experienced by grapevines, one of the most important perennial crops: drought and esca (a vascular disease). Esca is a disease in which there are many competing hypotheses regarding its pathogenesis. One of the main hypothesis is that leaf symptoms and plant death are caused by hydraulic failure in xylem vessels. For this reason, drought is thought to contribute synergistically with esca to grapevine dieback. In this context, this thesis has primarily explored the hydraulic failure hypothesis during esca pathogenesis. We found that during leaf symptom expression both leaves and stems suffer from hydraulic failure causing (on average) 69% loss of hydraulic conductance in midribs, 55% in petioles, and 30% in stems. Differing from classical air embolism during drought, we observed that hydraulic failure during esca was caused by the presence of plant-derived vascular occlusions (i.e. tyloses and gels) produced at a distance from the pathogen niche in the trunk. After this discovering, we explored the interaction between esca and drought, subjecting naturally infected plants to drought. We found that drought totally inhibits esca leaf symptoms, as none of the plants under water deficit (at ΨPD ≈ -1MPa for three months) expressed leaf symptoms in two consecutive seasons. At the same time, in order to understand the interaction between esca and drought, we recorded the whole-plant water relations and carbon economy of grapevine under both stresses. We highlight the distinct physiology behind these two stresses, indicating that esca and drought present different underlying mechanisms, and induce different plant responses and physiological consequences. Esca (and subsequent stomatal conductance decline) does not result from decreases in water potential, and generates different gas exchange and non-structural carbohydrate seasonal dynamics compared to drought. Finally, we observed that esca affected the recorded plant physiology only seasonally, and not over the long-term. This thesis highlights the importance in finding the physiological thresholds triggering the different interactions during plant dieback. Together, the results open new scientific and agronomical perspectives on plant-pathogen-environment interactions and vineyard sustainability.