A small XY chromosomal region explains sex determination in wild dioecious V. vinifera and the reversal to hermaphroditism in domesticated grapevines

Background In Vitis vinifera L., domestication induced a dramatic change in flower morphology: the wild sylvestris subspecies is dioecious while hermaphroditism is largely predominant in the domesticated subsp. V. v. vinifera. The characterisation of polymorphisms in genes underlying the sex-determining chromosomal region may help clarify the history of domestication in grapevine and the evolution of sex chromosomes in plants. In the genus Vitis, sex determination is putatively controlled by one major locus with three alleles, male M, hermaphrodite H and female F, with an allelic dominance M > H > F. Previous genetic studies located the sex locus on chromosome 2. We used DNA polymorphisms of geographically diverse V. vinifera genotypes to confirm the position of this locus, to characterise the genetic diversity and traces of selection in candidate genes, and to explore the origin of hermaphroditism. Results In V. v. sylvestris, a sex-determining region of 154.8 kb, also present in other Vitis species, spans less than 1% of chromosome 2. It displays haplotype diversity, linkage disequilibrium and differentiation that typically correspond to a small XY sex-determining region with XY males and XX females. In male alleles, traces of purifying selection were found for a trehalose phosphatase, an exostosin and a WRKY transcription factor, with strikingly low polymorphism levels between distant geographic regions. Both diversity and network analysis revealed that H alleles are more closely related to M than to F alleles. Conclusions Hermaphrodite alleles appear to derive from male alleles of wild grapevines, with successive recombination events allowing import of diversity from the X into the Y chromosomal region and slowing down the expansion of the region into a full heteromorphic chromosome. Our data are consistent with multiple domestication events and show traces of introgression from other Asian Vitis species into the cultivated grapevine gene pool. La vigne domestiquée, Vitis vinifera ssp. vinifera, cultivée pour la production de fruit et de vin à travers le monde, dérive de la vigne sauvage, Vitis vinifera ssp. sylvestris, sous-espèce endémique de l'Eurasie. Au cours de la domestication, le système de reproduction a évolué de la diécie à l'hermaphrodisme. Nous montrons que la région du sexe est sous le contrôle d'une région chromosomique qui couvre au maximum 154kpbp, moins de 1% du chromosome 2. La caractérisation de ce locus en terme de diversité haplotypique, de signature de sélection et de déséquilibre de liaison a permis de révéler un système de détermination sexuelle de type XY. La petite taille de cette région chromosomique semble indiquer un stade très précoce dans l'évolution de chromosomes sexuels, malgré que la diécie soit le trait ancestral chez toutes les espèces de Vitis, ayant divergé du sous-genre Muscadinia il y a plusieurs millions d'années. L'analyse des distances génétiques entre haplotypes dans le locus du sexe a révélé que l'hermaphrodisme observé chez la vigne domestiquée résulte de la mutation de l'allèle mâle présent chez la vigne sauvage. Le réseau d'haplotypes a montré qu'en plus de la contribution de V. sylvestris, une autre espèce de Vitis asiatique a pu contribuer à la constitution du génome actuel de la vigne cultivée moderne. Ces travaux résultent d'une collaboration entre l'équipe DAAV d'AGAP et l'UMR CBAE (Montpellier).