From natural environments to mesocosms: use of freshwater biofilm as a bioindicator of metal contamination in mining regions. | Du milieu naturel aux mésocosmes : utilisation du biofilm comme bioindicateur de la contamination métallique des cours d’eau en région minière.

English. While metals occur naturally in freshwater ecosystems, anthropogenic activities such as mining operations represent a long‐standing concern of discharge. When released into aquatic environments, metal contaminants are likely to impact microbial communities such as periphytic biofilms, which play a key role in the primary production in stream ecosystems. The biofilm is an interesting model because it is ubiquitous, sedentary, at the base of the trophic chain and represents a consortium of microorganisms from different kingdoms living in an exopolysaccharide matrix. This work presented in this thesis focuses on the links between metal bioaccumulation, water physico-chemical characteristics, environmental variables (temperature and photoperiod) and biofilm community structure (i.e. autototrophic and heterotrophic). In the field, biofilm metal contents were highly correlated to the ambient free metal ion concentrations despite different physico-chemical characteristics of the ambient water, climate or ecosystem types. Nevertheless, the apparent protective effect of pH was demonstrated and the observed competition effects among dissolved cations for surface binding sites of biofilm organisms were in agreement with the principles of the biotic ligand model. In parallel, a first series of laboratory experiments were carried out to verify the influence of environmental factors (temperature and photoperiod) on Ni accumulation by a biofilm grown in the laboratory. These experiments showed that increasing temperature enhanced the accumulation capacity and sensitivity of biofilms exposed to different Ni concentrations. A second series of experiments examined the relationships between toxicity, bioaccumulation and tolerance acquisition of two natural biofilms collected in two distinct seasons (summer and winter). The two communities were structurally divergent and showed higher bioaccumulated Ni content in summer biofilms compared to winter ones, for a given exposure concentration. In a context where freshwater biofilms can be used as indicators of metal exposure, these laboratory results imply that seasonal variations in metal bioaccumulation response are likely to occur and that this response is primarily conditioned by the initial structure and functions of the biofilm community. Nevertheless, this project demonstrates the universal potential of periphytic freshwater biofilms as a tool for biomonitoring and ecological risk assessment of metallic contaminants.

French. Bien que les métaux soient naturellement présents dans les écosystèmes d’eau douce, les activités anthropiques telles que les opérations minières peuvent entrainer une augmentation de leurs concentrations et des conséquences environnementales sur le long terme. Rejetés dans les milieux aquatiques, les contaminants métalliques sont susceptibles d’avoir des répercussions sur les communautés microbiennes comme le biofilm périphytique, qui joue un rôle clé dans la production primaire des écosystèmes des cours d’eau. Le biofilm est un modèle intéressant, car il est ubiquiste, sédentaire, à la base de la chaine trophique et se compose d’un consortium de microorganismes de différents règnes vivant dans une matrice d’exopolysaccharides. Ces travaux de thèse portent sur les liens existants entre la bioaccumulation des métaux, la composition physico-chimique de l’eau, les variables environnementales (température et photopériode) et la structure de la communauté du biofilm (c.à.d autototrophe et hétérotrophe). Sur le terrain, la teneur en métaux du biofilm s’est montrée fortement corrélée à la concentration ambiante en ions métalliques libres (Cu, Ni et Cd), et ce, malgré des différences dans les caractéristiques physico-chimiques de l’eau, le climat ou le type d’écosystème. Néanmoins, un effet protecteur apparent du pH a été mis en évidence et les effets de compétition entre les métaux dissous pour les sites de fixation à la surface des organismes du biofilm étaient en accord avec les principes du modèle du ligand biotique. En parallèle, une première série d’expériences en laboratoire visait à vérifier l’influence de facteurs environnementaux (température et photopériode) sur l’accumulation du Ni par un biofilm cultivé en laboratoire. Les résultats indiquent qu’une température plus élevée favorise la bioaccumulation et augmente la sensibilité des biofilms exposés à différentes concentrations en Ni. Une deuxième série d’expériences a permis d’examiner les relations existantes entre toxicité, bioaccumulation et acquisition de tolérance de deux biofilms naturels récoltés durant deux saisons distinctes (été et hiver). Les communautés estivales divergeaient structurellement des communautés d’hiver, et présentaient un contenu bioaccumulé en Ni significativement supérieur pour une même concentration d'exposition. Dans un contexte où les biofilms d’eau douce peuvent être utilisés comme indicateurs d’exposition aux métaux, ces résultats impliquent que des variations saisonnières dans la bioaccumulation des métaux sont susceptibles de se produire. De plus, ces variations ont été montrées comme principalement conditionnées par la structure et les fonctions initiales de la communauté du biofilm. Ces travaux démontrent le potentiel universel des biofilms périphytiques d’eau douce comme outil de biosurveillance et d’évaluation du risque écotoxicologique des contaminants métalliques.