Scientific Project POPSIZE: Alternative approach to the estimation of exploited population abundance using genetics (2020-2023) | Projet scientifique POPSIZE : Approche alternative de l’estimation de l’abondance des populations exploitées utilisant la génétique (2020-2023)

Citation:Chrystelle Delord, Sophie Arnaud-Haond, Claude Chevalet, Pascale Chabanet, Ekaterina Noskova, Clément Rougeux, Estelle Crochelet, Sandra Hohmann, Nicolas Hibon, Fanny Payet, Ludovic Courtois, Thomas Poirout, Francis Marsac, Natacha Nikolic. 2023. Projet scientifique POPSIZE : Approche alternative de l’estimation de l’abondance des populations exploitées utilisant la génétique (2020-2023). FEAMP. Scientific Report. pp.1-344

English. Regional Fisheries Management Organizations (RFMOs) advocate the application of multiple complementary methods for sustainable management and assessment of the health status of commercially exploited large pelagic stocks, such as tuna, marlins, and bonitos, or bycatches like sharks and marine mammals. The Indian Ocean Tuna Commission (IOTC), the International Commission for the Conservation of Atlantic Tunas (ICCAT), and the Commission for the Conservation of Southern Bluefin Tuna (CCSBT) have endorsed the value of studying intraspecific genetic variability within stocks to better understand their spatiotemporal distribution, adaptive capacity, and current and historical abundance. Such information facilitates concrete applications in terms of conservation, such as considering genetically distinct subgroups as separate management units or detecting risks of genetic diversity erosion over varying time scales for a given species and/or geographical region.Scientific programs focused on albacore tuna (Thunnus alalunga), a commercially important temperate tuna species, and blue shark (Prionace glauca), a top predator significantly impacted from bycatches, have yielded global-scale genetic variability data for these two species. The most recent programs have leveraged advanced DNA sequencing technologies, known as "genomic scans," enabling the characterization of intraspecific genetic variability with high genome-wide resolution across numerous individuals using small tissue samples (skin, fin, muscle). These technologies have unlocked numerous avenues for studying genetic diversity, marking the onset of the genomics era, encompassing methods and analytical tools applied at the genome scale. These methods, among other things, allow for the exploration of the interdependence between individual genome evolution and environmental pressures (natural or anthropogenic) they face.The burgeoning field of genomic analysis is increasingly utilized for biological conservation purposes (Shafer et al., 2015; Hoban et al., 2020) due to its ability to provide managers with practical, well-documented, and standardized tools for monitoring vulnerable or commercially significant marine species. One major challenge in genomics, within the framework of fisheries stock assessment, is its use to estimate not only their numbers and distributions but also their abundance. In this context, abundance may refer to the actual number of individuals within the stock, such as the number of reproductive adults, directly informing managers about the stock's ability to replenish itself annually through stock-recruitment relationships when applicable. Abundance, in the realm of population genetics and genomics, can also be characterized in terms of effective size, an evolutionary parameter that informs managers about the stock's ability to maintain its genetic diversity, adaptive potential, and ability to withstand short- and long-term environmental pressures.The collection of fishing statistics and on-site biological data is a crucial step in the monitoring and management of a stock, as without it, a completely reliable assessment of its health is not possible. Conversely, fisheries professionals depend on the maintenance of the stocks' good health over time and, therefore, require reliable and regular information from the authorities responsible for their evaluation to plan for the future of their profession.The POPSIZE project, funded by the European Commission under the European Maritime and Fisheries Fund (EMFF) Measure 28 ("Partnerships between scientists and fishermen") and conducted in partnership between the Institute for Research and Development (IRD) and the Regional Committee for Maritime Fisheries and Marine Farming (CRPMEM) of La Réunion, aimed at scientific, technical, and scientific mediation objectives.On one hand, the project aimed to assess the advantages and limitations of applying genomic tools for abundance estimation, specifically for large pelagic species. These species often have extensive distributions and presumed high abundances, making representative sampling a logistical and technical challenge. Additionally, despite being highly migratory and covering large geographical areas, these species often exhibit spatial distribution in genetically distinct subgroups. These differences can influence abundance estimates at different scales, even when they are subtle or difficult to detect, as they always reflect significant demographic independence that may hide vastly different population sizes. Spatial genetic structure patterns at a large scale and effective size estimates were conducted for albacore tuna and blue shark based on two high-density datasets obtained using the DArTSeqTM sequencing technology in ancillary projects (see Synthesis #1). A literature review of the most documented methods for estimating effective size and total abundance of stocks was carried out to identify specific strengths and weaknesses of each method, especially for applications to species with large population sizes like many large pelagic species. Special attention was given to a capture-mark-recapture method based on the detection of parent-child pairs and revised to include kinship relationships among individuals within a sample, identified based on their genomic information: the "close-kin mark-recapture" (CKMR, Bravington et al., 2016a) (see Synthesis #2). A data simulation procedure for demographic and genomic data was developed to numerically generate "virtual" stocks of large pelagic species, allowing for the comparison of the performance of different genomic abundance estimation methods under different controlled scenarios (see Synthesis #3). The direct use of these simulated data to (i) compare the relative performance of different methods for the same generic scenario or (ii) delve into the study of specific performance and limitations of each method based on characteristic scenarios was initiated. However, it will need to be continued in future projects before providing decision-making support regarding the choice of one method over another for empirical and practical applications. The choice may vary depending on the focal species studied, information available about its life history traits (longevity, age at sexual maturity, fertility, etc.), genome structure, or expected constraints in terms of sampling.On the other hand, the project aimed to contribute to strengthening the dialogue between fisheries professionals and scientists as entities in La Réunion, with the goal of maintaining a network for information exchange and collaborative project development between them (see Synthesis #4). For this purpose, exchange workshops were organized to create opportunities for discussion among scientific organizations, fisheries professionals, and institutions. These exchanges covered various general issues related to the exploitation and future of marine resources around the island of La Réunion and in the Indian Ocean. A nationally distributed questionnaire and the production of two video capsules helped identify some of the feelings and grievances of representatives of the fishing industry regarding the scientific sphere and institutions, thus identifying areas for improvement in the dialogue. The organization of exchange workshops conducted in this direction and regularly throughout the project is ideally expected to continue. Moreover, coordinated efforts between different scientific organizations could enable more efficient centralization and dissemination of information to fisheries professionals regarding the state of knowledge about species biology and the health of exploited stocks.The following syntheses summarize, in a simplified manner, the activities and results deployed within the framework of the POPSIZE project. The subsequent sections, grouped into two main parts (OP.I - Scientific Objective and OP.II - Mediation Objective), provide more detailed descriptions (in more technical language) of the implementation of each of the project's objectives and sub-objectives.This scientific report and its content will be the subject of several ongoing scientific publications.

French. Les Organismes Régionaux de Gestion des Pêcheries (ORGP) encouragent l’application de plusieurs méthodes complémentaires pour la gestion durable et l’évaluation de l’état de santé des stocks de grands pélagiques exploités par la pêche commerciale (thons, marlins, bonites) ou la pêche accessoire (requins, mammifères marins). La Commission des Thons de l’Océan Indien (CTOI), la Commission Internationale pour la Conservation des Thonidés de l'Atlantique (CICTA) ou encore la Commission pour la conservation du thon rouge du Sud (CCSBT) ont notamment validé l’intérêt de programmes d’étude de la variabilité génétique intraspécifique au sein des stocks en vue de mieux comprendre leur répartition spatiotemporelle, leur capacité d’adaptation ou encore leur abondance actuelle et passée. De telles informations permettent des applications concrètes en termes de conservation, par exemple en considérant chaque sous-groupe génétiquement distinct des autres comme une unité de gestion à part, ou encore en détectant un risque d’érosion de diversité génétique à plus ou moins long terme pour une espèce et/ou en une région géographique données.Des programmes scientifiques portant sur le thon germon (Thunnus alalunga), une espèce de thon tempérée de fort intérêt commercial et le requin peau bleue (Prionace glauca), un requin prédateur apical fortement impacté par les captures accessoires ont permis d’acquérir des données de variabilité génétique à l’échelle mondiale pour ces deux espèces. Parmi ces programmes, les plus récents se sont appuyés sur les nouvelles technologies de séquençage de l’ADN dites de « scan génomique », qui permettent de caractériser la variabilité génétique intraspécifique avec une résolution élevée à l’échelle du génome et chez de nombreux individus à partir d’un petit fragment (peau, nageoire, muscle). Ces nouvelles technologies ont déverrouillé de nombreuses perspectives d’étude de la diversité génétique et ouvert l’ère de la « génomique », qui regroupe l’ensemble des méthodes et des outils analytiques pratiqués à l’échelle du génome. Ces familles de méthodes permettent entre autres d’étudier l’interdépendance entre l’évolution du génome des individus et les contraintes ou pressions environnementales (naturelles ou anthropiques) qu’ils subissent. L’analyse génomique en plein essor est de plus en plus pratiquée dans une optique de conservation biologique (Shafer et al. 2015, Hoban et al. 2020), du fait de sa capacité à offrir aux gestionnaires des outils pratiques, documentés et standardisés de suivi des populations vulnérables ou à fort intérêt commercial, dont les espèces marines exploitées. L’un des grands défis de la génomique dans le cadre de l’évaluation de l’état de santé des stocks halieutiques est son utilisation pour effectuer des estimations non seulement de leurs nombres et de leurs distributions, mais aussi de leur abondance. A ce titre, le terme d’abondance peut désigner le nombre d’individus réellement présents au sein du stock, par exemple le nombre d’adultes reproducteurs, qui informe directement le gestionnaire sur la capacité de ce stock à se renouveler d’une année à l’autre via les relations de stock-recrutement lorsqu’elles existent. L’abondance, dans le cadre de la génétique et de la génomique des populations, peut aussi se caractériser en termes de taille efficace, une grandeur évolutive qui va plutôt renseigner le gestionnaire sur la capacité du stock à maintenir sa diversité génétique, et donc son potentiel adaptatif et sa capacité à faire face aux pressions environnementales à court et à long-terme.La collecte de statistiques de pêche et de données biologiques sur le terrain est une étape essentielle dans le processus de suivi et de gestion d’un stock puisque sans elle, aucune estimation complètement fiable de son état de santé n’est possible. Réciproquement, les professionnels de la pêche sont directement tributaires du maintien de la bonne santé de ces stocks au cours du temps et ont donc besoin d’informations fiables et régulières de la part des instances chargées de leur évaluation, afin de pouvoir se projeter dans l’avenir de leur métier.Le projet POPSIZE, financé par la Commission Européenne dans le cadre de la mesure n°28 (« Partenariats entre scientifiques et pêcheurs ») du programme FEAMP et mené en partenariat entre l’Institut de Recherche pour le Développement (IRD) et le Comité Régional des Pêches Maritimes et des Elevages Marins (CRPMEM) de La Réunion, portait à ce titre des objectifs scientifique et technique, et également de médiation scientifique. D’une part, il s’agit d’évaluer les avantages et les limites de l’application des outils génomiques d’estimation d’abondance dans le cas particulier des espèces de grands pélagiques. Ces espèces présentent bien souvent des aires de répartition très étendues et de fortes abondances supposées, qui font de l’échantillonnage représentatif un défi logistique et technique de taille. En outre et bien que fréquemment très migratrices et effectuant des déplacements à large échelle géographique, ces espèces montrent souvent une répartition spatiale en différents sous-groupes génétiquement plus ou moins distincts les uns des autres. Ces différences peuvent influencer les estimations d’abondance à différentes échelles et ce, même lorsqu’elles sont très ténues voire difficiles à détecter (Bailleul et al. 2018, Nikolic et al. 2022b), car elles reflètent dans tous les cas une indépendance démographique importante susceptible de cacher des tailles de populations très différentes. Une détermination des patrons de structuration génétique spatiale à large échelle et des estimations de la taille efficace ont été menées pour le thon germon et le requin peau bleue sur la base de deux jeux de données à haute-densité, obtenus via la technologie de séquençage DArTSeqTM dans le cadre de projets annexes (cf., Synthèse n°1). Une synthèse bibliographique des méthodes les plus documentées d’estimation de la taille efficace et de l’abondance totale des stocks a été réalisée dans le but d’identifier les forces et faiblesses spécifiques à chacune, en particulier dans le cadre d’applications à des espèces à fortes tailles de populations comme beaucoup de grands pélagiques. Un accent particulier a été mis sur une méthode de capture-marquage recapture reposant sur la détection de paires d’individus parents-enfants et revisitée pour inclure les relations d’apparentement entre individus au sein d’un échantillon, identifiées sur la base de leur information génomique : le « close-kin mark-recapture » (CKMR, Bravington et al. 2016a) (cf., Synthèse n°2). Une procédure de simulation de données démographiques et génomiques a été élaborée afin de pouvoir générer numériquement des stocks « virtuels » de grands pélagiques, permettant de comparer les performances de différentes méthodes génomiques d’estimation d’abondance sous différents scénarios simples et maîtrisés (cf., Synthèse n°3). L’utilisation directe de ces données simulées afin (i) de comparer les performances relatives de différentes méthodes pour un même scénario générique ou bien, et (ii) d’approfondir l’étude des performances et des limites spécifiques à chaque méthode à partir de scénarios caractéristiques a été débutée. Cependant, elle devra être poursuivie dans le cadre de futurs projets avant de pouvoir fournir des aides aux règles de décision en ce qui concerne le choix d’une méthode ou d’une autre pour une application empirique et concrète. Le choix pourra varier en fonction de l’espèce focale étudiée, des informations disponibles quant à ses traits d’histoire de vie (longévité, âge de maturité sexuelle, fécondité etc…) et la structure de son génome, ou encore les contraintes à prévoir en termes d’échantillonnage.D’autre part, il s’agit de contribuer au renforcement du dialogue entre les professionnels de la pêche et les scientifiques en tant que personnes morales à La Réunion, dans le but d’assurer le maintien d’un réseau de circulation d’informations et de montage de projets collaboratifs entre les uns et les autres (cf. Synthèse n°4). Pour cela, des ateliers d’échange ont été organisés pour provoquer des opportunités de discussion entre organismes scientifiques, professionnels de la pêche et institutions. Ces échanges portaient sur des problématiques générales et variées concernant l’exploitation et le devenir des ressources marines autour de l’île de La Réunion et en Océan Indien. Un questionnaire diffusé à échelle nationale et le tournage de deux capsules vidéos ont permis d’identifier certains des ressentis et des doléances des représentants de la filière pêche vis-à-vis de la sphère scientifique et des institutions, et d’identifier ainsi les points d’amélioration du dialogue. L’organisation d’ateliers d’échanges menés dans ce sens et de manière régulière pendant le projet est idéalement amenée à se poursuivre. Par ailleurs, une réflexion coordonnée entre différents organismes scientifiques pourrait permettre une centralisation et une diffusion plus efficace d’informations auprès des professionnels de la pêche sur l’état des connaissances sur la biologie des espèces et l’état de santé des stocks exploités.Les synthèses ci-dessous résument, de manière vulgarisée, les activités et résultats déployés dans le cadre du projet POPSIZE. Les différentes sections développées ensuite, regroupées en deux grandes parties OP.I (Objectif scientifique) et OP.II (Objectif de médiation), décrivent plus précisément (et avec un langage plus technique) la mise en œuvre de chacun des objectifs et sous-objectifs du projet. Ce rapport scientifique et sont contenu feront l'objet de plusieurs publications scientifiques en cours.