Physiological and molecular characterization of the mitigation of nitrogen deficiency stress by the arbuscular mycorrhizal fungus Rhizophagus irregularis associated with Maize (Zea mays L.) | Caractérisation physiologique et moléculaire de la réduction du stress dû à la carence azotée par le champignon mycorhizien à arbuscules Rhizophagus irregularis associé au maïs (Zea mays L.)

English. Maize is currently the most productive cereal crop in the world. It can associate with the Arbuscular Mycorrhizal Fungus (AMF) Rhizophagus irregularis which provide additional water and mineral nutrients to the plant in return to C delivered by the host plant. The AMF responses of two maize inbred lines were characterized at the physiological and molecular levels as they displayed contrasted responses to the inoculation with R. irregularis when grown under optimal, medium, or low N fertilization conditions. Physio-agronomical phenotyping, molecular and physiological characterization of these two lines indicates that, (i) the level of N supply is the major factor affecting all studied traits; (ii) although both lines display different transcriptomic and metabolomic responses to R. irregularis the agro-physiological traits are similar; and (iii) inoculation with the AMF relieves N deficiency stress. To explore more on potential pathways affected by the symbiosis, we integrated transcriptomic data with iZMA6517, a recently developed multi-organ genome-scale model (GSM) combined with a metabolic bottleneck analysis (MBA). This led to the identification of nucleotide and ureide metabolism as pivotal actors in N maize nutrition during symbiosis. This well-known biological process had never been described before in the context of a plant/AMF symbiosis. To further unravel the mechanisms underlying maize-R. irregularis cross talk, we developed an aeroponics based culture system suitable for the analysis of maize root exudates during symbiosis with R. irregularis. We were able to monitor the level of strigolactone and specialized metabolites profiles in the root exudates of plants grown under different N and P nutritionals conditions. We detected putative benzozaxinoids accumulating specifically in root exudates in response to the AMF. In conclusion, this research enhances understanding of the molecular and physiological processes involved in R. irregularis mediated maize N nutrition.

French. Le maïs est actuellement la culture céréalière la plus productive au monde. Il peut s'associer avec le champignon mycorhizien à arbuscule (CMA) Rhizophagus irregularis qui fourni de l'eau et des nutriments minéraux supplémentaires à la plante en retour du C fourni par celle-ci. Les réponses CMA de deux lignées de maïs ont été caractérisées aux niveaux physiologique et moléculaire, car elles présentaient des réponses contrastées à l'inoculation avec R. irregularis en conditions optimales, moyennes ou faibles de fertilisation en azote. Le phénotypage physio-agronomique et la caractérisation moléculaire et physiologique de ces deux lignées indiquent que (i) le niveau d'apport en azote est le principal facteur affectant tous les caractères étudiés ; (ii) bien que les deux lignées présentent des réponses transcriptomiques et métabolomiques différentes à R. irregularis, les caractères agro-physiologiques sont similaires ; et (iii) l'inoculation avec l'AMF soulage le stress lié à la carence en azote. Afin d'explorer davantage les voies potentielles affectées par la symbiose, nous avons intégré les données transcriptomiques à iZMA6517, un modèle multi-organes à l'échelle du génome (GSM) récemment développé, combiné à une analyse des goulots d'étranglement métaboliques (MBA).Ceci a permis d'identifier le métabolisme des nucléotides et des uréides comme acteurs pivots de la nutrition azotée du maïs pendant la symbiose. Ce processus biologique bien connu n'avait jamais été décrit auparavant dans le contexte d'une symbiose plante/CMA. Pour mieux comprendre les mécanismes qui sous-tendent la communication croisée entre le maïs et R. irregularis, nous avons mis au point un système de culture en aéroponie adapté à l'analyse des exsudats des racines de maïs pendant la symbiose avec R. irregularis. Nous avons pu contrôler le niveau de strigolactone et les profils de métabolites spécialisés dans les exsudats racinaires de plantes cultivées dans différentes conditions de nutrition N et P. Nous avons détecté des benzozaxinoïdes putatifs dans les exsudats racinaires de maïs en réponse à R. irregularis. En conclusion, cette recherche permet de mieux comprendre les processus moléculaires et physiologiques impliqués dans la nutrition azotée du maïs par R. irregularis.