Life under the sun: microbial ecology and applications of the solar panel microbiota

The prokaryotic world is vast and diverse, and a large fraction of it still remains to be explored. Microbial diversity is everything except random: microorganisms are the result of evolution and adaptation. This diversity provides us with an incredible arsenal of unique and useful tools that can be used in a wide range of industrial and pharmaceutical applications. The search of these biological tools is what we know as bioprospecting and, taking into account that only a fraction of the global microbial diversity has been explored to date, the number of – yet to be discovered – strains, genetic tools or metabolites with biotechnological or biomedical applications is overwhelming. This opens a great market opportunity for the biotechnology industry and, particularly, for microbiology‐based commercial developments. Many bioprospecting efforts have focused on well‐known environments such as soil, a rich source of antibiotic-producing microorganisms and bacteria with insecticidal properties; or human gut, from which probiotic bacteria such as Lactobacillus spp. can be isolated. Nevertheless, many unusual environments remain poorly or unexplored to date although they are certainly valuable sources of novel products. We consider an unusual environment as one that is both poorly explored, taxonomically distant from the human‐associated microbiome and that is under extremophilic conditions. In this work we have focused on a particularly extreme unusual environment: solar panel surfaces. These smooth glass or glass-like surfaces have minimal water retention capacity and maximum sunlight exposure. Solar panels can be found practically all over the world, and can be used as standard devices to study microbial communities and their colonization process in different geographical locations. Furthermore, solar panel surfaces are not only exposed to desiccation and high irradiation, but also to frequent temperature fluctuations, making them ideal sources of stress-resistant microorganisms. The work performed in the present thesis aimed to further explore the solar panel microbiota from both an ecological and an applied perspective. On one hand, the microbial communities inhabiting solar panels from different geographical locations have been analyzed in taxonomic and functional terms, and the colonization process of these surfaces has been studied in depth using a miniaturized solar farm. On the other hand, microbial strains have been isolated from this environment and further analyzed to determine biological activities of interest and to characterize and describe novel microbial species. Our results suggest that, despite the physical distance, solar panel surfaces from around the world display microbiomes with taxonomic and functional similarities. In particular, the genera Hymenobacter, Sphingomonas, Streptomyces, Pseudomonas, Bradyrhizobium, Methylobacterium, Modestobacter and Deinococcus constitute the core of the solar panel microbiota. Furthermore, the microbial communities inhabiting solar panel surfaces display several stress-resistance mechanisms (i.e. stress response, capsule development, metabolite repair heat shock chaperone proteins, genes for carotenoid biosynthesis, superoxide dismutases, peroxidases and compatible solutes) and, in the colonization process of solar panel surfaces, there is a transition from an initial generalistic community, to a final specialized community composed of highly resistant bacterial and fungal genera. Finally, solar panel surfaces can be sources of new microbial species and of carotenoid-producing microorganisms with powerful antioxidant properties.

El mundo procariota es vasto y diverso, y aún queda una gran fracción por explorar. La diversidad microbiana es el resultado de la evolución y la adaptación. Esta diversidad nos proporciona un increíble arsenal de herramientas únicas y útiles que se pueden utilizar en una amplia gama de aplicaciones industriales y farmacéuticas. La búsqueda de estas herramientas biológicas es lo que conocemos como bioprospección y, teniendo en cuenta que hasta la fecha sólo se ha explorado una fracción de la diversidad microbiana global, el número de cepas, herramientas genéticas o metabolitos con aplicaciones en biotecnología o en biomedicina que aún quedan por descubrir es abrumador. Esto abre una gran oportunidad de mercado para la industria de la biotecnología y, en particular, para los desarrollos comerciales basados en la microbiología. Muchos esfuerzos de bioprospección se han centrado en entornos conocidos como el suelo, una rica fuente de microorganismos productores de antibióticos y bacterias con propiedades insecticidas; o el intestino humano, del cual se pueden aislar bacterias probióticas como Lactobacillus spp. Sin embargo, existen muchos ambientes inusuales que siguen estando inexplorados hasta la fecha, pese a que son potenciales fuentes de nuevos y valiosos productos. Consideramos un entorno inusual como uno que está escasamente explorado, taxonómicamente distante del microbioma asociado con los humanos y que se encuentra en condiciones extremófilas. En este trabajo nos hemos centrado en un entorno inusual particularmente extremo: las superficies de los paneles solares. Estas superficies lisas de vidrio o similares al vidrio tienen una capacidad mínima de retención de agua y una exposición máxima a la luz solar. Los paneles solares se pueden encontrar prácticamente en todo el mundo y se pueden utilizar como dispositivos estándar para estudiar las comunidades microbianas y su proceso de colonización en diferentes ubicaciones geográficas. Además, las superficies de los paneles solares no solo están expuestas a la desecación y la alta irradiación, sino también a las frecuentes fluctuaciones de temperatura, lo que las convierte en fuentes ideales de microorganismos resistentes a diversas condiciones de estrés. El trabajo realizado en la presente tesis ha tenido como objetivo profundizar en el conocimiento sobre la microbiota de los paneles solares desde una perspectiva ecológica y aplicada. Por un lado, se han estudiado aspectos taxonómicos y funcionales de las comunidades microbianas que habitan en las superficies de paneles solares de diferentes ubicaciones geográficas, y se ha estudiado en profundidad el proceso de colonización de estas superficies. Por otro lado, se han aislado y caracterizado cepas microbianas de este ambiente, incluyendo una nueva especie bacteriana. Nuestros resultados sugieren que, a pesar de la distancia física, las superficies de los paneles solares de todo el mundo muestran comunidades microbianas con similitudes taxonómicas y funcionales. En particular, los géneros Hymenobacter, Sphingomonas, Streptomyces, Pseudomonas, Bradyrhizobium, Methylobacterium, Modestobacter y Deinococcus constituyen el core de la microbiota de los paneles solares. Además, las comunidades microbianas que habitan las superficies de los paneles solares muestran varios mecanismos de resistencia al estrés (por ejemplo, desarrollo de cápsulas, proteínas chaperonas de choque térmico de reparación de metabolitos, genes para la biosíntesis de carotenoides, superóxido dismutasas, peroxidasas y solutos compatibles, entre otros) y, en el proceso de colonización de las superficies de paneles solares, hay una transición desde una comunidad generalista inicial, a una comunidad especializada final compuesta por géneros bacterianos y fúngicos altamente resistentes. Finalmente, las superficies de los paneles solares pueden ser fuentes de nuevas especies microbianas y de microorganismos productores de carotenoides con poderosas propiedades antioxidantes.