Adaptive radiation of Arctic charr (Salvelinus alpinus) in three Norwegian lakes - niche segregation, phenotypic and genetic variation

Å forstå hvordan økologiske og fysiske faktorer fører til opprinnelsen av nye arter, og hvilke faktorer som former ny intraspesifikk diversitet, er den “hellige gral” i evolusjonær biologi. Adaptiv radiasjon er den evolusjonære prosessen som kan føre til diversifisering av fenotyper og genotyper i ulike miljøer, og som kan splitte en forfaders form eller linje i nye former og arter. I den økologiske artsdannelsesprosessen vil lokal tilpasning gjennom naturlig seleksjon drive oppsplittingen av populasjoner, noe som vil føre til evolusjon av reproduktiv isolasjon og dermed dannelsen av nye økotyper, morfer, populasjoner og til slutt arter. Et godt eksempel på en polymorf art er røya (Salvelinus alpinus) som kan ha ulike nisjer (det vil si tilpasning til spesifikke abiotiske og biotiske forhold) i en innsjø. Spesialiseringen til en bestemt nisje kan favorisere divergensen mellom morfene, noe som kan lede til forskjeller i utseende, vekst, kjønnsmodning, gytetid og sted, og over tid utvikle reproduktive barrierer mellom morfene. Denne doktorgradsavhandlingen fokuserer på fenotypisk og genetisk divergens av røyemorfer. Hovedmålet er å undersøke nisjesegregering på trofisk nivå (det vil si diettvalg og habitatbruk), ved å studere morfologiske og genetiske forskjeller mellom røyemorfer fra tre forskjellige ferskvannsystemer i Norge (Tinnsjøen, Tårnvatn og Skøvatn). To røyemorfer ble funnet eksisterende sammen i Skøvatn, tre morfer i Tårnvatn, og fire i Tinnsjøen. To nye morfer ble funnet i Tinnsjøen og Skøvatn. Alle morfene viste forskjeller i livshistorie, genetikk, fenotype, diettvalg og habitatbruk. De fiskespisende morfene ernærte seg hovedsakelig av fisk, og ble funnet i den profundale delen av Tinnsjøen og Tårnvatn. Planktivore morfer spiste hovedsakelig dyreplankton, og ble funnet i flere ulike habitater i disse tre innsjøene. Livshistoriekarakterer og habitatbruk var lignende hos de småvokste dypvannsmorfene, men morfen i Skøvatn viste forskjeller i diettvalg sammenlignet med morfen fra Tårnvatn. Den nye dypvannsmorfen som ble funnet i den dypere delen av Tinnsjøen har likhetstrekk med hulefisk som hvitt skinn, underutviklede øyne og små hjerneregioner. Parallell evolusjon kan være en forklaring for likhetene som er funnet blant noen av morfene i disse tre ferskvannssystemene. Funnene viser hvordan seleksjonspress kan føre til lignende resultater i samme miljøer, der fenotypisk plastisitet også kan være en viktig mekanisme i tidlige stadier av nisjespesialisering. Disse morfene er sannsynligvis i en økologisk artsdannelsesprosess, der naturlig seleksjon spiller en viktig rolle i den adaptive divergensen av morfer, og bidrar til reproduktiv isolasjon. Adaptiv radiasjon kan forklare tilpasninger og diversitet hos den polymorfe røya i ulike vann.

Abstract Understanding the ecological and physical factors driving the origin of species, and which ones are shaping new intraspecific diversity, are the “holy grail” of evolutionary biology. Adaptive radiation is the evolutionary process that can generate diversification of phenotypes and genotypes across different environments, differentiating a single ancestor into different forms and species. Under ecological speciation, local adaptation through natural selection drives the divergence of populations, evolving reproductive isolation and leading to the formation of new eco morphs, populations, and ultimately, species. A good example of polymorphic species is Arctic charr (Salvelinus alpinus), which has the flexibility to occupy different niches (i.e. a specific range of abiotic and biotic factors that a species has specialised) in a lake. For example, in fish, the specialisation into a specific niche can favour divergence among morphs, showing differences in morphology, growth, maturity, spawning time and site, developing reproductive barriers among the morphs. This thesis focuses on phenotypic and genetic divergence of Arctic charr morphs. The main objectives are to investigate trophic niche segregation (i.e. diet choice and habitat use), morphological and genetic differences among sympatric Arctic charr morphs from three different lakes in Norway (Tinnsjøen, Tårnvatn and Skøvatn). Two Arctic charr morphs were found coexisting in Lake Skøvatn, three morphs in Lake Tårnvatn and four morphs in Lake Tinnsjøen. Two novel morphs were found in Lake Tinnsjøen and Skøvatn. All morphs showed divergence in life history, genetics, phenotype, diet and habitat use. The piscivore morphs fed mainly on fish and were found in the profundal habitat of Lake Tinnsjøen and Tårnvatn. The planktivore morphs were feeding mainly on zooplankton, and were found across different habitats from these three lakes. Life-history traits and habitat use was similar among the small-sized profundal morphs, but the morph in Skøvatn presented differences in diet choice compared to the morph from Lake Tårnvatn. Finally, the Abyssal morph was found in the deepprofundal habitat in Lake Tinnsjøen, presenting similarities with cave fish such as white coloration, reduced eyes and small brain regions. Parallel evolution could be responsible for the similarities found among some of the Arctic charr morphs across these three lakes. These findings show how selection pressures can sometimes lead to similar outcomes in similar environments. However, phenotypic plasticity may also be an important component during the early stages of niche specialization. These morphs are likely under ecological speciation, where natural selection could play an important role in the adaptive divergence of morphs, contributing to reproductive isolation. Arctic charr polymorphism could be a case of adaptive radiation, explaining their diversity across different freshwater systems.