Plasticity and genetic adaptation as contributors to the evolutionary history of cultivated maize and its wild relatives | Plasticité et adaptation génétique comme contributeurs de l'histoire évolutive du maïs cultivé et des formes sauvages apparentées

English. Species complexes combining wild and cultivated forms provide a unique opportunity to dissect the determinants of adaptation at a short time scale (since domestication) and at a longer time scale (natural selection in wild populations). Here, we studied the complex formed by the cultivated maize, Zea mays ssp. mays, and related wild forms, teosintes subspecies Zea mays ssp. mexicana and ssp. parviglumis. Maize was domesticated from the later in Mexico about 9,000 years ago. We first studied the demographic history of maize using re-sequencing data (24-53x depth) of 31 local maize varieties covering its pre-Colombian distribution. We confirmed a bottleneck during domestication, resulting in a significant reduction in effective population size, as well as bottleneck effects during its post-domestication release. The adverse effects of these demographic events result in an increase in deleterious alleles in maize compared to its wild forms, especially in Andean maize. Interestingly, we detected introgression of mexicana subspecies into corn grown in the highlands of Mexico, Guatemala, and the southwestern United States, which reduced the prevalence of deleterious alleles. We then studied the plastic changes in gene expression by comparing maize and teosinte transcriptomes under current climatic conditions and conditions similar to those found at the time of domestication - low temperature and low CO₂ content. We have identified more than 2000 locus that show a differential expression of conditions in teosintes, but whose expression does not vary in corn. These results suggest a greater plastic response in teosintes, supported by observations of more substantial changes in co-expression networks in teosintes compared to maize. We then searched for genomic signatures of local adaptation in six natural populations of the subspecies parviglumis (20-25x sequencing depth). Genomic scans have identified loci with hard and soft selective sweeps. The low overlap of these loci between populations indicates a strong local adaptation. Thus, genetic adaptation to a small geographical scale, repeated introgression between wild and domestic forms and genetic assimilation that "cements" domesticated phenotypes initially induced by plastic responses to the environment, are all mechanisms that contributed the emergence and spread of cultivated maize.

French. Les complexes d'espèces rassemblant des formes sauvages et cultivées offrent une opportunité unique de disséquer les déterminants de l'adaptation à une échelle de temps courte (depuis la domestication) et à une échelle de temps plus longue (sélection naturelle dans les populations sauvages). Nous avons étudié ici le complexe formé par le maïs cultivé, Zea mays ssp. mays, et les formes sauvages apparentées, les téosintes des sous-espèces Zea mays ssp. mexicana et ssp. parviglumis. Le maïs a été domestiqué à partir de cette dernière au Mexique, il y a environ 9 000 ans. Nous avons tout d’abord étudié l'histoire démographique du maïs en utilisant des données de re-séquençage (24-53x) de 31 variétés locales de maïs couvrant sa distribution précolombienne. Nous avons confirmé l’existence d’un goulot d'étranglement pendant la domestication, entraînant une réduction importante de la taille effective de la population, ainsi que des effets de goulots en série au cours de sa dissémination post-domestication. Les effets indésirables de ces événements démographiques se traduisent par une augmentation des allèles délétères chez le maïs en comparaison des formes sauvages, particulièrement marquée chez les maïs andins. De façon intéressante, nous avons détecté des introgressions de la sous-espèce mexicana vers les maïs cultivés des régions montagneuses du Mexique, du Guatemala et du sud-ouest des États-Unis, qui réduisent la prévalence des allèles délétères. Nous avons ensuite étudié les changements plastiques dans l'expression des gènes en comparant les transcriptomes de maïs et de téosintes dans les conditions climatiques actuelles et des conditions proches de celles trouvées au moment de la domestication – basse température et faible teneur en CO₂. Nous avons identifié plus de 2000 locus qui présentent une expression différentielle entre conditions chez les téosintes, mais dont l’expression ne varie pas chez les maïs. Ces résultats suggèrent une plus grande plasticité de réponse chez les téosintes, appuyée par l’observation de changements plus substantiels dans les réseaux de co-expression chez les téosintes comparativement au maïs. Nous avons ensuite recherché les signatures génomiques de l'adaptation locale dans six populations naturelles de la sous-espèce parviglumis (20-25x). Nous avons identifié grâce à scans génomiques, des locus présentant des traces de balayages sélectifs forts et doux. Le chevauchement faible de ces locus entre les populations, indique une forte adaptation locale. Ainsi, l’adaptation génétique à une échelle géographique réduite, les introgressions répétées entre formes sauvages et domestiques et l'assimilation génétique qui « cimente » les phénotypes domestiqués initialement induits par des réponses plastiques à l'environnement, sont autant de mécanismes qui ont contribué à l’émergence et la diffusion du maïs cultivé.