Biomolecular and Ecophysiological Insights for Breeding Bornmuellera emarginata in Nickel Phytomining Applications | Perspectives biomoléculaires et écophysiologiques pour la sélection et l'amélioration de Bornmuellera emarginata dans les applications de phytomine du nickel

L'auteur a souhaité limiter l'accès aux membres de l'Enseignement supérieur français jusqu'au 1er février 2027.

English. Agromining is an economical and sustainable method to recover metals from naturally metal-rich soils by cultivating hyperaccumulator plants. However, these plants are still in their wild state and lack key traits, such as high biomass, necessary for efficient agromining. This study aimed to explore Bornmuellera emarginata as a candidate for Ni agromining, utilizing large-scale phenotyping and transcriptomics to provide a novel and mechanistic understanding of nickel hyperaccumulation. The primary objective was to gain insights into the physiological and molecular mechanisms responsible for nickel hyperaccumulation in B. emarginata and to explore how this knowledge could be applied to future breeding programs. Our research revealed significant phenotypic variability in biomass and Ni accumulation within and between populations of B. emarginata across its natural range. Notably, a genotype from the Pefki (PF) population produced a yield of 145 mg Ni per plant, which is remarkable for plants grown in pots. In our physiological assays, we highlighted the high tolerance of B. emarginata to Ni exposure, with no significant adverse effects observed even at high Ni concentrations (100 µM, which is higher than typical soil levels), although a mild osmotic stress was noted. Ni accumulation was reduced in the presence of Zn at equimolar concentrations, confirming that Ni uptake is mediated by a transporter belonging to the ZIP family. Comparative transcriptomics with a closely related non-accumulator species (Alyssoides utriculata) revealed specific processes that allow B. emarginata to avoid Ni toxicity. We found an overrepresentation of processes related to cellular detoxification, metal ion transport, and monoatomic ion transport under Ni exposure in B. emarginata compared to the non-accumulator. Genes associated with iron homeostasis, which are typically involved in Ni accumulation, were expressed at higher levels in B. emarginata. The RNA-seq comparison identified ten potential candidate genes, with AtNEET and AtHMP12 emerging as the most promising for their crucial roles in Ni hypertolerance and hyperaccumulation. This study not only advances our understanding of the mechanisms behind nickel hyperaccumulation but also provides a foundation for breeding programs aimed at improving the efficiency of Ni agromining using B. emarginata.

French. L'agromine est une méthode économique et durable pour récupérer les métaux des sols naturellement riches en métaux en cultivant des plantes hyperaccumulatrices. Cependant, ces plantes sont encore à l'état sauvage et manquent certains traits clés, tels qu'une biomasse élevée, nécessaires pour un agromine efficace. Cette étude visait à explorer Bornmuellera emarginata comme candidate pour l'agromine du Ni, en utilisant des techniques de phénotypage à grande échelle et de transcriptomique pour fournir une compréhension nouvelle et mécanistique de l'hyperaccumulation du nickel. L'objectif principal était d'acquérir des connaissances sur les mécanismes physiologiques et moléculaires responsables de l'hyperaccumulation du nickel chez B. emarginata et d'explorer comment ces connaissances pourraient être appliquées aux futurs programmes de sélection. Nos recherches ont révélé une variabilité phénotypique significative en termes de biomasse et d'accumulation de Ni au sein et entre les populations de B. emarginata à travers son aire de répartition naturelle. Notamment, un génotype de la population Pefki (PF) a produit un rendement de 145 mg de Ni par plante, ce qui est remarquable pour des plantes cultivées en pots. Dans nos essais physiologiques, nous avons mis en évidence la grande tolérance de B. emarginata à l'exposition au Ni, sans effets indésirables significatifs observés même à des concentrations élevées de Ni (100 µM, ce qui est supérieur aux niveaux typiques dans le sol), bien qu'un léger stress osmotique ait été noté. L'accumulation de Ni a été réduite en présence de Zn à des concentrations équimolaires, confirmant que l'absorption du Ni est contrôlé par un transporteur appartenant à la famille ZIP. La transcriptomique comparative avec une espèce non-accumulatrice étroitement apparentée (Alyssoides utriculata) a révélé des processus spécifiques permettant à B. emarginata d'éviter la toxicité du Ni. Nous avons trouvé une surreprésentation des processus liés à la détoxification cellulaire, au transport des ions métalliques et au transport des ions monoatomiques sous l'exposition au Ni chez B. emarginata par rapport à l'espèce non-accumulatrice. Les gènes associés à l'homéostasie du fer, généralement impliqués dans l'accumulation du Ni, étaient exprimés à des niveaux plus élevés chez B. emarginata. La comparaison par RNA-seq a identifié dix gènes candidats potentiels, AtNEET et AtHMP12 étant les plus prometteurs pour leurs rôles cruciaux dans la hypertolerance et l'hyperaccumulation du Ni. Cette étude non seulement fait avancer notre compréhension des mécanismes derrière l'hyperaccumulation du nickel, mais fournit également une base pour les programmes de sélection visant à améliorer l'efficacité de l'agromine du Ni en utilisant B. emarginata.