Insectos (insecta) y garrapatas (acari) ectoparásitos de murciélagos (chiroptera) de los Esteros del Iberá, Corrientes, Argentina

El parasitismo es una de las estrategias de vida más exitosa que implica un conjunto de interacciones entre el hospedador y el parásito. No obstante, la fauna de parásitos presentes en un hospedador, depende de la ecología de ese hospedador, de su distribución geográfica y de la presencia de otras especies hospedadoras en el área. En Argentina se conocen 67 especies de murciélagos agrupadas en cinco familias: Emballonuridae, Phyllostomidae, Vespertilionidae, Molossidae y Noctilionidae. Estudios realizados en el Noroeste argentino, y en menor medida en el Nordeste han demostrado que insectos parásitos de los Ordenes Diptera (Streblidae y Nycteribiidae), Hemiptera (Polyctenidae y Cimicidae) y Siphonaptera (Ischnopsyllidae, Tungidae y Stephanocircidae) se encuentran asociados a distintas especies de murciélagos, del mismo modo que algunas especies de Ixodida (Acari) parasitan a estos micromamíferos. Sin embargo, los antecedentes en la región Nordeste de Argentina son escasos. En consecuencia, el presente trabajo se centró en ampliar el conocimiento actual sobre la diversidad de ectoparásitos, abordando aspectos taxonómicos y ecológicos de insectos (dípteros, hemípteros, pulgas) y garrapatas ectoparásitos de murciélagos provenientes de los Esteros del Iberá, Corrientes, Argentina. La investigación se llevó a cabo en dos localidades denominadas para este estudio Sitio I y Sitio II, que contrastan en cuanto al desarrollo de las actividades humanas. El Sitio I corresponde a Paraje Galarza, Departamento Santo Tomé (28°5'58.80"S; 56°40'3.33"W), que presenta poca intervención antrópica. El Sitio II pertenece a Colonia Carlos Pellegrini, Departamento San Martín (28°31'59.99"S; 57°10'0.02"W), lugar con mayor perturbación. Para la captura de los murciélagos se emplearon redes de niebla (mist-nets), que fueron colocadas en diversos ambientes (claros e interior de bosques, a orillas de fuentes de agua y en áreas antropizadas). Las mismas fueron expuestas durante tres noches consecutivas en cada localidad, en el transcurso de tres años. La identificación de los murciélagos se realizó a través del análisis de caracteres morfológicos y morfométricos. Para la colecta de los ectoparásitos se procedió a examinar la parte dorsal y ventral del cuerpo de los hospedadores. Éstos se colectaron mediante peinado y la utilización de pinzas de punta fina. Los ectoparásitos se conservaron en alcohol 70% y se observaron bajo microscopio esteroscópico (LEICA EZ4). Para la determinación taxonómica específica se utilizó las claves taxonómicas convencionales basadas en caracteres morfológicos y métricos y, en el caso de las garrapatas, también se efectuaronanálisis moleculares. Se realizó una breve descripción de las especies de murciélagos estudiadas y para cada taxón ectoparásito se confeccionó una ficha taxonómica. Para evaluar la completitud del inventario se utilizaron curvas de acumulación de especies, que se calculó a partir de los estimadores de riqueza no paramétricos ACE y Chao 1. Se hizo un análisis a nivel población componente, infracomunidad y comunidad componente donde se calcularon los descriptores parasitológicos (Prevalencia, Abundancia Media e Intensidad Media) para cada especie hospedadora, excepto M. levis (debido a la escasez de datos), en relación al sexo y al Sitio de estudio. Además, se calculó el Índice de discrepancia (iD) y los índices ecológicos (S=Riqueza Específica, H´=Índice de diversidad de Shannon-Wiener, E=Equitabilidad, D=Dominacia de Berger-Parker). En un análisis integrado se aplicó el índice de Jaccard, la prueba de Chi cuadrado y se realizó un Análisis de la Varianza no paramétrico (técnica de Kruskal Wallis) y un Análisis de Coordenadas principales. Se realizó una comparación de diversidad en relación a los sitios de estudio. Como resultado, se evaluaron 16 especies de murciélagos pertenecientes a tres familias. Las especies corresponden a: Eumops bonariensis, Eumpos patagonicus, Molossops temminckii, Molossus molossus, Molossus rufus (Molossidae), Desmodus rotundus, Sturnira lilium (Phyllostomidae), Dasypterus ega, Eptesicus diminutus, Eptesicus furinalis, Myotis albescens, Myotis diminutus, Myotis lavali, Myotis levis, Myotis nigricans y Myotis riparius (Vespertilionidae). Se identificaron y caracterizaron taxonómicamente diez especies de ectoparásitos (una de ellas no se logró identificar a nivel de especie por lo que se considera solo el género), aunque para los análisis parasitológicos se considera como un taxón más. Se registraron cuatro especies y un género de dípteros: Aspidoptera falcata, Megistopoda theodori (Streblidae), Basilia carteri, Basilia plaumanni y Basilia sp. (Nycteribiidae); tres especies de hemípteros Hesperoctenes eumops, Hesperoctenes fumarius y Hesperoctenes giganteus (Polyctenidae); una especie y subespecie de pulga Myodopsylla wollfsonhi wollfsonhi (Ischnopsyllidae) y una especie de garrapata Ornithodoros mimon (Argasidae). Según los estimadores de riqueza no paramétricos (ACE y Chao 1) la completitud del inventario para los Esteros del Iberá varió entre el 96% y 100%, respectivamente. Para cada sitio de muestreo la representatividad osciló entre el 86-95% y 100%, respectivamente. El intervalo de confianza fue del 95%. La riqueza de especies(S) fue de nueve especies en el Sitio I y ocho especies en el Sitio II. El índice de diversidad de Shannon (H´) arrojó un valor de H´=1,781 para el Sitio I y H´=1,808 para el Sitio II. La Equitabilidad (E) correspondiente al Sitio I fue de E=0.8104 y para el Sitio II de E=0.8696. La dominancia de Berger-Parker (D) sugiere valores de D= 0.3286 para el Sitio I y D= 0.3056 para el Sitio II. Se evaluaron parasitológicamente 412 individuos representantes de las 16 especies mencionadas. Las especies hospedadoras que presentaron infestación fueron siete (E. patagonicus, M. rufus, S. lilium, E. furinalis, M. albescens, M. riparius y M. levis). Las nueve especies restantes no fueron positivas para ectoparásitos. De los 412 murciélagos evaluados, únicamente 58 individuos presentaron infestación con ectoparásitos, obteniendo una P general del 14% (58/412), con una AM de 0,43 (178/412) e IM de 3(178/58). En el Sitio I la P fue de 15% (25/166), AM=0,42 (70/166) y IM= 2,8 (70/25). En el Sitio II la P de 13% (33/246), AM=0,44 (108/246) e IM=3,3 (108/33). La abundancia total de ectoparásitos fue de 178 ejemplares distribuidos en: 83 dípteros (29 Streblidae y 54 Nycteribiidae), 56 garrapatas (Argasidae), 26 pulgas (Ischnopsyllidae) y 13 hemípteros (Polyctenidae). En términos generales el taxón más prevalente correspondió a los dípteros (P=11,4%), seguido por los hemípteros (P=2,2%), garrapatas (P=1,9) y pulgas (P=1,4%). Respecto a los hospedadores la familia Phyllostomidae fue la que presentó mayor nivel de infestación (P=32,7%), seguido por la familia Vespertilionidae (21,7%) y Molossidae (P=4%). En relación al sexo del hospedador, las hembras fueron las que presentaron mayores prevalencias de infestación, destacándose las hembras de M. albescens que estuvieron infestadas en un 100% y S. lilium en un 77,8%. La familia Molossidae estuvo asociada a los Polyctenidae, en donde E. patagonicus estuvo parasitado por H. eumops y M. rufus por H. fumarius y H. giganteus. No obstante, a nivel población componente M. rufus fue quién presentó mayor número de ectoparásitos siendo H. giganteus el más prevalente (20%), con una AM de 0,47 y una IM de 2,33 únicamente en el Sitio I. A nivel infracomunidad M. rufus estableció más infracomunidades que E. patagonicus, estando el 7 % representados por H. giganteus. A nivel comunidad componente, esta especie de murciélago manifestó escasa diversidad de especies, con una leve dominancia en la comunidad. La familia Phyllostomidae estuvo asociada a dípteros Streblidae estando A. falcata y M. theodori presentes únicamente en S. lilium. A nivel población componente M. theodori arrojó valores de infestación superiores al 50% en ambos sitios. Aspidoptera falcata obtuvo una prevalencia del 50% en el Sitio II, más alta que en el Sitio I. A nivel infracomunidad el 57 % de los individuos estuvieron infestados por una única especie parásita, independientemente de que especie se trate; siendo M. theodori fue las más frecuente. A nivel comunidad componente, los valores arrojados por los índices ecológicos sugieren que existe una escasa diversidad de especie, con una leve dominancia en la comunidad. Por último, la familia Vespertilionidae estuvo infestada por dípteros Nycteribiidae, donde B. carteri se encontró sobre M. albescens y M. riparius; B. plaumanni sobre E. furinalis; y Basilia sp. sobre estos tres murciélagos. Además, M. w. wolffsonhi estuvo parasitando a M. albescens y M. riparius, y O. mimon a E. furinalis y M. levis. Esta última familia de murciélagos fue la que presentó mayor diversidad de especies parásitas, siendo B. plaumanni la más prevalente, seguido de M. w. wolffsonhi y O. mimon. La mayor AM (3,14) estuvo representada por O. mimon en el Sitio I y la mayor IM (2,75) lo fue para M. w. wolffsonhi en el Sitio II. A nivel infracomunidad, E. furinalis y M. albescens fueron las dos especies que presentaron más infracomunidades, estando representadas por cinco. La mayoría de los murciélagos estuvieron infestados por una única especie parásita, siendo la combinación B. plaumanni + O. mimon la más frecuente en E. furinalis. Respecto a los índices ecológicos, E. furinalis también fue quien presentó mayor índice de diversidad en relación al resto de los vespertiliónidos. Excepto M. theodori en S. lilium y todos los ectoparásitos que infestaron a E. furinalis en el Sitio I, el resto de las especies arrojaron un índice de discrepancia superior a 0,8, lo que implica que las especies parásitas tienden a tener una distribución agregada. En términos generales, en los Esteros del Iberá, el número de especies parásitas varió entre nueve y ocho ejemplares en el Sitio I y Sitio II, respectivamente, aunque no todas estuvieron representadas en ambos lugares. En orden decreciente, abundancias mayores a 20 ejemplares corresponden a O. mimon, seguido de M. w. wolffsonhi y M. theodori. Basilia plaumanni y B. carteri presentó el mismo número de ejemplares. Tanto las especies de Hesperoctenes, A. falcata y Basilia sp. presentaron una abundancia menor a 15 ejemplares. En el Sitio I, prevalencias iguales o mayores al 20 %, fueron registradas para O. mimon en M. levis, seguido de M. theodori en S. lilium, B. plaumanni en E. furinalis. O. mimon en E. furinalis y H. giganteus en M. rufus. Las AM variaron entre 0.5 y 3,14 y la IM entre 1 y 11; siendo en ambos casos superior para O. mimon en E. furinalis. En el Sitio II, prevalencias mayores al 20% se registraron para M. theodori en S. lilium, seguido por A. falcata en S. lilium y M. w. wolffsonhi en M. albescens. Las AM variaron entre 0,02 y1,75 y la IM entre 1 y 6,60 siendo superior para M. thoedori en S. lilium y O. mimon en E. furinalis, respectivamente. A partir del análisis del índice de similitud de Jaccard se comprobó que entre M. riparius y M. albescens el 50 % de las especies parásitas estuvieron compartiendo estos dos hospedadores, ya que representaron las especies con más parásitos en común. Las pruebas de Chi cuadrado permitieron analizar la relación entre el número de ectoparásitos con la familia de murciélagos, el lugar de recolección del hospedador y el sexo de los individuos. En cuanto a la familia de murciélagos existe una relación en base a la infestación, observando una mayor proporción de infestados en Vespertilionidae. Estos resultados indican que existen diferencias entre las frecuencias presentes de las diferentes familias, siendo Vespertilionidae la más frecuente. Respecto al sitio de recolección de los hospedadores no existe relación entre la infestación y el sitio de colecta si tenemos en cuenta toda la comunidad (infestados y no infestados) siendo la proporción de infestados homogénea en ambas localidades. Pero si consideramos únicamente los infestados, sí existen diferencias entre las presencias de ectoparásitos en los diferentes lugares; el Sitio II es el que presenta las mayores frecuencias. Con respecto al sexo del hospedador los resultados indican que la infestación está relacionada al sexo y presenta mayor incidencia en las hembras. El Análisis de la Varianza no paramétrico realizado mediante la técnica de Kruskal Wallis no permitió detectar diferencias estadísticas entre la cantidad de ectoparásitos en los diferentes lugares o familias. El Análisis de Coordenadas principales permitió evaluar la interdependencia de las variables, número de ectoparásitos, familia y lugar, y encontrar una representación gráfica de las combinaciones lugar-familia que refleje las distancias entre ellos. Al analizar la totalidad de la comunidad de murciélagos procedente de los Esteros del Iberá se demostró que hay diferencias estadísticamente significativas en el grado de infestación entre las familias de murciélagos estudiadas, siendo Vespertilionidae la mayormente infestada con ectoparásitos. En referencia a los dos sitios de muestreo, catalogados como escasamente antropizado (Sitio I) y antropizado (Sitio II), los resultados demostraron que no hay diferencia estadísticamente significativa por lo que el número de individuos infestados y no infestados es homogéneo. Si consideramos el número de murciélagos infestados solamente, se demostró que el Sitio II presenta las mayores frecuencias de infestación, indicando que existen diferencias entre las presencias de ectoparásitos entre ambas localidades. En conclusión, en este trabajo se da a conocer nuevas especies de murciélagos para Argentina y la provincia de Corrientes, nuevas asociaciones parásito-hospedador, se amplía la distribución geográfica de la fauna ectoparasitológica y se verifica la especificidad parásito-hospedador a nivel de familia de murciélagos y, en algunos casos, a nivel de especie. Además, se realiza por primera vez en Argentina estudios sobre aspectos parasitológicos y ecológicos de los mismos. Estos resultados representan avances en el conocimiento sobre los ectoparásitos asociados a murciélagos de Argentina, y la continuidad y profundización de estos estudios en el futuro permitirán esclarecer con mayor precisión la relación entre los murciélagos y sus ectoparásitos.