Begomoviruses: variability, evolution, and interactions with hosts and vectors | Begomovírus: variabilidade, evolução e interações com hospedeiros e vetores

Begomoviruses constitute an important group of plant pathogens being widespread in the world. Although New World begomoviruses are predominantly bipartite, the bipartite nature of these viruses has been little explored in terms of their evolutionary significance. We performed a parallel evolutionary analysis of the DNA-A and DNA-B components of New World begomoviruses from cultivated and non-cultivated hosts. The two components respond differentially to evolutionary process, with the DNA-B being more variable and more prone to recombination than the DNA-A. Our results indicate an interplay between reassortment and recombination acting at different levels across distinct subpopulations and genomic components. This more relaxed evolution may be an advantage of multipartition, as each component may behave as a single almost independent evolutionary entity, allowing a faster adaptation to an ever-changing environment. Furthermore, begomovirus population present a high level of genetic variability. Interestingly, a mutational bias has been detected in begomovirus genomes, favoring C to T transitions, suggesting that cytidine deamination may act on these viruses. We investigated a possible role of A. thaliana cytidine deaminase (AtCDA and AtCDAL4) as components of plant antiviral immunity. We demonstrate distinct functional roles for AtCDAs upon begomovirus infection. While AtCDA has a proviral effect during Cabbage leaf curl virus infection, AtCDAL4 has antiviral activity, constituting a putative branch of antiviral immune response in plants. However, unlike in animals, our results suggest that AtCDAs affect viral infection independently of deaminase activity. We also studied factors underlying leading to emergence and the current patterns of prevalence of begomoviruses in tomato by quantifying the replicative and transmission fitness of two begomoviruses infecting tomato in Brazil, Tomato severe rugose virus (ToSRV) and Tomato yellow spot virus (ToYSV). Interestingly, despite ToYSV is not widespread in the field, it presented similar replicative fitness compared to ToSRV, a widespread begomovirus, in tomato. These results suggest that adaptation to the host does not explain the prevalence of ToSRV over ToYSV, as both viruses presented similar adaptation levels as evaluated here. However, while ToSRV was transmitted by B. tabaci MEAM1 and MED, ToYSV was not transmitted by them, reason by which this virus probably is not spread in the field. Finally, it has been hypothesized that the absence of a competent vector that efficiently colonizes cassava is the reason why begomoviruses have not emerged in South America. To test this hypothesis, we performed a country-wide whitefly diversity study in cassava in Brazil. A high degree of species richness was observed, with five previously described species and two putative new ones. The most prevalent species were Tetraleurodes acaciae and Bemisia tuberculata, representing over 75% of the analyzed individuals. Although we detected, for the first time, the presence of whitefly species of the Bemisia tabaci complex colonizing cassava in Brazil, they were not prevalent. Our results indicate an ongoing adaptation process of B. tabaci Middle East-Asia Minor 1 to cassava, increasing the likelihood of begomovirus emergence in this crop in the future. The results obtained here, expand our knowledge about the wide spectrum of interactions among begomoviruses-hosts-vectors. Keywords: DNA-B. Base deamination. Whitefly diversity.

Begomovírus é um grupo importante de patógenos de plantas e apresentam uma ampla distribuição. Embora os begomovírus na América são predominantemente bipartidos, a natureza bipartida desses vírus tem sido pouco explorada em termos do significado evolutivo. Neste trabalho, nós realizamos uma análise evolutiva dos componentes DNA-A e DNA-B de begomovírus que infectam hospedeiros cultivados e não cultivados. Os resultados obtidos aqui indicam que os dois componentes respondem diferentemente aos processos evolutivos, com o DNA-B sendo mais variável e mais propenso à recombinação comparado ao DNA-A. Nossos resultados indicam que a atuação de recombinação e pseudo-recombição em diferentes níveis entre subpopulações distintas e componentes genômicos. Possivelmente, essa evolução mais relaxada pode ser uma vantagem da multipartição, pois cada componente pode comportar como uma entidade evolutiva quase independente, permitindo uma adaptação mais rápida a um ambiente em constante mudança. Além disso, populações de begomovírus apresentam um alto nível de variabilidade genética. Curiosamente, um viés mutacional foi detectado nos genomas de begomovírus, favorecendo as transições de C para T, sugerindo que a deaminação de citidina pode atuar sobre esses vírus. Nós investigamos o possível papel de citidinas desaminases de A. thaliana (AtCDA e AtCDAL4) como componentes da imunidade antiviral de plantas. Nós demonstramos papéis funcionais distintos para as AtCDAs durante a infecção por begomovírus. Enquanto AtCDA teve um efeito positivo durante a infecção de Cabbage leaf curl virus, AtCDAL4 teve uma atividade antiviral, sugerindo ser parte da resposta imune antiviral em plantas. No entanto, diferentemente dos animais, nossos resultados sugerem que AtCDAs afetam a infecção viral independentemente da atividade de deaminase. Nós também estudamos os fatores subjacentes à emergência e aos padrões atuais de prevalência de begomovírus em tomateiro, quantificando a adaptabilidade replicativa e de transmissão de dois begomovírus que infectam tomateiro no Brasil, Tomato severe rugose virus (ToSRV) e o Tomato yellow spot virus (ToYSV). Curiosamente, apesar do ToYSV não estar amplamente disseminado no campo, ele apresentou adaptabilidade replicativa semelhante ao ToSRV, um begomovírus amplamente disperso. Esses resultados sugerem que a adaptação ao hospedeiro não explica a prevalência de ToSRV sobre ToYSV, pois ambos os vírus apresentaram níveis de adaptação semelhantes. No entanto, enquanto o ToSRV foi transmitido por B. tabaci MEAM1 e MED, o ToYSV não foi transmitido por ambas as espécies, razão pela qual esse vírus provavelmente não está disseminado no campo. Finalmente, nós testamos a hipótese de que a ausência de um vetor competente que colonize mandioca eficientemente é a razão pela qual os begomovírus não emergiram na América do Sul. Para testar esta hipótese, nós realizamos um estudo de diversidade de mosca branca em todo o país em mandioca. Interessantemente, uma alta riqueza de espécies foi detectada, com cinco espécies descritas anteriormente e duas supostas novas espécies. As espécies mais prevalentes foram Tetraleurodes acaciae e Bemisia tuberculata, representando mais de 75% dos indivíduos analisados. Embora tenhamos detectado, pela primeira vez, a presença de espécies de mosca branca do complexo Bemisia tabaci colonizando mandioca no Brasil, elas não foram prevalentes. Nossos resultados indicam um processo de adaptação incipiente de B. tabaci Middle East-Asia Minor 1 à mandioca, aumentando a probabilidade de surgimento de begomovírus nesta cultura no futuro. Os resultados aqui obtidos, expandem nosso conhecimento sobre o amplo espectro de interações entre begomovírus, hospedeiros e vetores. Palavras-chave: DNA-B. Deaminação de base. Diversidade de mosca-branca.