Geophagy of tropical fruit eating bats | mineral licks as a link between ecology and conservation | Geophagie tropischer fruchtfressender Fledermäuse | Mineralleckstellen als Verbindung zwischen Ökologie und Naturschutz

Zusammenfassung - 5 - Summary - 7 - Chapter I General Introduction - 11 - Outline of the study - 19 - Chapter II Frugivorous bats drink nutrient and clay-enriched water in the Amazon rainforest: Support for a dual function of mineral lick visitations - 27 - Chapter III Defaunation of tropical forests reduces habitat quality for seed-dispersing bats in Western Amazonia: an unexpected connection via mineral licks - 51 - Chapter IV Increasing Awareness of Ecosystem Services Provided by Bats - 71 - Chapter V General Discussion - 103 - Conclusive remarks - 112 - Acknowledgements - 121 - Curriculum Vitae - 125 -

Geophagy is a common phenomenon among many birds and mammals but the underlying causes for the uptake of clay or clay-enriched water is not yet fully understood. However, mineral licks in the Neotropics, where geophagy takes place, function as a key ecological resource for many frugivorous and omnivorous animals, such as bats. The aim of this thesis was to gain insight on geophagy by fruit-eating bats and the link between mineral licks and ecosystem functioning. The role of bats for functioning ecosystems is oftentimes undervalued, most likely due to their nocturnal and cryptic lifestyle. I investigated the function of geophagy for bats in Chapter II. The results of this thesis show that pregnant and lactating fruit-eating bats in the Yasuni Biosphere of Ecuador frequently visit mineral licks for at least two reasons. Frugivorous bats supplement their mineral-depleted fruit diet by drinking nutrient-rich water, and they possibly buffer dietary secondary plant compounds by the consumption of soil. With the use of ICP-MS and ICP-OES analyses, I was able to demonstrate that bats ingest minerals by drinking nutrient-rich water at mineral licks by showing that blood sampled from bats captured at mineral licks differed in mineral composition (Na, K, Mg, Fe) from those captured at other sites. Moreover, I examined elemental tracers for soil consumption (Al, Ti, Y, Ce, La, Nd) in faeces that are insoluble in water and thus not part of their fruit diet. The concentration of soil tracers were higher in droppings of bats captured at mineral licks than in droppings of bat species never recorded at mineral licks. These findings provide evidence that frugivorous bats ingest both nutrients and clay by drinking clay-enriched water at mineral licks, thus supporting the hypothesis that the visitation of mineral licks by frugivorous bats has a dual function in the Amazon rainforest. Since mineral licks are ecologically relevant for frugivorous bats in Western Amazonia, this study draws attention to the important role of mineral licks in habitat conservation and ecosystem functioning. In eastern Ecuador, both oil extraction companies and indigenous communities have a substantial negative impact on larger mammals that are essential for mineral lick maintenance. Mineral licks deteriorate over time if not kept open by visitations by larger herbivorous mammals. In Chapter III, I could demonstrate that defaunation of Amazonian forests affects not only large mammals directly, but also most likely affects frugivorous bat assemblages indirectly because reproductive female bats have less access to the nutrient-enriched water of mineral licks. Thus, hunting puts the ecosystem services of mammals at risk in two ways: by eliminating seed-dispersing large mammals, and by reducing habitat quality for populations of seed-dispersing bats. Even though bats comprise the second largest mammal taxon, their economic value and their relevance for ecosystem functioning have been largely underestimated (Chapter IV). This is probably due to the cryptic lifestyle of bats and their negative reputation as potential vectors for diseases. Here, I reviewed the available literature for evidence of how bats are ecological key players. By dispersing seeds, pollinating flowers and feeding on insects, bats promote forest regeneration, initiate fruit set, and control pest insects worldwide. Recent threats, such the spread of white nose syndrome in North America or habitat loss, have put bats together with their ecosystem services at risk. Since mineral licks and their visiting, frugivorous ecosystem service providers are central for forest regeneration and maintenance, their conservation should be considered a major goal for Western Amazonia. Human activity negatively affects biodiversity and ecosystems in various ways. Thus, fundamental research in ecology, as carried out in this thesis, will help to plan and to coordinate on-going and future conservation efforts by identifying keystone ecosystem players. Because bats provide ecosystem services worldwide, and not only in Western Amazonia, the provisioning of scientifically sound information is crucial to maintain and increase awareness of the importance of biodiversity and the services nature can provide for the global ecosystem.

Geophagie (die Aufnahme von Bodenmaterial oder bodenhaltigem Wasser) ist ein bei Vögeln und Säugetieren häufig auftretendes Phänomen. Dennoch sind die zugrunde liegenden Beweggründe für dieses Verhalten oft nicht ausreichend geklärt. In den Neotropen fungieren Mineralleckstellen, an denen Geophagie vorkommt, als ökologische Schlüsselressource für viele frugi- und omnivore Tiere, wie zum Beispiel die Fledermäuse. Ziel dieser Dissertation war es, einen Einblick in die Geophagie fruchtfressender Fledermäuse und in die Verbindung zwischen Mineralleckstellen und Ökosystemfunktionen zu gewinnen. Die Rolle von Fledermäusen für Ökosystem-funktionen wird für gewöhnlich, sehr wahrscheinlich aufgrund ihrer nächtlichen und kryptischen Lebensweise, weit unterschätzt. In Kapitel II wurde Geophagie bei Fledermäusen auf ihre Funktion hin untersucht. Die Ergebnisse dieser Arbeit zeigen, dass in der Yasuni Biosphäre in Ecuador vor allem fruchtfressende Fledermausweiblichen während der Laktation oder Trächtigkeit bodenhaltiges Wasser an Mineralleckstellen aus zumindest zwei Gründen trinken. Einerseits ergänzen fruchtfressende Fledermäuse ihre nährstoffarme Fruchtnahrung durch das Trinken von mineralreichem Wasser, andererseits können durch die Aufnahme suspendierter Bodenpartikel schädliche Sekundärmetabolite in der Fruchtnahrung abgepuffert werden. Durch ICP-MS und ICP-OES Analysen wurde aufzeigt, dass Fledermäuse Nährstoffe durch das Trinken von Wasser an den Mineralleckstellen aufnehmen. Blutproben solcher Mineralleckstellen besuchender Fledermäuse zeigten gegenüber Blutproben von Fledermäusen, die an anderen Orten gefangen wurden, eine veränderte Nährstoffzusammensetzung (Na, K, Mg, Fe). Zusätzlich wurden anhand von Kotuntersuchungen bei fruchtfressenden Fledermäusen höhere Konzentrationen von nicht-pflanzenverfügbaren Bodenelementen (Al, Ti, Y, Ce, La, Nd) nachgewiesen, als sie im Kot von nicht Lecken besuchenden insektivoren Fledermäusen vorhanden waren. So liefern diese Ergebnisse deutliche Hinweise darauf, dass Fledermäuse sowohl Nährstoffe, als auch Bodenmaterial, durch das Trinken von angereichertem Wasser an den Mineralleckstellen aufnehmen. Mineralleckstellen nehmen eine wichtige ökologische Funktion für frucht- fressende Fledermäuse im westlichen Amazonasgebiet ein. Daher widmet sich diese Arbeit auch der Bedeutung von Mineralleckstellen für die Aufrechterhaltung von funktionierenden Ökosystemen und Habitaten. Im östlichen Ecuador haben sowohl Ölabbaufirmen als auch indigene Gemeinden einen substanziellen negativen Einfluss auf größere Säugetiere, die wiederum eine wichtige Rolle für die Erhaltung der Mineralleck-stellen spielen. Diese bilden sich im Laufe der Zeit zurück, wenn sie nicht mehr von größeren Säugetieren besucht werden. In Kapitel III wurde aufzeigt, dass sich die Jagd im Amazonasgebiet nicht nur direkt auf die gejagten größeren Tiere auswirkt, sondern auch indirekt auf Fledermaus-gemeinschaften und ihre reproduktiven Tiere, die durch fehlende Großsäuger schlechteren Zugang zu nährstoffangereichertem Mineralleckenwasser haben. Daher werden Ökosystemdienstleistungen von Säugetieren durch das Jagen zweifach aufs Spiel gesetzt: Zum einen durch das Ausmerzen von samenausbreitenden größeren Säugetieren und darüber hinaus durch die Verschlechterung der Habitatqualität für samenausbreitende Fledermauspopulationen. Obwohl Fledermäuse das zweitgrößte Säugetiertaxon bilden, wird ihr ökonomischer Wert und ihre Bedeutung für funktionierende Ökosysteme weit unterschätzt (Kapitel IV). Der Grund hierfür liegt auch an der kryptischen Lebensweise von Fledermäusen und ihr meist schlechter Ruf als potentieller Krankheits-vektor. Dieses Kapitel diskutiert die aus der bestehenden Literatur zusammengefassten Belege für die ökologische Schlüsselrolle von Fledermäusen, die sie durch das Ausbreiten von Samen, das Bestäuben von Blüten und das Fressen von Insekten einnehmen. Durch dieses Verhalten fördern Fledermäuse weltweit die Regeneration des Waldes, das Initiieren des Fruchtansatzes und die Kontrolle von Schadinsekten. Aktuelle Bedrohungen, wie die Ausbreitungen des Weißnasensyndroms in Nordamerika, oder der Verlust von nutzbaren Habitaten, bedrohen Fledermäuse und ihre Ökosystemdienstleistungen. Mineralleckstellen sind eine Schlüsselressource für viele fruchtfressende Ökosystem-dienstleister, insbesondere für Fledermäuse. Daher spielt der Schutz von Mineralleck-stellen eine herausragende Rolle für die Regeneration und Erhaltung von Wäldern im westlichen Amazonasgebiet. Der zumeist negative Einfluss des Menschen auf Biodiversität und auf Ökosysteme im Generellen, verleiht der ökologischen Grundlagen-forschung eine wichtige Bedeutung. Laufende sowie zukünftige Naturschutz-programme können durch das Identifizieren von Schlüsselakteuren in Ökosystemen profitieren, indem sie durch fundierte wissenschaftliche Informationen besser geplant und koordiniert werden. Die Bereitstellung dieser Information ist für das Bekräftigen der Bedeutsamkeit von Biodiversität und den Dienstleistungen der Natur für das globale Ökosystem essentiell.