Aerobiología y Fenología en especies del Orden Fagales: implicaciones ecológicas y económicas en dehesa y bosque mediterráneo | Aerobiology and Phenology in species of the Order Fagales: ecological and economic implications in Mediterranean ‘dehesa’ and forests

El Orden Fagales pertenece a un grupo de angiospermas que incluye especies arbóreas y arbustivas de floración anemófila. Presentan una amplia distribución mundial, con mayor presencia en el hemisferio norte. Dentro de este Orden destaca la familia Fagaceae, que en Europa cuenta con 10 géneros y unas 900 especies. En la Península Ibérica, muchos de los principales ecosistemas están dominados por especies arbóreas de esta familia, destacando el género Quercus, que impera en el bosque mediterráneo y la dehesa con especies arbóreas dominantes, como la encina y el alcornoque. El género Castanea, y en concreto Castanea sativa Mill., es también una especie relevante dentro de la familia Fagaceae, especialmente en ecosistemas boscosos de influencia atlántica. Estas especies son de gran interés ecológico y económico, ya que brindan muchos servicios ecosistémicos. Destaca el rendimiento económico de sus frutos, especialmente por su papel determinante en la alimentación del ganado de raza ibérica. Aparte de la economía, es innegable la relevancia ecológica de estos géneros en diferentes áreas de nuestro país, incluyendo la región de Andalucía, donde se centra el presente trabajo. El comportamiento y la respuesta fenológica reproductora de estas especies son aspectos claves en la investigación y análisis del estado de conservación de estos ecosistemas, así como en la previsión de la dinámica futura de los mismos. Por este motivo, el objetivo principal de esta Tesis Doctoral es conocer la respuesta fenológica y la dinámica reproductora de las principales especies del Orden Fagales presentes en Andalucía. A largo plazo esto es posible a través del análisis de series temporales de polen atmosférico, que permite detectar posibles afectaciones, tanto por el cambio climático, como por la antropización creciente de los sistemas naturales y seminaturales donde dominan estas especies. Para alcanzar este objetivo principal se establecieron otros objetivos específicos que se tratan en cada uno de los 4 capítulos en los que se subdivide la memoria de Tesis: - Capítulo I: Long-term trends and influence of climate and land-use changes on pollen profiles of a Mediterranean oak forest (Tendencias a largo plazo en el espectro polínico del bosque mediterráneo, influencia del cambio climático y del uso del suelo). - Capítulo II: Long-term trends in atmospheric Quercus pollen related to climate change in southern Spain: A 25-year perspective (Tendencias en el contenido de granos de polen en el aire de Quercus, relación con el cambio climático durante las últimas décadas). - Capítulo III: Factors driving autumn Quercus flowering in a thermo-Mediterranean area (Factores que impulsan la floración de Quercus en otoño). - Capítulo IV: Atmospheric pathways and distance range analysis of Castanea pollen transport in southern Spain (Análisis de las trayectorias atmosféricas y rango de distancia del transporte de polen de Castanea en el Sur de España). El Capítulo I evalúa el impacto que el clima y los cambios en el uso del suelo están provocando en el espectro polínico, posiblemente por cambios en la distribución y frecuencia de diferentes especies vegetales de dehesa y bosque mediterráneo. Para ello se realizó un análisis de las concentraciones de polen atmosférico de 23 años (1998-2020), recogidas en un área natural con este tipo de vegetación, alejada de núcleos urbanos y rurales, en las estribaciones del Parque Natural Sierra de Hornachuelos, en el norte de la provincia de Córdoba (sur de España). El muestreo aerobiológico continuado, y su posterior análisis de datos, permitió obtener resultados interesantes del efecto del clima y uso de suelo. Se trata de un estudio novedoso, dada la escasez de trabajos aerobiológicos en zonas de vegetación natural. Los resultados indicaron que las concentraciones polínicas aumentaron paulatinamente para la mayoría de los taxones, aunque, si comparamos la abundancia relativa desde los primeros años de estudio (1998–2002) hasta los más recientes (2016–2020), se observa un descenso sustancial de polen de especies de vegetación autóctona frente a cultivos u otras especies introducidas. En cuanto a las tendencias temporales, se observaron adelantos y retrasos en la floración, dependiendo de las especies. Se detectó un retraso en la fenología de árboles como Quercus y Castanea, mientras que algunas especies herbáceas presentaron un adelanto. Las tendencias meteorológicas mostraron primaveras con importantes aumentos de las temperaturas mínimas y máximas, junto con una disminución de las precipitaciones, que se correlacionaron de manera diferente con las concentraciones de polen de especies arbóreas y herbáceas y con su fenología reproductora. Por otro lado, el análisis del uso del suelo mostró un incremento de hectáreas en el bosque mediterráneo, mientras que el matorral y la vegetación herbácea disminuyeron a favor del incremento de áreas agrícolas o de reforestaciones. Los resultados manifestaron cómo a través del polen atmosférico, como bioindicador, se ha observado el papel del reciente cambio climático y el impacto antrópico en la vegetación natural; aunque también se pueda deducir la buena adaptación de muchas especies mediterráneas, como es el caso del género Quercus, a las nuevas condiciones ambientales. En el Capítulo II se estudió la influencia de las fluctuaciones climáticas en la dinámica reproductora del género Quercus en Sierra Morena. Para ello, se estudiaron sus tendencias fenológicas de 25 años (1995–2019), mediante el análisis del polen aerovagante detectado en la ciudad de Córdoba. Los resultados mostraron un alto valor promedio de polen de Quercus, así como una alta variabilidad interanual del Índice Polínico, relacionada con el fenómeno de la montanera de estas especies. La tendencia general al alza de las concentraciones de polen de Quercus fue estadísticamente significativa, siendo más alta en los últimos años de estudio. En cuanto a las tendencias fenológicas, se observa un retraso en el inicio y, especialmente, en el final de la floración, lo que conlleva un alargamiento del periodo de polinización. La influencia climática es clara, ya que, en la zona se registró una disminución de las precipitaciones, especialmente durante el invierno y el otoño, junto con inviernos más fríos, pero primaveras, veranos y otoños más cálidos. Estos cambios se correlacionaron significativamente con el momento y la intensidad de la polinización provocando cambios en su dinámica reproductora. Así mismo, se está observado una mayor presencia de polen en el aire durante periodos de tiempo más largos, sin una afectación aparente ante la falta de recursos hídricos y/o a la ocurrencia de enfermedades. En todo caso, esta respuesta indicaría una buena adaptación de las especies del género Quercus a las nuevas condiciones ambientales del área mediterránea. Otro resultado remarcable en este estudio fue la detección de segundas floraciones en algunas especies de Quercus durante el otoño de algunos años. Dicho fenómeno fue estudiado en el siguiente capítulo de esta Tesis. En el Capítulo III se estudió en detalle el fenómeno de las segundas floraciones de otoño del género Quercus y, en concreto, en el caso de la encina y el alcornoque, fenómeno observado con el contenido de polen en el aire de la ciudad, y corroborado directamente en campo mediante observaciones fenológicas. Para el estudio de este fenómeno, se analizó el polen que representa al género Quercus durante un periodo de 25 años (1995-2019), en la base de datos de la ciudad de Córdoba. Durante estos años, en 7 de ellos se ha observado una segunda floración otoñal en fechas variables, desde la segunda quincena de octubre hasta finales de noviembre. Para este estudio se realizó un análisis estadístico profundo de la influencia de las variables ambientales en este fenómeno, mediante el método de modelación MARS (Multivariate Adaptative Regression Splines). Los resultados mostraron que las variables meteorológicas más influyentes fueron las del mes de septiembre, especialmente, si las temperaturas medias fueron suaves, junto con precipitaciones previas en ese mes, y, sobre todo, que esto ocurriera después de veranos muy secos y calurosos, y de primaveras de baja floración. De esta forma, años con una floración más corta de lo habitual durante la primavera, con veranos especialmente cálidos, y con otoños suaves, tienden a presentar segundas floraciones otoñales, que concluyen con bajas pero llamativas fructificaciones en la siguiente primavera. Las causas de que se detecte cada vez más este fenómeno pueden estar relacionadas con el cambio climático, quizás en respuesta de supervivencia ecológica para asegurar la producción del fruto aún fuera de estación. Finalmente, en el Capítulo IV se estudió otro de los géneros principales de la familia Fagaceae que forma parte de nuestro paisaje, aunque con menos representación, el género Castanea. En concreto, se estudió la dinámica atmosférica de los granos de polen de Castanea, estudiando su emisión polínica en la Sierra Morena de Córdoba, y su transporte a media y larga distancia. En Andalucía, el castaño se viene enfrentando a diferentes amenazas, como el cambio climático y la fragmentación de su hábitat, lo que están provocando una severa disminución de sus poblaciones, con la consiguiente pérdida de diversidad genética. El principal objetivo de este capítulo fue obtener un mejor conocimiento del transporte atmosférico del polen de Castanea, aprovechando que los núcleos de vegetación en esta región están localizados en zonas muy concretas y alejados entre ellos, pudiendo así definir sus vías de polinización como un aspecto clave de la fenología floral. En nuestro caso, se tomaron datos polínicos durante 5 años (2015- 2019) mediante dos captadores aerobiológicos: uno de ellos volumétrico, situado en la ciudad de Córdoba, y otro no volumétrico, localizado en un castañar en la Sierra de Córdoba. Las vías de transporte del polen se estudiaron aplicando retrotrayectorias de las principales masas de aire y vientos, así como con los principales parámetros meteorológicos, junto a datos fenológicos tomados en campo y datos de cobertura. Los resultados revelaron que, a pesar de las bajas concentraciones de polen detectadas, su polen de castaño presenta en el área una capacidad de transporte que puede alcanzar distancias medias, e incluso largas, llegando a más de 200 km. El estudio integrado de estos parámetros analizados ofreció un mejor conocimiento de las rutas de polinización cruzada de esta especie, ayudando a entender sus flujos genéticos, como base para diseñar estrategias de conservación de esta especie altamente fragmentada en el sur de España, y altamente afectada por el cambio climático y la fragmentación de su hábitat. El presente trabajo se alinea directamente con el objetivo 15 de los Objetivos para el Desarrollo Sostenible (ODS), que establece proteger, restablecer y promover el uso sostenible de los ecosistemas terrestres, efectuar una ordenación sostenible de los bosques, luchar contra la desertificación, detener y revertir la degradación de las tierras y poner freno a la pérdida de la diversidad biológica (Schmidt-Traub et al., 2017; Gil, 2018).

The Order Fagales is a group of angiosperms which includes arboreal and shrub species with anemophilous flowering. These species have a wide global distribution, with higher presence in the northern hemisphere. Within this Order, it can be highlighted the Fagaceae family, which in Europe has 10 genera and more than 900 species. In the Iberian Peninsula, many of the main ecosystems are dominated by arboreal species from this family. Quercus genus particularly stands out, overall, in Mediterranean forest and ‘dehesa’ ecosystems where the dominant tree species are holm oak and cork oak. The genus Castanea, and specifically Castanea sativa Mill., it is also a relevant species within the Fagaceae family, in forest ecosystems with Atlantic climate influence especially. Great ecological and economic interest are found in both genera since they provide many ecosystem services. The economic performance of their fruits stands out due to their main role in feeding Iberian livestock. Apart from the economy, the ecological relevance of these genera in Spain is undeniable, including Andalusia region where this study is focused. The reproductive phenological response of these species are key in the study and analysis of the conservation status of these ecosystems, as well as in the forecast of their future dynamics. For this reason, the main objective of this Doctoral Thesis is to know the phenological response and the reproductive dynamic of the main species of the Fagales Order present in the Andalusia. The possibility to study long-term airborne pollen databases allow to detect possible effects, both due to climate change and the increasing anthropization of the natural and semi-natural ecosystems where dominate these species. To achieve this main objective, other specific ones were established that are discussed in each of the 4 Chapters that the Thesis report is subdivided: Chapter I: Long-term trends and influence of climate and land-use changes on pollen profiles of a Mediterranean oak forest. - Chapter II: Long-term trends in atmospheric Quercus pollen related to climate change in southern Spain: a 25-year perspective. - Chapter III: Factors driving autumn Quercus flowering in a thermo-Mediterranean area. - Chapter IV: Atmospheric pathways and distance range analysis of Castanea pollen transport in southern Spain. Chapter I evaluates the impact of climate and land-use changes are causing on the pollen spectrum probably due to changes on plant distribution and frequency in the Mediterranean forest and ‘dehesa’ ecosystems. For this purpose, an analysis of the airborne pollen concentrations over 23 years (1998-2020) was carried out. It was collected in an area far for urban and rural places with this type of vegetation in the mountains of a Natural Park in the north of the province of Córdoba (southern Spain). The continued aerobiological sampling, and its subsequent data analysis, allowed us to obtain relevant results, first, on the effect of climate and land use, and secondly, due to the scarcity of aerobiological studies carried out in areas of natural vegetation. The results indicated that pollen concentrations increased for the most taxa, although if it is comparing the relative abundance from the first years of the study (1998–2002) to the most recent (2016–2020), a substantial decrease in pollen concentrations is observed of native vegetation species versus crops or other introduced ones. Regarding temporal trends, it was observed advances and delays in flowering times, depending on the species. A delay in the phenology of trees such as Quercus and Castanea was detected, while some herbaceous species presented an advance. Meteorological trends showed springs with significant increases in minimum and maximum temperatures, along with a decrease in precipitation, which were largely correlated with changes in pollen concentrations in the air and with the reproductive phenology of these plants. On the other hand, the analysis of changes on land-use showed an increase in the hectares of Mediterranean forest, while the scrub and herbaceous vegetation decreased in favor of the increase in agricultural areas or reforestation areas. The results presented how through airborne pollen, as a bioindicator, the role of recent climate change and anthropic impact on natural vegetation has been observed; although the good adaptation of many Mediterranean species, such as the Quercus genus, to the new environmental conditions can also be deduced. In Chapter II, it was studied the influence of the climatic fluctuations on the reproductive dynamics of the Quercus genus in Sierra Morena mountains. In order to achieve this purpose, the phenological trends over 25 years (1995-2019) were analyzed through the analysis of airborne pollen detected in the city of Córdoba. The analysis showed a high average values of Quercus pollen, as well as a high interannual variability of the Pollen Index, related to the phenomenon of masting of these species. The trend analysis showed a statistically significant increase in Quercus pollen concentrations, being higher in the last analyzed years. In the case of the phenological trends, a general delay was observed for the start, and especially for the end of flowering, which leads to a longer length of the oak pollination period. The climatic influence on the observed trends was clear, since a decrease in precipitation was recorded in the area, especially during winter and autumn, along with colder winters, but warmer springs, summers, and autumns. These changes were statistically significant correlated with the timing and intensity of pollination causing changes in the reproductive dynamics. Furthermore, these changes are giving rise to a greater availability of pollen for longer periods in the air, without an apparent affectation by the increasing lack of water resources and/or the occurrence of diseases. In any case, this response would indicate a good adaptation of the species of the genus Quercus to the new environmental conditions of the Mediterranean area, as in the previous Chapter it was presented. Another remarkable result in this study was the detection of second flowerings in some Quercus species during the autumn of some years. This phenomenon was studied in the next Chapter of this Thesis. In Chapter III, the phenomenon of second autumn flowerings of the Quercus genus was studied in detail and, specifically, in the case of holm oak and cork oak, a phenomenon observed with the pollen concentrations of the city’s air and corroborated in the field through phenological observations directly. For this purpose, it was analyzed a long-term airborne pollen database of 25 years (1995-2019) from the city of Córdoba. During these years, a second flowering was observed in 7 of them in variable dates, from the second half of October to the end of November. For this study, a deep statistical evaluation of the influence of the environmental variables on this phenomenon was carried out by using a MARS (Multivariate Adaptive Regression Splines) modelling method. The results indicated that the most influential meteorological variables in were those of the month of September, especially if the average temperatures were mild, and after very dry and hot summers, and of low flowering springs. Thus, years with shorter flowering than usual in spring, with especially warm summers and mild autumns, tend to present second autumn flowerings, which conclude with low but striking fruiting in the following spring. The causes of the increase in this phenomenon could be related to climate change, perhaps as an ecological survival response to ensure the production of the fruit even outside of usual period. Finally, in Chapter IV, another of the main genera of the Fagaceae family, although with less representation, was studied, the Castanea genus. Specifically, the atmospheric dynamic of Castanea pollen grains was studied, analyzing their pollen emission in the Sierra Morena of Córdoba, and their transport over medium and long distances. In Andalusia region, the chestnut tree has been facing different threats, such as climate change and the fragmentation of its habitat, which is causing a severe decline in its populations with the consequent loss of genetic diversity. The main objective of this Chapter was to obtain a better knowledge of the atmospheric transport of Castanea pollen, taking advantage of the fact that this species is in very specific areas in the region and far from each other, thus being able to define their pollination pathways as a key aspect of the floral biology. In our case, aerobiological data from Castanea recorded for 5 years (2015-2019) were analyzed using two aerobiological samplers: one of them volumetric, located in the city of Córdoba, and another non-volumetric, located in a chestnut crop in the Córdoba mountains. Pollen transport pathways were studied by applying backward-trajectory analysis of the main air masses and winds, as well as with the main meteorological parameters, together with airborne phenological data taken in the field, even data from land cover uses. The results revealed that, despite the low concentrations detected, chestnut pollen concentrations in the area have a transport capacity that can reach medium and even long distances, reaching more than 200 km. The integrated study of these analyzed parameters offered a better knowledge of the cross-pollination routes of this species, which could help to understand their genetic flows, as a basis for designing conservation strategies for this highly fragmented species in southern Spain, highly also affected by climate change and habitat fragmentation. This work is directly aligned with goal 15 of the Sustainable Development Goals (SDGs), which establishes protecting, restoring, and promoting the sustainable use of terrestrial ecosystems, carrying out sustainable management of forests, combating desertification, stopping and reverse land degradation and halt the loss of biological diversity (Schmidt-Traub et al., 2017; Gil, 2018).