Effect of competition between Aphytis chrysomphali (Mercet) and A. melinus DeBach (Hymenoptera: Aphelinidae), on their coexistence and efficacy as biological control agents of Aonidiella aurantii (Maskell) (Hemiptera: Diaspididae).

El piojo rojo de California, Aonidiella aurantii, se considera una de las plagas de los cítricos más importante a nivel mundial. Los principales enemigos naturales de A. aurantii son los parasitoides del género Aphytis, siendo los más abundantes en la cuenca mediterránea el nativo Aphytis chrysomphali y el introducido A. melinus. En las zonas del sur de la Península Ibérica, A. melinus ha desplazado completamente al nativo A. chrysomphali, mientras que en el noreste ambos parasitoides coexisten. Durante el desarrollo de esta tesis, hemos utilizado este conocido sistema de parasitoides-hospedante para investigar algunos aspectos poco conocidos en la ecología del comportamiento de los parasitoides himenópteros, los cuáles han sido mencionados en la introducción de la tesis. Este conocimiento contribuirá a mejorar su uso en programas de control biológico, especialmente en el caso de A. aurantii en la cuenca mediterránea. Las hembras de A. chrysomphali y A. melinus, después de picar a sus hospedantes, pueden rechazarlo sin realizar la puesta ni alimentarse de éste ("overstinging"). Aunque este comportamiento se había observado que era común en parasitoides, la frecuencia de su ocurrencia, así como las consecuencias de éste en la fisiología del hospedante ha sido poco estudiada en la literatura de himenópteros. En el capítulo 3 se observó que la ocurrencia de este comportamiento fue incluso más común que las picaduras de alimentación. Además, su virulencia dependió del estadio del hospedante atacado y de la especie de parasitoide. La mayoría de los hospedantes en estadio joven (segundo estadio) murieron al ser picados, mientras que ̴50% de los adultos (tercer estadio) sobrevivieron. Nuestros resultados también mostraron que A. melinus fue más agresivo que A. chrysomphali, ya que el primero mató más hospedantes adultos y, además, redujo la fecundidad de las hembras que sobrevivieron. Dicho todo esto, nuestros resultados recalcan que este comportamiento debería considerarse en la futura selección de parasitoides para el control biológico y, sus efectos letales y sub-letales sobre el hospedante, deberían ser incorporados en los modelos poblacionales parasitoides-hospedante ya que este comportamiento puede afectar a la estabilidad de sus poblaciones. La discriminación del hospedante es la capacidad de algunos parasitoides en diferenciar entre hospedantes sanos y aquellos que ya han sido previamente parasitados. En el capítulo 4, se determinó que las hembras de Aphytis fueron capaces de discriminar entre hospedadores sanos y aquellos heteroespecíficamente parasitados y que este capacidad estuvo influenciada por el estadio del hospedante. Las hembras de Aphytis fueron capaces de discriminar cuando se encontraron hospedantes de tercer estadio (tamaño más grande) pero no en los hospedantes del segundo estadio (tamaño más pequeño). Hasta donde sabemos, esta es la primera referencia que demuestra que la capacidad de los parasitoides para discriminar entre hospedadores sanos y parasitarios depende del estadio del hospedante y por ello, debe considerarse en futuras investigaciones. En el capítulo 5 se evaluó cómo la competencia directa afecta la coexistencia de A. chrysomphali y A. melinus. En un estudio reciente, Pekas (2016) determinó que un factor que podría explicar la coexistencia de ambos parasitoides en algunas áreas del Mediterráneo podría ser la plasticidad de A. chrysomphali de utilizar hospedantes de segundo estadio (baja calidad) cuando las densidad del competidor superior A. melinus era alta. Otra razón, no exclusiva de la anterior, podría ser que A. chrysomphali fuera un mejor competidor cuando ambas especies compiten por el segundo estadio pero no por el tercero. Nuestro ensayo mostró, sin embargo, que A. melinus fue el parasitoide con mayores tasa de emergencia en aquellos hospedantes multiparasitados por ambas especies independientemente del estadio del hospedante y de la secuencia de ataque. Estos resultados corroboran la hipótesis de Pekas et al. (2016) y sugieren que A. chrysomphali es capaz de detectar, cuantificar y evitar la presencia de su competidor. La superioridad de A. melinus se explicó por i) sus mayores tasas de aceptación y ii) menor mortalidad inmadura; y, iii) su tendencia a matar los huevos de A. chrysomphali en aquellos hospedantes previamente parasitados por éste (es decir, realizar ovicidio). En general, nuestros resultados en este capítulo muestran que la competencia de interferencia será un factor que contribuirá en el desplazamiento del parasitoide nativo A. chrysomphali por A. melinus. Otra de las causas que puede explicar la coexistencia de A. chrysomphali y A. melinus en las zonas citrícolas del noreste de la Península Ibérica, es la variación de su proporción relativa en función de las condiciones meteorológicas espacio-temporales y los cambios estacionales (Sorribas et al., 2010). Principalmente, las temperaturas altas del verano afectan más negativamente a A. chrysomphali que a A. melinus. Teniendo esto en cuenta, y que se espera un aumento de 3 °C en verano para finales del siglo XXI debido al Calentamiento Global (IPCC, 2014), la superioridad de A. melinus podría verse acentuada desplazando finalmente a A. chrysomphali de estas áreas dónde ambos parasitoides aún coexisten. En el capítulo 6 se evaluó cómo el calentamiento global afectará a la coexistencia de ambos parasitides y al control biológico de A. aurantii. Nuestros resultados mostraron que el aumento de temperatura estimado no afectará a A. chrysomphali, pero su tasa reproductiva neta (R0), y por tanto su población, será reducida a la mitad debido a la competencia directa con A. melinus. Por otro lado, se observó que el aumento de la temperatura si afectará negativamente al potencial de A. melinus como agente de control biológico de A. aurantii, ya que su R0 se reducirá a la mitad con el aumento de la temperatura. Esta reducción se debió principalmente a la disminución de la proporción de hembras en la descendencia de A. melinus con el aumento de temperaturas. Por otro lado, se observó que la competencia mitigará este efecto negativo de las temperaturas sobre las poblaciones de A. melinus. Esto se pudo observar ya que A. melinus tuvo un R0 más alto cuando las hembras competían con A. chrysomphali en condiciones de temperatura de verano estimadas que cuando no estaban compitiendo. En general, nuestro estudio destaca la importancia de considerar la competencia para predecir las consecuencias del calentamiento global en cualquier investigación adicional sobre el control biológico.