Natural and human-induced impacts on the genetic structure of Eurasian reindeer

Geografisk variasjon hos arter og populasjoner er basert på genetisk variasjon, som videre er grunnleggende for naturstyrt evolusjon. Genetisk variasjon og struktur er styrt av faktorer som mutasjoner, seleksjon og genetisk drift, mens genflyt kan føre til genetisk homogenisering av populasjoner. Menneskelig aktivitet kan påvirke disse prosessene i stor grad og menneskeskapt habitatødeleggelse- og fragmentering er i dag ansett som en av de største truslene mot biologisk mangfold. Det er også bred enighet om at menneskeskapt global oppvarming har forårsaket store endringer i antall og utbredelse, og dermed også genetisk struktur, hos mange arter i nyere tid. Det er derfor viktig å ha kunnskap om genetisk variasjon og struktur innen og mellom bestander, hvordan denne påvirkes av naturlige og menneskeskapte prosesser, og å vite mer om hvordan arter har respondert på miljøendringer tidligere. I denne doktorgraden er reinsdyr (Rangifer tarandus) brukt som modellart for å studere genetisk struktur i og mellom populasjoner. Reinsdyr er en velegnet modellart fordi den over lengre tid har levd i relativt upåvirkede habitater, men har blitt utsatt for sterkt antropologisk press i nyere tid. For å studere genetisk struktur er det nødvendig å bruke molekylære markører som har relevant oppløselighet i forhold til spørsmålene som stilles og tidsrammen som studeres. I denne doktorgraden testet vi derfor tre mitokondrielle markører, nemlig kontroll regionen, cytochrome b og cytochrome c oxidase subunit I, både samlet og hver for seg. Ved å analysere det sammensatte fragmentet fikk vi høy oppløselighet og fem haplotypegrupper/undergrupper, som tidligere er beskrevet hos rein i Eurasia, ble identifisert. Vi fant også en gruppe med haplotyper identifisert hos rein utbredt i Russland, og et gruppe som bestod av haplotyper som tidligere har vært antatt å være unike for Svalbardrein (R.t platyrhynchus). Den mest vanlige haplotypen på Svalbard har vi deretter identifisert på Novaia Zemlia, og i gammelt materiale fra den utdødde reinsdyrbestanden på Franz Josef Land. Ved å analysere de tre markørene separat, fant vi derimot store forskjeller i oppløselighet. Minst variasjon fant vi i cytochrome b. Kontrollregionen ga derimot tilsvarende resultater som det sammensatte fragmentet. Vi antyder derfor at kontrollregionen kan være en anvendelig enkeltmarkør med tilstrekkelig oppløselighet for å studere innen-arts genetisk variasjon hos Eurasisk rein. Kontrollregionen ble videre brukt for å se på et mulig felles opphav og koloniseringsrute for høyarktisk arkipelagisk rein i Eurasia. Dette temaet har til nå vært uklart og mye omdiskutert. Ved å analysere materiale fra nålevende bestander på Svalbard og Novaia Zemlia, i tillegg til gammelt arkeologisk materiale fra Franz Josef Land (ca. 2000 år), fant vi genetiske likheter som tilsier at populasjonene på disse arkipelene har et felles opphav. Alderen på materialet fra Franz Josef Land viser at det er den stedegne, ville typene som er og har vært utbredt på disse arkipelagene. En genetisk kobling mellom to undersøkte ville populasjoner fra det Russiske fastlandet og populasjonene på Novaia Zemlia, Svalbard og Franz Josef Land, viser at det er sannsynlig at arkipelene har blitt kolonisert fra det Russiske fastlandet. For å studere genetisk struktur, variasjon og opphav i Eurasiske populasjoner som i varierende grad er preget av menneskelig påvirkning, brukte vi mikrosatellittmarkører i tillegg til kontrollregionen. Effekter av menneskelig påvirkning er et viktig tema i forhold til bevaring av mange arter. Menneskelig aktivitet har hatt særlig stor innvirkning på reinsdyrs økologi og utbredelse, om dermed sannsynligvis også på genetisk struktur, i Vest Europa de siste 100 år. Særlig har tidligere sammenhengende leveområder i Sør-Norge blitt redusert og fragmentert, med en sannsynligvis påfølgende reduksjon av genflyt mellom populasjonene. Vi fant store forskjeller i grad av genetisk variasjon og struktur innen norske rein, og mellom norsk og russisk rein. I hovedsak ser vi at de små, isolerte populasjonene i Norge har mindre variasjon og viser større grad av differensiering enn de større populasjonene som er mindre preget av menneskelig påvirkning (Nordfjella, Hardangervidda og Ryfylke). Flere av de små populasjonene er også preget av founder-effekter, som kan forklares av at de har opphav i noen få utsatte eller forvillede dyr, og det er liten eller ingen vandring av dyr mellom områdene. De russiske fastlandspopulasjonene har generelt mer genetisk variasjon sammenliknet med de norske. Dette kan forklares med at russisk rein er mindre påvirket av habitatødeleggelse og fragmentering og at de utgjør større, sammenhengende populasjoner, sammenliknet med situasjonen i Norge. I tillegg til habitatforstyrrelser kan tamreindrift i områder nært opp mot villreinområdene ha preget villreinstammene i Eurasia. At tamrein og villrein lever tett opp til hverandre i mange områder, gir en unik mulighet til å studere hvordan denne sameksistensen påvirker populasjonene genetisk. Våre resultater viser at de norske populasjonene har et betydelig innslag av haplotyper typisk for tamrein. For flere av de mindre og mer isolerte populasjonene kan dette forklares av opphav. For de større populasjonene som Hardangervidda og Ryfylke er dette mest sannsynlig et resultat av tilfeldig innblanding av tamrein fra tamreindrift i nærliggende områder. Den omvendte situasjonen med en mer menneskelig kontrollert innblanding av gener fra villrein inn i tamreinbestander, er også et viktig tema, bl.a. annet i forhold til ulike teorier om temming av dyr. I Zaibaikal’e som ligger sør-øst i Sibir i Russland lever tamrein og villrein i nær sameksistens. I disse områdene har gjeterne over lang tid drevet kontrollert hybridisering mellom tamrein og villrein for å ‘forbedre’ bestemte egenskaper i tamreinstammen. Basert på analyser gjort på både mikrosatellitter og kontrollregionen, fant vi en klar genetisk differensiering mellom tamrein og villrein. Dette viser at gjeterne, uten egen genetisk kunnskap, over tid har klart å utvikle tradisjonelle teknikker hvor de holder de to gen-poolene atskilt selv om de lever tett på hverandre, og til tross for at det drives bevisst kryssing mellom enkelte ville og tamme dyr.

Geographic variation in species and populations is based on genetic variation, which in turn is fundamental to nature-controlled evolution. Genetic variation and structure is driven by factors such as mutations, selection and genetic drift, while gene flow may lead to genetic homogenization of populations. Human activity can influence these processes to a great extent and human-induced habitat destruction- and fragmentation is today considered one of the greatest threats to biodiversity. There is also a broad consensus that anthropogenic global warming has caused major changes in numbers and distribution, and probably genetic diversity, in many species in recent times. It is therefore important to have knowledge about genetic variation and structure within and between populations, how it is affected by natural and anthropogenic processes, and to learn more about how species have responded to climate change in the past. In this thesis, we used reindeer (Rangifer tarandus) as model species for studying genetic structure within and between populations. Reindeer is a relevant model species because it over a long period have lived in relatively unaffected habitats, but has been exposed to strong anthropologic pressure in recent times. Population genetic studies requires the use of molecular markers with the appropriate resolution in relation to the questions and timeframe under study. In this thesis, we therefore tested three mitochondrial markers, namely the control region, cytochrome b and cytochrome c oxidase subunit I, both merged and separately. By analyzing the merged fragment, we obtained high resolution and five haplotype clusters/sub-clusters, previously described in Eurasian reindeer, were identified. We also found a sub-cluster with haplotypes found in Russian reindeer, and a sub-cluster comprising haplotypes previously thought to be unique for Svalbard reindeer (R.t platyrhynchus). We have later identified the most common haplotype on Svalbard in reindeer from Novaia Zemlia, and in ancient material from the extinct reindeer population on Franz Josef Land. By analyzing the three markers separately, we found large differences in resolution. Lowest resolution was found in the cytochrome b region, while the control region gave similar results as the merged fragment. Hence, we suggest that the control region can be a useful single marker, with sufficient resolution, to study intraspecific genetic structure in Eurasian reindeer. The control region was further used to study a possible common origin and colonization route of High Arctic archipelagic reindeer in Eurasia. This topic has until now been unclear and widely debated. By analyzing material from extant populations on Svalbard and Novaia Zemlia, in addition to ancient archaeological material from Franz Josef Land (about 2000 years), we found genetic similarities implying a common origin for the three archipelagic populations. The age of the Franz Josef Land material shows that it is the indigenous, wild type that are and have been prevalent on these archipelagos. A genetic link between the two wild populations from the Russian mainland and the populations at Novaia Zemlia, Svalbard and Franz Josef Land, show that it is likely that the archipelagos has been colonized from the Russian mainland. To study the genetic structure, variation and ancestry in Eurasian populations, which to varying degrees are influenced by human activity, we used microsatellite markers in addition to the control region. Effects of human impacts is an important issue in relation to the conservation of many species. Human activity has had a pronounced impact on reindeer ecology and distribution, and probably also on genetic structure, in Western Europe during the last 100 years. In particular, the previously continuous habitats of southern Norway have been reduced and fragmented, probably with subsequent reduction of gene flow among populations. We found large differences in the degree of genetic variation and structure in Norwegian populations, and between Norwegian and Russian populations. Mainly, we see that the small, isolated populations in Norway have lower levels of genetic variation and are more differentiated, compared to the larger populations that are less affected by human activity (i.e. Nordfjella, Hardangervidda and Ryfylke). Several of the smaller populations are also characterized by founder effects, which may be explained by their origin, comprising a few (re)introduced or straying animals, as well as low levels of migration between areas. In general, we found higher levels of genetic variation in the Russian mainland populations, compared to the Norwegian populations. This may be explained by the Russian populations being less affected by habitat destruction and fragmentation and that they constitute larger, contiguous populations, compared with the situation in Norway. In addition to habitat disturbance, reindeer husbandry in areas close to the wild reindeer areas may also have had an effect on the Eurasian wild reindeer populations. The fact that domestic and wild reindeer live close in many areas, provides a unique opportunity to study how this co-existence affects populations genetically. Our results show that the Norwegian wild populations contain a considerable number of haplotypes typical for domestic reindeer. For several of the smaller and more isolated populations, this can be explained by their ancestry. For the larger populations, like Hardangervidda and Ryfylke, this is probably a result of random introgression from domestic reindeer from reindeer husbandry in adjacent areas. The reverse situation with a more human-controlled introgression of genes from wild reindeer into domestic reindeer populations is an important issue, also in relation to different theories about domestication of animals. In the Zaibaikal'e region, which is located southeast of Siberia in Russia, domestic and wild reindeer live in close coexistence. The herders in this region have a long tradition of controlled interbreeding between domestic and wild reindeer, aiming to 'improve' certain properties in the domestic herds. Based on analyzes of both microsatellites and the control region, we found a clear genetic differentiation between domestic and wild reindeer in this region. This shows that the herders, without any acquired genetic knowledge, and over time, have succeeded in developing traditional techniques where they hold the two gene pools separated, despite co-existence and deliberate interbreeding between individual wild and domestic animals.

publishedVersion