Epidemiology of Peste des petits ruminants in Uganda | Epidemiologie der Peste des petits ruminants in Uganda

Peste des petits ruminants (PPR) is a viral disease that affects domestic small ruminants (goats and sheep) and some wild small ruminants. By 2015, more than 70 countries in Africa and Asia were confirmed as affected although the threat to Europe through Turkey and Bulgaria was quickly neutralised. In Uganda, PPR was first reported in 2007 the Karamoja subregion of northeastern Uganda in 2007, a region comprised of 9 different districts. PPR persisted in this region. Upon eradication of Rinderpest in 2011, PPR was identified as the next target for eradication because of how closely related their aetiologies and epidemiological situations were. Indeed, in 2016, the Food and Agriculture Organisation of the United Nations (FAO) and the World Organisation for Animal Health (WOAH) launched a four-stage global PPR control and eradication (PPR-GCEP) by 2030. The control plan was set up to leverage on the momentum gained from PPR control activities to tackle other small ruminant diseases identified by small ruminant keepers through joint activities such as concurrent vaccination against multiple diseases. The PPR-GCEP demands that every PPR affected country complies with the program and implements respective activities to warrant progression from one stage to another until PPR is eradicated following a self-administered PPR Monitoring and Assessment Tool (PMAT). After all steps are achieved, countries will apply for declaration of freedom from disease and continue with activities aimed at maintenance of disease-free status. This thesis was designed to update the PPR epidemiological situation in Uganda, by generating data to fit into PPR-GCEP stage 1 (assessment stage) as well as identify areas for targeting of interventions – which is the cornerstone for the PPR-GCEP stage III (control stage), activities that directly contribute the PPR-GCEP. To achieve the set objectives, this study employed a range of advanced epidemiology, and social network analysis techniques to analyse archived PPR outbreak data and small ruminants movement data respectively. Additionally, the study employed molecular biology and molecular epidemiology techniques to identify the circulating PPR virus and other relevant coinfections in all cases of PPR-like disease reported in Uganda during the study period (202-2022). Despite the disease persistence in this region for over a decade before it spread to other districts of Uganda, this study identified that the Karamoja subregion was now a diminishing hotspot whereas two new foci of transmission had come up in the central and southwestern regions of Uganda. Concentration of control interventions by government of Uganda and development partners in the Karamoja subregion coupled with rampant shipment of animals between districts from the northern, central, and western regions could have resulted in this shift in the disease focus. However, the districts in the pastoral production system (where the Karamoja subregion falls), had the highest levels of exposure to PPRV as compared to agropastoral and mixed cop-livestock production systems because of the stark difference in the small ruminant management practices amongst these systems. Small ruminants in the pastoral production system are allowed to roam freely on a large expanse of land whereas the those in the other systems are somewhat restricted in movement by fenced farms and or tethering by ropes which greatly protects limits their chances of contact with other flocks with potentially infected animals. This study confirmed PPRV, CCPP, ORFV and GTPV coinfection among animals from 15 different reports of PPR-like disease that were investigated in this study. This observation further complicates field clinical diagnosis of PPR especially in countries without extensive laboratory diagnostics capacity such as Uganda. In conclusion, there is need to incorporate the detected coinfections in the panel of molecular diagnostics in Uganda to be able to achieve the target of effective PPR control of PPR and other small ruminant diseases. Furthermore, this study reports for the first-time coinfection of other important small ruminant diseases together with PPRV, an observation we believe will improve preparedness for proper disease management options such as chemotherapeutic treatment and vaccination to simultaneously target different disease pathogens. Animal movement control especially at international borders needs to be strengthened to reduce the likelihood of importing or exporting PPR infected small ruminants. Findings of this study provide a basis for more robust timing and prioritization of control interventions such as vaccination to contribute to the global goal of control and eradication by 2030. For instance, these findings can be used to test a risk based PPR vaccination program by prioritising vaccination of small ruminants in PPR Up Trend districts. The districts that were identified as influential in the small ruminant networks can be good starting points to correctly institute animal disease control measures especially quarantine, vaccination and enhanced biosecurity. Such influential districts have previously been linked with the likelihood of driving the spread of infectious diseases in a very short time because of how quickly animals from them can potentially reach many districts in the country. The districts such as Kaberamaido, Lira, Nabilatuk that demonstrated high levels of connectivity especially by the different centrality measures should be prioritized for surveillance and control activities to increase the impact and effectiveness of such activities. Districts such as Kampala, Mukono, Wakiso and Lira with high degree centrality and betweenness would increase the accuracy and sensitivity of active surveillance efforts other than blindly implementing such activities. This would in turn improve timely detection ofdisease outbreaks and reduce the spatial extent and impact thus improving the profitability of small ruminant production venture. Prioritization of interventions in terms of both space and time and for example districts with uptrend, drought-prone and those with high density of small ruminants and the time of the year when the amount of rainfall is low. Targeting PPR control interventions (vaccination and livestock movement control) to and from pastoral and agro-pastoral small ruminant production systems that are prone to PPR incursions is recommended to prevent PPRV spread to low-risk smallholder small ruminant production systems.

Die Peste des petits ruminants (PPR) ist eine Viruserkrankung, die kleine Hauswiederkäuer (Ziegen und Schafe) und einige wilde kleine Wiederkäuer befällt. Im Jahr 2015 wurden mehr als 70 Länder in Afrika und Asien als betroffen bestätigt, obwohl die Bedrohung für Europa durch die Türkei und Bulgarien schnell neutralisiert wurde. In Uganda wurde die PPR erstmals 2007 in der Subregion Karamoja im Nordosten Ugandas gemeldet, einer Region, die aus 9 verschiedenen Distrikten besteht. Die PPR blieb in dieser Region bestehen. Nach der Ausrottung der Rinderpest im Jahr 2011 wurde die PPR als nächstes Ziel für die Ausrottung identifiziert, da die Ätiologie und die epidemiologische Situation der beiden Krankheiten eng miteinander verbunden sind. Tatsächlich haben die Ernährungs- und Landwirtschaftsorganisation der Vereinten Nationen (FAO) und die Weltorganisation für Tiergesundheit (WOAH) 2016 einen vierstufigen globalen Plan zur Bekämpfung und Ausrottung der PPR (PPR-GCEP) bis 2030 ins Leben gerufen. Der Bekämpfungsplan wurde aufgestellt, um die durch die PPR-Bekämpfung gewonnene Dynamik zu nutzen und andere von den Tierhaltern identifizierte Krankheiten kleiner Wiederkäuer durch gemeinsame Aktivitäten wie gleichzeitige Impfungen gegen mehrere Krankheiten zu bekämpfen. Das PPR-GCEP verlangt, dass jedes von der PPR betroffene Land das Programm einhält und entsprechende Maßnahmen durchführt, um den Übergang von einer Stufe zur nächsten zu gewährleisten, bis die PPR nach einem selbst verwalteten PPR-Überwachungs- und Bewertungsinstrument (PMAT) getilgt ist. Wenn alle Schritte erreicht sind, beantragen die Länder die Erklärung der Seuchenfreiheit und setzen die Maßnahmen zur Erhaltung des seuchenfreien Status fort. Ziel dieser Arbeit war es, die epidemiologische Situation der PPR in Uganda zu aktualisieren, indem Daten für die PPR-GCEP-Phase 1 (Bewertungsphase) erhoben und Bereiche für gezielte Maßnahmen identifiziert wurden, die den Grundstein für die PPR-GCEP-Phase III (Kontrollphase) bilden, d. h. für Aktivitäten, die direkt zum PPR-GCEP beitragen. Um die gesetzten Ziele zu erreichen, wurden in dieser Studie eine Reihe fortschrittlicher epidemiologischer und sozialer Netzwerkanalysetechniken eingesetzt, um archivierte PPR- Ausbruchsdaten bzw. Daten über die Verbringung kleiner Wiederkäuer zu analysieren. Darüber hinaus wurden im Rahmen der Studie molekularbiologische und molekularepidemiologische Verfahren eingesetzt, um das zirkulierende PPR-Virus und andere relevante Koinfektionen in allen Fällen von PPR-ähnlichen Erkrankungen zu identifizieren, die während des Studienzeitraums (202-2022) in Uganda gemeldet wurden. Obwohl die Krankheit in dieser Region über ein Jahrzehnt lang persistierte, bevor sie sich auf andere Bezirke Ugandas ausbreitete, wurde in dieser Studie festgestellt, dass die Unterregion Karamoja nun ein abnehmender Hotspot ist, während zwei neue Übertragungsherde in der zentralen und südwestlichen Region Ugandas entstanden sind. Die Konzentration der Bekämpfungsmaßnahmen der ugandischen Regierung und der Entwicklungspartner auf die Subregion Karamoja in Verbindung mit dem regen Tiertransport zwischen den Distrikten der nördlichen, zentralen und westlichen Regionen könnte zu dieser Verlagerung des Krankheitsschwerpunkts geführt haben. In den Bezirken des pastoralen Produktionssystems (zu dem die Subregion Karamoja gehört) war die PPRV-Belastung jedoch am höchsten im Vergleich zu den agropastoralen und gemischten Produktionssystemen mit Viehhaltung, da die Praktiken der Kleinwiederkäuerhaltung in diesen Systemen sehr unterschiedlich sind. Die kleinen Wiederkäuer in den pastoralen Produktionssystemen dürfen sich auf einem großen Stück Land frei bewegen, während die Tiere in den anderen Systemen durch eingezäunte Farmen oder durch Anbinden mit Seilen in ihrer Bewegungsfreiheit eingeschränkt sind, was die Möglichkeit des Kontakts mit anderen Herden mit potenziell infizierten Tieren stark einschränkt. In dieser Studie wurde eine Koinfektion mit PPRV, CCPP, ORFV und GTPV bei Tieren aus 15 verschiedenen Berichten über PPR-ähnliche Erkrankungen, die in dieser Studie untersucht wurden, bestätigt. Diese Beobachtung erschwert die klinische Felddiagnose von PPR weiter, insbesondere in Ländern ohne umfangreiche Labordiagnosekapazitäten wie Uganda. Zusammenfassend lässt sich sagen, dass die festgestellten Koinfektionen in das Panel der Molekulardiagnostik in Uganda aufgenommen werden müssen, um das Ziel einer wirksamen Bekämpfung von PPR und anderen Krankheiten kleiner Wiederkäuer zu erreichen. Darüber hinaus wird in dieser Studie zum ersten Mal über die Koinfektion anderer wichtiger Krankheiten kleiner Wiederkäuer mit PPRV berichtet, eine Beobachtung, von der wir glauben, dass sie die Vorbereitungen für geeignete Optionen zur Krankheitsbekämpfung, wie z.B. chemotherapeutische Behandlung und Impfung, die gleichzeitig auf verschiedene Krankheitserreger abzielen, verbessern wird. Die Kontrolle von Tierverbringungen, insbesondere an internationalen Grenzen, muss verstärkt werden, um die Wahrscheinlichkeit der Einfuhr oder Ausfuhr von mit PPR infizierten kleinen Wiederkäuern zu verringern. Die Ergebnisse dieser Studie bilden eine Grundlage für eine solidere Zeitplanung und Priorisierung von Bekämpfungsmaßnahmen wie Impfungen, um zum globalen Ziel der Bekämpfung und Ausrottung bis 2030 beizutragen. So können diese Ergebnisse beispielsweise genutzt werden, um ein risikobasiertes PPR-Impfprogramm zu testen, bei dem die Impfung von kleinen Wiederkäuern in PPR-Up-Trend-Distrikten Priorität hat. Die Bezirke, die als einflussreich in den Netzwerken für kleine Wiederkäuer identifiziert wurden, können gute Ausgangspunkte für die korrekte Einführung von Maßnahmen zur Tierseuchenbekämpfung sein, insbesondere Quarantäne, Impfung und verbesserte Biosicherheit. Solche einflussreichen Bezirke wurden schon früher mit der Wahrscheinlichkeit in Verbindung gebracht, dass sie die Ausbreitung von Infektionskrankheiten in kürzester Zeit vorantreiben, da die Tiere von dort aus potenziell viele Bezirke im Land erreichen können. Distrikte wie Kaberamaido, Lira und Nabilatuk, die insbesondere durch die verschiedenen Zentralitätsmaße ein hohes Maß an Konnektivität aufweisen, sollten bei Überwachungs- und Kontrollmaßnahmen Vorrang haben, um die Wirkung und Effektivität dieser Maßnahmen zu erhöhen. Bezirke wie Kampala, Mukono, Wakiso und Lira mit einem hohen Grad an Zentralität und Verflechtung würden die Genauigkeit und Sensibilität aktiver Überwachungsmaßnahmen erhöhen, anstatt diese blindlings durchzuführen. Dies würde wiederum die rechtzeitige Erkennung von Krankheitsausbrüchen verbessern, die räumliche Ausdehnung und die Auswirkungen verringern und damit die Rentabilität der Produktion von kleinen Wiederkäuern verbessern. Räumliche und zeitliche Priorisierung der Maßnahmen, z. B. in Bezirken mit Aufwärtstrend, in dürregefährdeten Bezirken, in Bezirken mit hoher Dichte an kleinen Wiederkäuern und in Bezirken, in denen es zu dieser Jahreszeit wenig regnet. Es wird empfohlen, die Maßnahmen zur PPR-Bekämpfung (Impfung und Kontrolle der Verbringung von Tieren) auf pastorale und agro-pastorale Produktionssysteme für kleine Wiederkäuer auszurichten, die anfällig für PPR-Einschleppungen sind, um die Ausbreitung von PPRV auf kleinbäuerliche Produktionssysteme mit geringem Risiko zu verhindern.