Urban ecology : novel ecosystems, novel challenges

The present thesis is the result of four years of PhD studies where various taxonomic groups were explored in terms of taxonomic and functional diversity in urban ecosystems at a broad scale. My research was conducted within the framework of BioVeins, a European research project aimed at studying urban biodiversity of several taxa and ecosystem functions and services in European urban areas. Three out of four European residents currently live in cities, and projections foresee a further increase of city dwellers in the upcoming years (UN, 2019). Urban areas are a patchwork of different land use and land cover types where surfaces unsuitable for most species (e.g. industrial and residential areas) occur simultaneously with green areas (e.g. parks, cemeteries ) varying in size and isolation from other similar areas (Faeth et al., 2012). Urbanization process comes along with land use change, habitat fragmentation and other stressors that compromise biodiversity creating novel ecosystems with new species assembl ages (Gaston, 2010 ; Swan et al., 2011). Therefore, functional diversity, providing the multifaceted ecosystem services and benefits in urban communities depends on biotic and abiotic factors acting as filters of the preexistent traits Spasojevic et al., 2018), and those arriving by natural processes such as dispersal. Novel urban communities composition are guided by processes such as stochasticity, facilitation, competition or adaptation (Kondratyeva et al., 2020). which species assemble The mechanisms by in urban ecosystems may differ from those in natural and semi ecosystems (Masonnatural rural et al., 2011), and are still not fully understood, mainly due to more factors acting in urban community composition compared to rural environments (e.g. social p references, economic constraints, urban heat island effect). Urban green spaces (UGSs) are often seen as potential biodiversity hotspots compared to the surrounding area, as they constitute habitat for native and nonnative species, and provide food and s helter for migrating wildlife (University of California, 2014; Derbi Lewis et al., 2016 ), creating ecological oases in the middle of the impervious surfaces and built structures of the urban fabric. Therefore, while urbanization and urban expansion pose a major threat for biodiversity outside cities, UGSs increase habitat heterogeneity and create new opportunities for maintaining and increasing biodiversity. However, which factors and how they influence urban taxonomic and trait diversity, species compositi on and distribution is not fully understood in urban ecology. In this thesis we firstly propose a research agenda where we discuss five potential research directions aimed at improving our understanding of the links between biodiversity, ecosystem functions and services (BEF/ES) in urban areas. Then, we explore the taxonomic and functional diversity of vegetation, lichens and wild bee species and how they respond to main urban abiotic factors (e.g. landscape metrics, air pollution) and availability of food resources. We selected a wide range of UGSs from seven cities across a NESW gradient of mainland Europe, namely: Tartu (Estonia), Poznan (Poland), Antwerp (Belgium), Paris (France), Zurich (Switzerland), Lisbon and Almada (Portugal). In each city, we selected sites based on the land cover class 1.4.1. Green Urban Areas included in the panEuropean Urban Atlas (EEA, 2012). We used random stratified 2 sampling for the selection of sites. We included the UGS size (area in m connectivity ) and calculated its with other similar elements of the urban fabric by using the Proximity Index (PI) within a 5km radius from the focal UGS. Then we created a matrix formed by two orthogonal gradients comprising the size and the resulting connectivity both classified into 6 classes and distributed the UGSs along the matrix, resulting in a maximum of 36 possible combinations of UGS size and connectivity in each studied city. We sampled taxonomic and functional diversity of woody vegetation, lichens and floral resources us ed by wild bee species using a standardized sampling design framework, thus getting comparable data from the same UGSs across the continental gradient. BioVeins research agenda identified five main research directions, namely: i) use a trait in order to improve our understanding of B-- based approac h EF/ES relationships; ii) improve urban habitat mapping; iii) use citizen science to involve city dwellers in BEF/ES research; iv) consider multiple environmental gradients; and v) include neglected urban habita ecology research. ts and ecological niches in urban In the course of fieldwork (from 2018 to 2020) we identified 418 woody species in 225 UGSs, 140 lichen species in 219 UGSs both across 7 cities, and pollen from 135 plant species as part of the larval bee diet in 80 sites from 5 cities. Regarding urban vegetation, we found high proportions of nonnative woody species in all the sampled cities (i.e. from 40 to 65% of the total species pool). Species richness, vegetative aboveground biomass (AGB) and canopy cover (m UGS size, while species density steeply decreased along the size gradient. 2 ) were positively related to Urban vegetation, particularly herb and tree species, represent an important food source for wild bees and their larvae in cities. Urban bee species displayed different successful feeding strategies. Specialist bee species showed more consistent diets across cities (i.e. less variation in the diet along the latitudinal gradient) compared to more polylectic (generalist) bees. Diet composition in terms of taxonomic and preferred plant traits varied with the specialization degree. Most generalist species showed a more diverse and variable diet, with a higher proportion of exotic plant species compared to more oligolectic (specialist) bee species. The probability of occurrence of medium and high specialized bees decreased with increasing urban intensity. Regarding lichen biodiversity, Lisbon, Antwerp and Tartu showed higher diversity and abundance compared to the other cities. Cities also present ed dissimilarities in terms of functional structure of isplayed a medium or medium lichen communities, with some exceptions. For instance, solar radiation tolerance was high across all the cities (accounting for >75% of the total lichen abundance). In general, more abundant lichens dhigh tolerance to arid conditions. Broad scale environmental drivers (air pollution and climate) explained ~15% of the total variation in taxonomic and trait for urban lichens. The remaining variance (~85%) is exrelated metrics plained by local factors (e.g. distance to the pollution source, management practices, etc.). Within the broad scale drivers, air pollution accounted for most of the variability on that scale (10.4%). However, climate was the driver of lichen functional diversity at the broad scale, although it only explained 7.1% of the broad scale variance. While biodiversity loss is occurring at an unprecedented rate (Leclère et al., 2020), and urbanization increasing globally (UN, 2019), it becomes necessary to integrate biodiversity conservation strategies into urban planning. For this, we need to understand B order to promote multifunctional urban ecosystems.EF/ES relationships at multitaxa level in UGSs are commonly vegetatively diverse environments with heterogen eity of habitats that provide a variety of food and shelter for urban taxa, such as wild bees and lichens. This high species richness is due to the big proportion of nonnative mental purposes) species that are commonly guided by local socio rather than by natural processes (e.g. dispersal). economic preferences (e.g. orna Plant selection and, therefore, species composition have an influence on several urban taxa. For instance, non native plant species turned to be an important component of the larval bee herbaceous and tree species were the preferred plant growth forms diet, and with different levels of diet conservatism across cities at the plant family and genus levels. Our results suggest that while municipalities tend to promote woody species richness, especially in bigger parks, they do so up to a certain threshold, that is city-- dependent. Therefore, local anthropogenic factors play an important role in designing urban biodiversity (e.g. Matos et al., 2019; Munzi et al., 2007) and ecosystem services. However, broad scale drivers also need to be considered since they account for an important proportion in taxonomic and functional diversity of several taxonomic groups (e.g. lichens). Woody species density, lichen diversity and larval bee diet composition revealed good indicators of how decisionmakers integrate biodiversity in urban planning and management. Comparable multi patterns and the taxa and multi relationshipcity studies provide a holistic understanding of urban biodiversity with ecosystem functioning and services. The presented taxonomic and functional diversity of urban green spaces at the contine ntal scale can support the planning and management of urban ecosystems to promote biodiversity and ESs (e.g. pollination, air quality improvement) and, therefore, increase cities resilience and livability for both humans and nature.

Käesoleva doktoritöö fookuses oli linnaökosüsteemide taksonoomiline ja funktsionaalne mitmekesisus Euroopa skaalal. Doktoritöös esitatud tulemuste aluseks oli H2020 uurimisprojekt BioVeins (20172020), mille raames uuriti seitsme Euroopa linna rohealade ökosüsteemide funktsionaalsust ja liigirikkust erinevatel elustikurühmadel, alates taimedest, lõpetades putukatega. Praegusel ajal elab juba ligikaudu kolmveerand Euroopa elanikest linnades, ning nende osakaal on lähiaastatel suurenemas (UN, 2019). Linnad on väga heterogeense ja fragmenteerunud maakasutusega piirkonnad, mis on valdavale osale elusloodusest elamiskõlbmatu (tööstussamas leidub linnades erineva suuruse j ja suurelamurajoonid), ent a ühenduvusega alasid (pargid, surnuaiad), mis võivad olla küllaltki elurikkamad (Faeth et al. 2012). Linnastumise käigus leiavad ühest küljest aset maakasutuse muutused, elupaikade killustumine, ja muud elustikule stressi tekitavad protsessid, kuid teises t küljest võivad selle käigus tekkida ka täiesti uued ökosüsteemid, kus samas koosluses elavad liigid, kes looduses kunagi omavahel kokku ei satu (Gaston, 2010; Swan et al., 2011). Linnas leiduvaid rohealasid nähakse sageli linna ümbritsevate aladega võrreldes liigirikkamatena, kuna seal leidub nii looduslikult levinud liike kui ka tulnukliike (Derbi Lewis et al., 2016), olles sel moel ökoloogilisteks oaasideks üldjuhul läbitungimatute pindade ja tehisstruktuuridega kaetud linnaruumis. Seega sõltub linnaökosüsteemide funktsionaalsus, mis pakub linnaelanikele väga erinevaid ökosüsteemiteenuseid ja hüvesid, väga suuresti varieeruda võivatest abiootilistest ja biootilistest teguritest, millede mõju avaldub linnaplaneerimise ja selle kujunemise käigus (Spasojevic et al., 2018). Samuti mängib linnaökosüsteemides väga suurt rolli levimine, mis on oluliselt suuremas sõltuvuses maastikulisest mustritest, kui looduslikes tingimustes; ent olulised, ja looduslike ökosüsteemidega võrreldes nihestatutena, on ka hõlbustamine, konkurents ja kohastumine (Kondratyeva et al., 2020). Lisaks sellele on linnades leiduvad ökosüsteemid sageli suurel määral inimese kujundatud leiduvad liikide kogumid erinevad sageli suurel määral linna ümbritsevate looduslike ja agraarsete piirkondade kooslustest (Mason et al., 2011). Seega võib eeldada, et linnaloodus funktsioneerib paljuski teistmoodi, ja teistest rõhuasetustest lähtuvalt, kui linnasid ümbritsev loodus –– seal kuid meie senised teadmised linnalooduse funktsioneerimisest on väga piiratud. Millised liigid, nende tunnused, ning liikide omavahelised interaktsioonid on linnalooduses olulised, ja kui suurel määral erinev see looduslikes keskkondadega võrreldes, ning millised on nende erinevuste geograafilised ulatused? Käesolevas doktoritöös esitatakse esmalt linnalooduse ökoloogilise uurimise raamistik (I), kus arutletakse viie võimaliku uurimisfookuse üle, mille abil oleks võimalik suurel määral täiendada teadmisi linnalooduse elurikkuse, funktsionaalsuse ja ökosüsteemiteenuste kohta. Seejärel rakendame seda raamistikku uurides seitsme Euroopa linna rohealade taimkatte (II), samblike (III) ja mesilaste (IV) taksonoomilist ja funktsionaalset mitmekesisust, ning neid mõjutavaid inimasustustihedusest suunatud tegureid, nagu heterogeensus ja fragmentatsioon, õhusaaste, looduslike ressursside maht linnaruumis jms. Uurimisaladeks olid erineva suuruse ja ühenduvusega rohealad seitsmes Euroopa linnas: Tartus (Eesti). Poznanis (Poola), Antwerpenis (Belgia), Pariisis (Prantsusmaa), Zürichis ( Šveits), Lissabonis ja Almadas (Portugal). Igas mainitud linnas sai valitud Euroopa Linnaatlasest (European Urban Atlas; EEA, 2012) maakatte klassi “1.4.1 Green Urban Areas” kuuluvad rohealad. Nende seast valisime stratifitseeritud juhuvaliku alusel välja uurimisalad, kuni 36 ala igast linnast. Alade valikul lähtusime kahest parameetrist: roheala suurus ja selle ühenduvus teiste ümberkaudsete rohealadega. Viimase puhul arvutasime välja rohealade võrgustiku 5 km raadiuses iga uuritava roheala ümber. Kõik algsesse alade valikusse jõudnud rohealad jaotati kuude suuruse ja ühenduvuse klassi, ning nende põhjal valiti välja kuni 36 ala, mis jagunesid kõikide suuruse ja ühenduvuse klassi kombinatsioonidesse. (Kahes linnas, Tartus ja Almadas, oli valitud alade number pisut väiksem, kuna mõnesse kombinatsiooni kuuluvaid rohealasid linnas ei leidunud. Seejärel rakendasime iga linna kõikides sõelale jäänud rohealades sama metoodikat uurimaks taimede, samblike ja mesilaste taksonoomilist ja funktsionaalset mitmekesisust. BioVeinsi projekti linnalooduse ökoloogilise uurimise raamistiku (I) käigus tuvastasime viis kõige olulisemat uurimisfookust, mille abil saaks kõige tõhusamalt täiendada teadmisi linnalooduse elurikkusest, funktsionaalsusest ja ökosüsteemiteenustest: i) rakendada linnalooduse uurimisel rohkem funktsionaalsete tunnuste põhist lähenemist: ii) parendada elupaikade kaardistamist linnades; iii) rakendada linnalooduse uurimisel rohkem kodanikuteadust ja hobiteadlasi; iv) kasutada analüüsides üheaegselt rohkem kui ühte gradient; ja v) kaasata linnalooduse ökoloogilisse uurimisse ka mahajäetud alad ja tühermaad, kus leidub omajagu spetsiifilisi nišše. Ajavahemikul 2018 kuni 2020 toimunud välitööde käigus tuvastasime uuritud kokku 418 puittaimeliiki (7 linna 225 rohealal), 140 samblikuliiki (7 linna 219 rohealal) ja 135 taimeliigi õietolmu nelja mesilaseliigi vastse toiduvalikus (5 linna 80 rohealal). Linna rohealade taimkattes leidus väga suurel määral võõr- ja tulnukliike 40% kuni 65% linnade liigifondist. Liigirikkus, maapealne taimne biomass ja puittaimede võra katvus olid enamikes linnades küll positiivselt seotud rohealade pindalaga, ent puittaimede liigitihedus oli tugevas negatiivses seoses rohealade pindalaga kõikides linnades (II). Samblike elurikkuse j a ohtruse näitajad olid kõige kõrgemad Lissabonis, Antwerpenis ja Tartus (III). Kuid samblikukoosluste funktsionaalsus oli linnade võrdluses küllaltki sarnane. Näiteks kiirgustaluvuse poolest olid kõikides linnades väga sarnased samblikukooslused igas linnas moodustasid kiirgust taluvad liigid rohkem kui 75% samblike ohtrusest; samuti olid kõikides linnades enim levinud samblikud valdavalt põuatundlikud. Siiski seletasid samblike taksonoomilist ja funktsionaalset varieeruvust peamiselt lokaalse tasandi faktorid (~85% varieeruvusest), ning regionaalse ja globaalse skaala faktorite (õhusaaste ja kliima suureskaalalised gradiendid) mõju oli pigem väike (~15%). Linnades leiduvad rohttaimed, aga ka puittaimed, on toiduallikaks linnas elavatele mesilastele, eriti nende vastsetele. Uurides nelja Euroopas laialt levinud mesilase vastsete toitumist taimede õietolmust viies linnas (IV) leidsime, et nende toitumisstrateegiad on küllalt erinevad. Spetsialistidest mesilasliikide toidutaimede eelistused olid kõikides uuritud linnades palju sarnasemad kui generalistist mesilasliikidel. Kui spetsialistliikide vastsed toitusid kõikides uuritud linnades samade taimetaksonite õietolmust, siis generalistide toiduvalik oli palju mitmekesisem ja varieeruvam, ning tulnuk- ja võõrliikide õietolmu osakaal oli toiduvalikud oluliselt suurem kui spetsialistliikidel. Mida suurema asustustihedusega linn, seda väiksema tõenäosusega seal spetsialistidest mesilasliike leidus. Ajal, mil elurikkus hävib pretsedenditu kiirusega ( Leclère et al., 2020) ja linnastumine aina kiireneb kõikjal maailmas (UN, 2019) on viimane aeg hakata linnaplaneerimisel ja linnade toimimise analüüsimisel arvesse võtma elurikkust ja ökoloogiat. Tänu linnalooduse eripäradele killustatus ja väiksem ühenduvus, uued ökosüsteemid ja liikide komplektid suurem ei saa me rakendada olemasolevaid analoogseid teadmisi looduslikest süsteemidest, vaid peame neid spetsiifiliselt linnaökosüsteemides uurima, seejuures lähenedes linnaloodusele paljutahuliselt, hõlmates üheaegselt nii erinevaid elustikurühmi, nii nende liigilist kui funktsionaalset mitmekesisust arvesse võttes, kui ka nende pakutavaid ökosüsteemiteenuseid ja hüvesid. Linnades leiduvad rohealad on enamasti küllalt mitmekesise taimestikuga ning väga heterogeensed, pakkudes seeläbi nii ressursse kui ka pelgupaika väga erinevatele elusolenditele, nii sessiilsetele kui mobiilsetele. Paraku moodustavad valdava osa sellest taimestiku mitmekesisusest võõrliigid, mis on haljastuse käigus sinna taotluslikult kasvama pandud, kusjuures istutatavate taimeliikide valikut ei määra liikide ökoloogilised ja bioloogilised omadused, vaid peaasjalikult sotsioökonoomilised faktorid (hind, ornamentaalsus jms). Linna rohealadel kultiveeritavate taimeliikide valik ja neist moodustatavad taimekooslused mängivad väga suurt rolli teiste linnas elavate organismide elus. Käesoleva doktoritöö tulemustest selgub, et linna rohealade planeerimisel kasutatakse haljastuses küll erinevaid puittaimeliike, kuid seda vaid teatud piirini, kaugeltki rohealade ökoloogilisi potentsiaalse realiseerimata. Sestap mõjutavad linnade rohealade elurikkust ja funktsioneerimist peamiselt kohaliku tasandi antropogeensed tegurid (nt Matos et al., 2019; Munzi et al., 2007). Terviklikumat pilti looduslikest protsessides linnaökosüsteemides, linnalooduse lõimituses väga arvesse ei võeta, ning linna rohealade planeerimise läbimõelduse kohta annavad head aimu teised linnades elavad organismid ja nende funktsionaalsus samblikekooslustest kuni linnas elavate mesilasliikide vastsete toiduvalikuni. alates rohealade Uurides linna rohealasid üheaegselt paljude eri tüüpi organismide seisukohast, korraga paljudes erineva vanuse ja asustustihedusega linnades, on võimalik terviklikumalt mõista linnalooduse elurikkust, selle mustreid ja seoseid linnaökosüsteemide toimimise ja nende pakutavate ökosüsteemiteenustega. Käesolevas doktoritöös esitatud analüüsid eri organismirühmade taksonoomilisest ja funktsionaalsest mitmekesisusest seitsmes Euroopa linnas annab hea ülevaate linnalooduse ökoloogilisest seisundist kontinentaalsel skaalal. Esitatud analüüside põhjal on võimalik ka tõhusamalt suunata kohalikul tasandil aset leidvat linna rohealade planeerimist ja haldamist, nii et selle käigus arvestataks ja soodustataks elurikkust ja ökosüsteemiteenuseid linnaökosüsteemides. Loodust ja looduslikke protsesse ka linnaökosüsteemides rohkem arvestades ja arvesse võttes on võimalik muuta linnasid jätkusuutlikumateks elukeskkondadeks nii inimeste endi kui ka teiste linnades elevate elusorganismide jaoks.