O papel da ecologia alimentar na resiliência dos octocorais frente às mudanças climáticas globais

Orientador: Prof. Dr. Paulo da Cunha Lana

Dissertação (mestrado) - Universidade Federal do Paraná, Campus Pontal do Paraná – Centro de Estudos do Mar, Programa de Pós-Graduação em Sistemas Costeiros e Oceânicos. Defesa : Pontal do Paraná, 16/09/2021

Inclui referências

Resumo: Embora os octocorais estejam entre os organismos bênticos suspensívoros mais abundantes em costões rochosos e recifes de coral, além de desempenhar um relevante papel no acoplamento bento-pelágico, seu desempenho alimentar ainda é pouco compreendido. Os octocorais também atuam como engenheiros ecológicos, transformando a estrutura de duas dimensões dos substratos duros em sistemas tridimensionais biologicamente complexos, que fornecem refúgio, alimento e proteção para vários organismos. Neste sentido, entender a sua ecologia alimentar e a interação com seus simbiontes é essencial para modelar o acoplamento bentopelágico, para estimar o balanço de carbono e para prever potenciais respostas às mudanças ambientais globais. A relação simbiótica entre octocorais e ofiuroides, por exemplo, é amplamente reportada na literatura, sendo comumente considerada mutualística ou comensalística. No entanto, as altas densidades de colonização do ofiuroide não-nativo Ophiothela mirabilis Verrill, 1987 reportadas em octocorais nos costões rochosos do Atlântico ocidental levantaram preocupações sobre seus efeitos potencialmente negativos no desempenho alimentar dos hospedeiros e, consequentemente, para todo o ecossistema. Diferentemente dos seus parentes próximos, os corais escleractíneos, recentemente têm se reportado o aumento da distribuição e abundância de octocorais em vários sistemas marinhos, processo chamado de mudança de fase, o que talvez possa ser parcialmente explicado por diferenças na ecologia alimentar. Esta dissertação teve os objetivos de (I) avaliar experimentalmente os efeitos do ofiuroide não-nativo O. mirabilis sobre a performance alimentar do abundante octocoral (e possivelmente seu hospedeiro favorito) Leptogorgia punicea (Milne Edwards & Haime, 1857) em um sistema de costão rochoso do Atlântico sul-ocidental e (II) realizar uma revisão sistemática e reavaliação de dados da ecologia alimentar dos octocorais, buscando relacioná-la com as tendências de aumento de sua distribuição ao redor do mundo. A dissertação está estruturada em dois capítulos, correspondentes a cada um desses objetivos. No primeiro capítulo, as taxas de alimentação e entradas de carbono heterotrófico em octocorais densamente colonizados por O. mirabilis (5,4 ± 0,6 indivíduos cm-2 de área de hospedeiro) foram comparados com controles sem ofiuroides, usando um sistema de câmaras de incubação in situ. Ao contrário de nossa expectativa, não foram observadas diferenças significativas no desempenho alimentar do octocoral entre o controle e o tratamento. Portanto, embora os octocorais hospedando O. mirabilis possam ter a abertura e a extensão dos pólipos prejudicados, seu desempenho alimentar permanece similar. Nesse sentido, o impacto de O. mirabilis no fluxo de carbono em sistemas de costão rochoso, se avaliado pela alimentação do principal hospedeiro, é mínimo. No segundo capítulo, fizemos uma reavaliação geral dos balanços de carbono e uma revisão da ecologia alimentar dos octocorais por meio de uma pesquisa sistemática e abrangente da literatura indexada, publicada entre 1960 e 2020. A heterotrofia em octocorais azooxantelados (301 Mi g C g AFDW-1 hora-1) é comparativamente maior do que em octocorais zooxantelados (19 Mi g C g AFDW-1 hora-1). A alimentação em suspensão é responsável por 186% das necessidades metabólicas em octocorais azooxantelados e apenas 29% em octocorais zooxantelados. Em compensação, a autotrofia é responsável por 149% da contribuição do carbono adquirido autotroficamente para os octocorais zooxantelados. Em conclusão, as taxas de ingestão e entradas de carbono heterotrófico identificadas tanto nos experimentos in situ quanto na revisão da literatura destacam o papel significativo de octocorais em tais processos de acoplamento bento-pelágico em sistemas rasos de substrato duro. Embora as invasões biológicas possam afetar negativamente espécies-chave ou engenheiros ecológicos, desencadeando efeitos na estrutura e funcionamento de ecossistemas, a ausência de efeitos negativos na performance alimentar de L. punicea indica que os sistemas de costão rochoso do Atlântico sul-ocidental também não são significativamente impactados por O. mirabilis. Além disso, as mudanças de fase observadas ao redor do mundo podem estar relacionadas com as vantagens dos octocorais em sua ecologia alimentar em comparação com os escleractíneos. Duas hipóteses principais foram identificadas, incluindo a capacidade de diminuir os gastos de energia para superar eventos de estresse e a menor dependência de autotrofia. Assim, os experimentos in situ e a revisão da literatura permitiram identificar o relevante papel da ecologia alimentar na resiliência dos octocorais.

Abstract: Although octocorals are among the most abundant benthic suspension feeders in several rocky shore and coral reef systems and play a relevant role in benthic-pelagic coupling, their feeding performance remains poorly understood. Octocorals also act as ecological engineers, transforming the two-dimensional structure of substrates into biologically complex three-dimensional fouling systems that provide refuge, food, and protection for many organisms. In this sense, understanding their feeding ecology and interaction with their symbionts is essential to model benthic-pelagic coupling, to estimate the carbon balance and to predict their potential responses to environmental changes. The symbiotic relationship between octocorals and brittle stars, for instance, is widely reported in the literature and is commonly considered mutualistic or commensalistic. However, the high colonization densities of the nonnative brittle star Ophiothela mirabilis Verrill, 1987 reported in octocorals on the rocky shores of the western Atlantic have raised concerns about potential negative effects on host feeding performance. Unlike their close relatives, the scleractinian corals, octocorals are maintaining and even increasing their abundance and distribution range in many marine systems, which may be partially explained by differences in their feeding ecology. This dissertation aimed to (I) assess the effects of the nonnative brittle star O. mirabilis on the feeding performance of the abundant octocoral (and possibly its favorite host) Leptogorgia punicea (Milne Edwards & Haime, 1857) in a rocky shore system of the southwestern Atlantic and (II) perform a systematic review and data reassessment on octocoral feeding ecology, seeking to relate it to trends in their range expansion worldwide. The dissertation is structured in two chapters, corresponding to each of these aims. In the first chapter, the feeding rates and heterotrophic carbon inputs from octocorals densely colonized by O. mirabilis (5.4 ± 0.6 individuals cm-2 of host area) were compared to host controls without brittle stars using an in situ incubation chamber system. Contrary to our expectation, no significant differences were observed in octocoral feeding performance between the control and treatment groups. Therefore, although octocorals hosting O. mirabilis may potentially impair polyp opening and extension, their feeding performance remains similar. In this sense, the impact of O. mirabilis on the carbon budget of the rocky shore system driven by octocoral ingestion is minimal. In the second chapter, we performed a general reassessment of carbon balances and a review of the feeding ecology of octocorals through a systematic and comprehensive search of peer-reviewed literature published between 1960 and 2020. Heterotrophy in azooxanthellate octocorals (301 Mi g C g AFDW-1 hour-1) is comparatively higher than that in zooxanthellate octocorals (19 Mi g C g AFDW-1 hour-1). Suspension feeding is responsible for 186% of the metabolic demand in azooxanthellate octocorals and only 29% in zooxanthellate octocorals. In compensation, autotrophy is responsible for 149% of the contribution of autotrophically acquired carbon to zooxanthellate octocorals. In conclusion, the feeding rates and heterotrophic carbon input assessed both in the in situ experiments and in the literature review highlight the significant role of octocorals in such benthic-pelagic coupling processes in shallow hard-bottom systems. Although biological invasions can negatively affect key species or ecological engineers, triggering effects on the structure and functioning of ecosystems, the absence of negative effects on the feeding performance of L. punicea indicates that the rocky shore systems of the southwestern Atlantic are not impacted by O. mirabilis. Furthermore, the phase shifts reported worldwide may be related to the advantages of octocorals in their feeding ecology compared to scleractinians. Two main hypotheses were identified, including the ability to decrease energy demand to overcome stressful events and less dependence on autotrophy. Thus, the in situ experiments and the literature review allowed us to identify the relevant role of feeding ecology in the resilience of octocorals.