Early modulation of the jasmonate pathway in rice (Oryza sativa) by the oral microbiota of Spodoptera frugiperda larvae | Modulation précoce de la voie des jasmonates chez le riz (Oryza sativa) par le microbiote oral des larves de Spodoptera frugiperda

Inglés. Herbivorous insect pests are responsible for 18-20% of crop yield losses worldwide. Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), the fall armyworm (FAW), a polyphagous insect native to the Americas, has recently spread worldwide, posing a threat to global food security. It is mainly detected on Poaceae, such as maize (Zea mays) and sporadically on rice (Oryza sativa). Recognition of insect attack by the plant is mediated by Damage-Associated Molecular Patterns (DAMPs) produced at the time of wounding and Herbivore-Associated Molecular Patterns (HAMPs) present in oral secretions (OS), leading to the induction of a defense response. Recent studies have shown that some insects can circumvent these defenses via their oral microbiota by suppressing the pathway/accumulation of jasmonate (JA), a key phytohormone in the herbivory response. Our aim is to determine whether the FAW oral microbiota interferes with defenses and modulates the JA pathway in rice, to identify the microbial and molecular players in this tripartite interaction and to measure the benefit to the insect in suppressing this pathway. To this end, we simulated a caterpillar attack on rice leaves via mechanical wounding followed by OS deposition, and analyzed the modulation of rice defense responses by global transcriptomic analysis (RNA-seq). We identified a set of genes whose expression is specifically induced by wounding, OS and/or co-modulated by both. To study the impact of microbiota, we fed larvae an antibiotic-treated artificial diet and harvested dysbiotic OS that we deposited on rice leaves. We thus identified a list of 33 genes specifically inhibited by the OS microbiota, including genes involved in JA biosynthesis. An HPLC approach showed us a strong biochemical impact with the suppression of JA accumulation by the microbiota. Contact between insects and JA-deficient WT and mutant rice showed a reduced effect of JA on insect weight gain. A transcriptomic analysis comparing WT and JA-deficient rice shows the influence of JA in the plant's response to FAW herbivory. The JA pathway is responsible for the induction of numerous defense genes, notably those encoding ROS and TPS, but not for direct defense responses. Characterization of the OS microbiota revealed Enterococcus mundtii as the main OS symbiont. We still need to understand how this bacterium is able to specifically inhibit JA biosynthesis in FAW host plants.

Francés. Les insectes nuisibles herbivores sont à l'origine de 18 à 20 % de la baisse de rendement des cultures dans le monde. Spodoptera frugiperda (Lepidoptère : Noctuidae), la chenille légionnaire d'automne (FAW), un insecte polyphage originaire des Amériques, s'est récemment répandue dans le monde entier, constituant une menace pour la sécurité alimentaire mondiale. Elle est principalement détectée sur les Poaceae, telles que le maïs (Zea mays) et sporadiquement sur le riz (Oryza sativa). La reconnaissance de l'attaque de l'insecte par la plante se fait par le biais de Damage-Associated Molecular Patterns (DAMPs) produits au moment de la blessure et des Herbivore-Associated Molecular Patterns (HAMPs) présents dans les sécrétions orales (OS), ce qui conduit à l'induction d'une réponse de défense. Des études récentes ont montré que certains insectes peuvent contourner ces défenses via leur microbiote oral en supprimant la voie/accumulation du jasmonate (JA), une phytohormone clé de la réponse à l'herbivorie. Notre objectif est de déterminer si le microbiote oral de FAW interfère avec les défenses et module la voie du JA chez le riz, d'identifier les acteurs microbiens et moléculaires de cette interaction tripartite et de mesurer le bénéfice pour l’insecte dans la suppression de cette voie. À cette fin, nous avons simulé une attaque de chenilles sur des feuilles de riz via une blessure mécanique suivie d'un dépôt d'OS et nous avons analysé la modulation des réponses de défense du riz par une analyse transcriptomique globale (RNA-seq). Nous avons identifié un ensemble de gènes dont l'expression est spécifiquement induite par la blessure, les OS et/ou co-modulée par les deux. Pour étudier l'impact du microbiote, nous avons nourri les larves avec un régime artificiel traité aux antibiotiques et récolté des OS dysbiotiques que nous avons déposé sur des feuilles de riz. Nous avons ainsi identifié une liste de 33 gènes spécifiquement inhibés par le microbiote des OS, dont des gènes impliqués dans la biosynthèse de JA. Une approche HPLC nous a montré un fort impact biochimique avec la suppression de l’accumulation JA par le microbiote. Un contact entre des insectes et du riz WT et mutant déficient en JA a montré un effet réduit du JA sur le gain de poids des insectes. Une analyse transcriptomique comparant le riz WT et le riz déficient en JA montre l'influence du JA dans la réponse de la plante à l'herbivorie de FAW. La voie JA est responsable de l'induction de nombreux gènes de défense, notamment ceux codant pour les ROS et les TPS, mais pas des réponses directes de défense. La caractérisation du microbiote des OS a révélé Enterococcus mundtii comme le symbiote principal des OS. Il nous reste à comprendre de quelle manière cette bactérie est capable d’inhiber spécifiquement la biosynthèse de JA dans les plantes hôtes de FAW.