Evolução do dimorfismo estaminal e sua correlação com atributos florais e reprodutivos em uma família com flores de pólen | Evolution of stamen dimorphism and its correlation with floral and reproductive traits in a family with pollen flowers

Animal pollination is believed to be one of the causes of the high diversity of angiosperms since the selective pressure exerted by pollinators leads to modifications in floral structure and reproductive strategies. The “Division of labor hypothesis” proposes that there are different roles in dimorphic stamens within the same flower. The smaller stamen produces pollen to feed pollinators (e.g. bees) and the larger stamens produces pollen essentially to plant reproduction. Stamen dimorphism is observed in at least 20 families of angiosperms and is related to poricidal anthers and enantiostily in pollen-rewarding flowers. However, there is a lack of knowledge about the evolution as well as the selective pressures that led to stamen dimorphism inside clades in which stamen dimorphism is frequent. We investigate stamen differentiation process over the evolutionary time of Melastomataceae. We test the correlation of stamen dimorphism with other floral traits as well as with plant reproductive system on an evolutionary framework. The phylogenetic data was gathered in GenBank. The more frequent molecular markers were chosen, including two ribosomal spacers, two plastome genes and four plastome spacers. Best nucleotide substitution model fit was evaluated in PartitionFinder 2. A Bayesian analysis was conducted to infer the family phylogeny and divergence times. A literature review was made in order to gather morphological data. We search species descriptions that presented stamens, styles and petals lengths. Afterwards, a stamen dimorphism index (SDI) was created based in stamen length information. Phylogenetic signal (Blomberg's K) was estimated for all variables. We also performed ancestral trait reconstruction as well as evolutionary correlation analysis in order to answer if stamen dimorphism evolution is related to reproductive system and flower size. Despite Melastomataceae ancestral flower probably had stamens with equal sizes, stamen dimorphism appeared at least 12 times along its evolutionary history. All the traits presented low phylogenetic signal indicating that flower traits are very labile. Plants that depend on pollinators to reproduce present higher stamen dimorphism than autonomous plants. Our results indicate that stamen dimorphism has evolved several times in flowers of Melastomataceae. Stamens dimorphism is positively correlated with the increase of the petal throughout the evolutionary history. The selection pressure exerted by the bees on plants that depend on these pollinators for reproduction favored the stamens dimorphism and this pressure seems to be even larger in large flowers. The rates of diversification, extinction and speciation are higher in species with stamens dimorphism, indicating that specialized pollinators may be direct agents of the process of flowering plant diversification by means of an increased specialization in floral morphology.

CAPES - Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior

Dissertação (Mestrado)

Acredita-se que a polinização por animais seja uma das causas da alta diversidade de angiospermas, uma vez que a pressão seletiva exercida pelos polinizadores favorece modificações tanto nas estruturas florais quanto nas estratégias reprodutivas. Especificamente para flores de pólen que apresentam dimorfismo estaminal, a “Hipótese da divisão de trabalho” propõe que exista funções distintas para os diferentes estames dentro da mesma flor. O dimorfismo de estames é observado em pelo menos 20 famílias de angiospermas e está relacionado a presença de anteras poricidas, enantiostilia e a ausência de nectários florais. No entanto, há uma falta de conhecimento sobre a evolução e as pressões seletivas que levaram ao dimorfismo de estames dentro desses clados em que esse atributo é bastante frequente. Acredita-se que as abelhas surgiram simultaneamente a diversificação das plantas com flores, e pressões seletivas exercidas por esses insetos poderiam ser a causa principal de uma rápida especiação nesse grupo, através do isolamento reprodutivo floral ou do aumento da especialização em atributos envolvidos na polinização biótica. Investigamos o processo de diferenciação dos estames ao longo do tempo evolutivo de Melastomataceae, e sua relação com outros atributos florais e com o sistema reprodutivo das plantas usando análises filogenéticas comparativas. Acreditamos que o dimorfismo estaminal surgiu mais de uma vez dentro da família e que existe uma evolução correlacionada entre esse dimorfismo e o sistema reprodutivo dependente de polinizador, além de aumentar nas taxas de diversificação neste clado. Sequências de marcadores para o grupo de estudo foram coletadas no banco de dados público GenBank e a partir desses valores inferimos as relações filogenéticas. Marcadores moleculares mais frequentes foram escolhidos, incluindo dois espaçadores ribossomais, dois genes cloroplastidiais e quatro espaçadores cloroplastidiais. Uma revisão da literatura foi feita para coletar descrições de espécies que apresentavam o comprimento dos estames, estilete e pétalas. Posteriormente, calculamos um índice de dimorfismo de estame (IDE) para quantificar essa diferenciação. Inferimos a reconstrução de caracteres ancestrais e análise de correlação evolutiva para responder se a evolução do dimorfismo estaminal está relacionada ao sistema reprodutivo e ao tamanho da flor. Por fim, avaliamos se a presença ou ausência desse dimorfismo tem algum efeito nas taxas evolutivas dentro da família. Estimamos o sinal filogenético (K de Blomberg) para todos os atributos. Apesar da flor ancestral de Melastomataceae possivelmente ter estames isomórficos, o dimorfismo de estames surgiu pelo menos 12 vezes ao longo da sua história evolutiva. Todos os atributos florais apresentaram baixo sinal filogenético sendo, portanto, muito lábeis. A evolução do dimorfismo estaminal está correlacionada com a evolução de um sistema reprodutivo dependente de polinizadores e está positivamente correlacionado com o aumento da pétala ao longo da história evolutiva. A pressão de seleção exercidas pelas abelhas em plantas que dependem desses polinizadores para a reprodução favoreceram o dimorfismo dos estames e essa pressão parece ser ainda maior em flores grandes. As taxas de diversificação, extinção e especiação são mais altas nas espécies com dimorfismo de estames, indicando que polinizadores especializados podem ser agentes diretos do processo de diversificação das plantas com flores a partir do aumento da especialização da morfologia floral.