The relationship between migration behavior and energetic status in the European glass eel (Anguilla anguilla) | Relation entre le comportement migratoire et le statut énergétique de la civelle d'anguille européenne (Anguilla anguilla)

anglais. Résumé en anglais : The European eel (Anguilla anguilla) present a complex life cycle with a glass eel stage migrating up estuary to reach river for growth. However, this estuarine migration is known to be facultative, with some individuals settling at sea, in estuaries or alternating stays in rivers and estuaries. As glass eels feed little or not at all during their migration, their divergent migration patterns may be closely associated with individual’s body condition. To date, one major theory of conditional strategy proposed that the facultative migration in European glass eels is based on energy stores, the individuals with a high migratory capacity presenting high energy stores. However, this theory has been proved controversial and the aim of this thesis was to investigate the conditional strategy in European glass eels based on more comprehensive measures of energetic status, including not only energy stores but also energy mobilization (metabolism and energy-related genes expression). We also focused on both autumn and spring glass eels, which present dramatic difference in energy stores. We first characterized the individual energetic status of marine glass eels sampled in autumn and spring and related this status to their migration behavior assessed in experimental facilities. Autumn glass eels presented higher energy stores and a higher ability to produce energy than spring ones. This confirmed that autumn and spring glass eels present strong differences in their energetic status and that they have to be studied separately. We hypothesized that a potential threshold in energetic status may exist below which migration could be conditioned by energetics. Then, to unveil the underlying mechanisms of settlement processes in estuaries in relation to energy-based conditional strategy, we investigated the relationship between energetic status and migration behavior in both marine and estuarine glass eels. Estuarine individuals displayed lower weight than marine ones in autumn but not in spring supporting the idea that a conditional strategy based on energy may explain facultative migration when energy reserves become a limiting factor. Weight loss, standard metabolism and the expression of metabolism-related genes suggested that estuarine glass eels were more stressed and had a lower capacity of energy production than marine fish. The non-synchronized glass eels also presented a higher energy expenditure than synchronized individuals possibly reflecting a higher stress and/or vulnerability to stress in the former. We further exposed glass eels to a potential stressor in estuaries - methylmercury (MeHg) in order to investigate the effects of this contaminant on glass eels’ migratory behavior and energetic status. Our results first suggested that non-synchronized glass eels were more vulnerable to MeHg reflected by a decrease in swimming activity. MeHg also affected the relation between individual metabolism-related genes expression level and swimming activity, supporting our hypothesis that stress factors may influence the settlement processes in glass eels. Finally, it is noteworthy that non-synchronized glass eels displayed lower expression level of metabolism genes than their synchronized counterpart in the head but not in muscle nor in viscera. Altogether, these results provided evidences that the energetic status and sensitivity to stress may condition estuarine migration in glass eels but the underlying mechanisms and relationships between these factors but also with the endogenous clocks driving migration remain to be elucidated.

français. L'anguille européenne (Anguilla anguilla) présente un cycle de vie complexe avec un stade civelle qui remonte les estuaires pour atteindre les rivières et entamer une phase de croissance. Cependant, cette migration estuarienne est connue pour être facultative, certains individus s'installant en mer, en estuaire ou alternant les séjours en rivière et en estuaire. Les civelles ne se nourrissent pas ou peu pendant leur migration et leurs schémas migratoires pourraient donc être étroitement associés aux réserves énergétiques des individus. La migration facultative des civelles pourrait donc reposer sur une stratégie conditionnelle, les individus présentant d’importantes réserves d'énergie ayant une capacité migratoire élevée. Cependant, certaines études s’avèrent contradictoires et l’objectif de cette thèse était d'étudier la stratégie conditionnelle chez les civelles européennes en se basant non seulement sur les réserves d'énergie mais également sur la mobilisation de l'énergie (métabolisme et expression des gènes liés à l'énergie). L’essentiel des travaux a été mené à la fois sur des civelles d'automne et de printemps, car elles présentent d’importantes différences de réserves énergétiques. Nous avons tout d'abord caractérisé le statut énergétique individuel des civelles marines échantillonnées en automne et au printemps et l’avons relié à leur comportement migratoire évalué dans des installations expérimentales. Les civelles d'automne présentaient des réserves énergétiques plus élevées et une plus grande capacité à produire de l'énergie que les civelles de printemps. Ces résultats confirment que les civelles d'automne et de printemps présentent de fortes différences dans leur statut énergétique et qu'elles doivent être étudiées séparément. Nous émettons l'hypothèse qu'il pourrait exister un seuil énergétique en dessous duquel la migration pourrait être conditionnée par ce facteur. Afin de mieux comprendre les mécanismes de sédentarisation dans les estuaires, la relation entre le statut énergétique et le comportement migratoire des civelles marines et estuariennes a ensuite été étudié parallèlement en automne et au printemps. Nos résultats soutiennent l’hypothèse d’une stratégie conditionnelle basée sur l'énergie lorsque les réserves énergétiques deviennent un facteur limitant (civelles de printemps). La perte de poids, la mesure du métabolisme et l'expression de gènes liés au métabolisme suggèrent également que les civelles estuariennes étaient plus stressées et avaient une capacité de production d'énergie plus faible que les marines. Les civelles non synchronisées au courant (considérées comme ayant une faible probabilité de migration) présentaient une dépense énergétique plus élevée que les individus synchronisés, ce qui pourrait refléter un stress et/ou une vulnérabilité au stress plus élevés chez les premières. Afin de tester cette hypothèse, des civelles ont été exposées à un facteur de stress potentiel dans les estuaires, à savoir le méthylmercure (MeHg), et les effets de ce contaminant sur le comportement migratoire et le statut énergétique des individus a été étudié. Nos résultats mettent en évidence une diminution de l’activité de nage chez les civelles non synchronisées mais pas chez les synchronisés, suggérant que les premières pourraient être plus sensibles au MeHg. Puis, les civelles non synchronisées présentaient un niveau d'expression des gènes du métabolisme inférieur à celui de leurs homologues synchronisées dans la tête et pas dans le muscle ni dans les viscères. Les travaux réalisés dans le cadre de cette thèse suggèrent que le statut énergétique et la sensibilité au stress pourraient conditionner la migration estuarienne des civelles mais les mécanismes sous-jacents et les relations entre ces facteurs ainsi qu’avec les horloges endogènes qui contrôlent la migration restent à élucider.