Under control or under influence? Wolbachia invasions, cytoplasmic incompatibility, and Drosophila suzukii population dynamics | Sous contrôle ou sous influence ? Invasions de Wolbachia, incompatibilité cytoplasmique, et dynamique des populations de Drosophila suzukii

anglais. Wolbachia pipientis is a bacterium that infects numerous arthropods and nematodes. It is located in the cytoplasm of its host cells and is transmitted from mother to offspring. Wolbachia manipulate host reproduction in favor of their own transmission, the most common mechanism being cytoplasmic incompatibility (CI). In its simplest form, CI results in sterility of crosses between infected males and uninfected females. In this context, Wolbachia could be used in programs aimed at controlling pest species. In this thesis, we present initial experimental advancements for such a control program targeting the fruit fly Drosophila suzukii.Theoretically, an incompatible strain of Wolbachia should invade the host population into which it is introduced, causing an increase in sterile crosses and thus a decline of the population. Such a strategy, combined with other destabilizing mechanisms such as the Allee effect, could eradicate the pest population.To test this theory, we conducted experimental research on D. suzukii and three Wolbachia strains: wSuz, a wild strain that does not induce CI, and wTei and wHa, two artificially transfected strains that induce CI. For large insect populations at carrying capacity, we did not observe the predicted decline in numbers. We therefore hypothesized a mechanism neglected by theoretical models: density-dependence compensation. By reducing the proportion of viable eggs, CI could trigger a relaxation of competition among larvae, leading to similar number of adults as in the absence of CI. We tested this new hypothesis and obtained two major results. First, in D. suzukii populations subjected to a factorial manipulation of density-dependent competition and CI, a relaxation of competition leads to a strong effect of CI on reproductive rate. Second, in growing populations, CI causes a decrease in fly numbers that persists as long as competition is moderate. Thus, we show that D. suzukii populations are under the influence of a density-dependent compensation that interferes with a control strategy based on cytoplasmic incompatibility. In parallel, experiments at low numbers shows an exponential increase of small populations, with no destabilizing Allee effect. Our research therefore suggests that the development of new biocontrol methods that bypass fundamental research into the complex processes that determine the eco-evolutionary dynamics of populations run a high risk of producing misunderstood failures.

français. Wolbachia pipientis est une bactérie qui infecte de nombreux arthropodes et nématodes. Localisée dans le cytoplasme de ses hôtes, elle est transmise de la mère à ses descendants. Wolbachia manipule la reproduction de ses hôtes en faveur de sa propre transmission, le mécanisme le plus répandu étant l'incompatibilité cytoplasmique (IC). Dans sa forme la plus simple, l'IC se traduit par la stérilité des croisements entre mâles infectés et femelles non infectées. A ce titre, Wolbachia pourrait servir dans des programmes de gestion d'espèces nuisibles. Nous présentons ici les premiers développements expérimentaux d'un tel programme de lutte contre la mouche des fruits Drosophila suzukii.En théorie, une souche incompatible de Wolbachia devrait envahir la population d'hôtes dans laquelle elle est introduite, causer une augmentation des croisements stériles et donc un déclin de la population. Une telle stratégie, combinée à d'autres mécanismes déstabilisants tels que l'effet Allee, permettrait d'éradiquer la population nuisible.Afin de mettre à l'épreuve cette théorie, nous avons mené des recherches expérimentales sur D. suzukii et trois souches de Wolbachia : wSuz, souche sauvage n'induisant pas d'IC, wTei et wHa, souches transfectées artificiellement et induisant de l'IC. Pour des grandes populations de mouches à capacité de charge, nous n'avons pas observé la baisse d'effectif attendue en théorie. Nous avons donc fait l'hypothèse d'un mécanisme négligé par les modèles : la compensation par densité-dépendance. En diminuant la proportion d'œuf viables, l'IC pourrait provoquer un relâchement de la compétition entre les larves et ainsi conduire au même nombre d'adultes que sans IC. Nous avons validé cette nouvelle hypothèse et obtenus deux résultats majeurs : (1) au sein de populations de D. suzukii soumises à une manipulation factorielle de la compétition densité-dépendante et de l'IC, un relâchement de la compétition entraine un fort effet de l'IC sur le taux de reproduction ; (2) dans des populations en croissance, l'IC cause une baisse du nombre de mouches qui perdure tant que la compétition est modérée. Ainsi, nous montrons que les populations de D. suzukii est sous l'influence d'une compensation par densité-dépendance qui interfère avec une stratégie de contrôle utilisant l'incompatibilité cytoplasmique. En parallèle, des expériences à faible effectif montrent un accroissement exponentiel des petites populations, sans effet Allee déstabilisateur. Ainsi, nos recherches suggèrent que le développement de nouvelles méthodes de biocontrôle ne pourra se passer de recherches fondamentales sur les processus complexes qui déterminent la dynamique éco-évolutive des populations, au risque de produire des échecs incompris.