Evolutionary diversification of insulin-related peptides (IRPs) in aphids and spatiotemporal distribution in Acyrthosiphon pisum

International audience

anglais. Members of the insulin superfamily activate the evolutionarily highly conserved insulin/insulin-like growth factor signaling pathway, involved in regulation of growth, energy homeostasis, and longevity. In the current study we focus on aphids to gain more insight into the evolution of the IRPs and how they may contribute to regulation of the insulin-signaling pathway. Using the latest annotation of the pea aphid (Acyrthosiphon pisum) genome, and combining sequence alignments and phylogenetic analyses, we identified seven putative IRP encoding-genes, with IRP1-IRP4 resembling the classical insulin and insulin-like protein structures, and IRP5 and IRP6 bearing insulin-like growth factor (IGF) features. We also identified IRP11 as a new and structurally divergent IRP present in at least eight aphid genomes. Globally the ten aphid genomes analyzed in this work contain four to 15 IRPs, while only three IRPs were found in the genome of the grape phylloxera, a hemipteran insect representing an earlier evolutionary branch of the aphid group. Expression analyses revealed spatial and temporal variation in the expression patterns of the different A. pisum IRPs. IRP1 and IRP4 are expressed throughout all developmental stages and morphs in neuroendocrine cells of the brain, while IRP5 and IRP6 are expressed in the fat body. IRP2 is expressed in specific cells of the gut in aphids in non-crowded conditions and in the head of aphids under crowded conditions, IRP3 in salivary glands, and both IRP2 and IRP3 in the male morph. IRP11 expression is enriched in the carcass. This complex spatiotemporal expression pattern suggests functional diversification of the IRPs.

français. Les membres de la superfamille de l'insuline activent la voie de signalisation évolutive hautement conservée de l'insuline/du facteur de croissance analogue à l'insuline, impliquée dans la régulation de la croissance, de l'homéostasie énergétique et de la longévité. Dans la présente étude, nous nous concentrons sur les pucerons pour mieux comprendre l'évolution des IRP et comment ils peuvent contribuer à la régulation de la voie de signalisation de l'insuline. En utilisant la dernière annotation du génome du puceron du pois (Acyrthosiphon pisum) et en combinant des alignements de séquences et des analyses phylogénétiques, nous avons identifié sept gènes codant pour IRP putatifs, avec IRP1-IRP4 ressemblant aux structures classiques de l'insuline et des protéines analogues à l'insuline, et IRP5 et IRP6 présentant des caractéristiques du facteur de croissance analogue à l'insuline (IGF). Nous avons également identifié IRP11 comme une nouvelle IRP structurellement divergente présente dans au moins huit génomes de pucerons. Globalement, les dix génomes de pucerons analysés dans ce travail contiennent de quatre à 15 IRP, et seuls trois IRP ont été trouvés dans le génome du phylloxéra de la vigne, un insecte hémiptère représentant une branche évolutive antérieure du groupe des pucerons. Les analyses d'expression ont révélé une variation spatiale et temporelle dans les modèles d'expression des différents IRP d'A. pisum. IRP1 et IRP4 sont exprimés à tous les stades de développement et se transforment dans les cellules neuroendocrines du cerveau, tandis que IRP5 et IRP6 sont exprimés dans le corps gras. IRP2 est exprimé dans des cellules spécifiques de l'intestin chez les pucerons dans des conditions non surpeuplées et dans la tête des pucerons dans des conditions surpeuplées, IRP3 dans les glandes salivaires et IRP2 et IRP3 dans la forme mâle. L'expression d'IRP11 est enrichie dans la carcasse. Ce modèle d'expression spatio-temporel complexe suggère une diversification fonctionnelle des IRP.