The biological harpoon of the mantis shrimp (Lysiosquillina maculata): Structural and biomechanical comparison with body and other spikes cuticles | Le harpon biologique de la mante marine (lysiosquillina maculata): comparaison structurale et biomécanique avec les cuticules du corps et d'autres épines

anglais. Spearing mantis shrimps are aggressive crustaceans impaling fish at high speed thanks to a spiky raptorial appendage. The multiple spikes of this appendage must stand strong and repetitive mechanical constraints during the impact with the fish skin and the prey retention. To face those constraints the mantis shrimp spikes must have deeply adapt their exoskeleton (or cuticle) to tune their mechanical properties. To understand how millions of years of evolution has forged this formidable harpoon multiple approaches will be combined in this thesis. In a first time, the internal organization and composition of the cuticles of the spike and the body of the mantis shrimp were finely described thanks to microscopy methods to determine the basic and derived state of the cuticle ultrastructure and composition. Secondly, cytochemical treatments were used on moulting time-series samples to elucidate the matrix properties of the mantis shrimp cuticle as well as its dynamical ultrastructural changes. Then, a multiscale study was conducted on the raptorial spike to observe its adaptation at macro-(shape), micro- and composition-scales and link them with mechanical properties. Finally, a larger vision on cuticular adaptations of the mantis shrimp cuticle was obtained thanks to an ultrastructural and compositional study of three other spike-like cuticular structures found on the animal body (maxilliped dactyl, propodus spike and uropod spike). This multidisciplinar study of this specific biological material answers diverse questions concerning biological as well as mechanical thematic. The two first approaches show unique cuticular features, gave a comparison of the mantis shrimp cuticle with the other crustacean in the light of the group phylogeny and finally elucidate the specific secretive features giving rise to this specialized structure. The third approach highlights the keys structural and compositional adaptations of the spike cuticle and their impact on the mechanical properties, giving insight into the production of bioinspired tough materials. Finally, the last approach of this work broadened our understanding of the evolutive history of the mantis shrimp cuticle bringing to light other structural and compositional features interesting in biological material sciences.

français. Les mantes marines ravisseuses (ou squilles) sont d’agressifs crustacés qui empalent les poissons à grande vitesse grâce à un appendice de prédation muni d’épines. Les multiples épines de cet appendice doivent supporter de fortes contraintes mécaniques répétitives lors de l'impact avec la peau du poisson et durant la rétention de la proie. Pour faire face à ces contraintes, les épines de la crevette mante doivent avoir profondément adapté leur exosquelette (ou cuticule) pour ajuster leurs propriétés mécaniques. Pour comprendre comment des millions d'années d'évolution ont forgé ces formidables harpons, plusieurs approches seront combinées dans cette thèse. Dans un premier temps, l'organisation interne et la composition des cuticules de l'épine et du corps de la crevette mante ont été finement décrites grâce à des méthodes de microscopie pour déterminer l'état initial et dérivé de l'ultrastructure et de la composition de la cuticule. Deuxièmement, des traitements cytochimiques ont été utilisés sur des échantillons de séries chronologiques de mue pour élucider les propriétés de la matrice de la cuticule de la crevette mante ainsi que ses changements ultrastructuraux dynamiques durant la mue. Ensuite, une étude à multiples échelles a été menée sur l'épine pour observer son adaptation aux échelles macrométrique (forme), micrométrique et composition les reliant ensuite aux propriétés mécaniques. Enfin, une vue plus large sur les adaptations cuticulaires de la cuticule de la crevette mante a été obtenue grâce à une étude ultrastructurale et compositionnelle de trois autres épines cuticulaires trouvées sur le corps animal (maxillipède du dactyle, épine du propodite et épine de l’uropode). Cette étude multidisciplinaire de ce matériel biologique spécialisé répond à diverses questions concernant des thématiques aussi bien biologiques que mécaniques. Les deux premières approches montrent les caractéristiques structurelles uniques, comparent la cuticule de la crevette mante avec celles des autres crustacé tenant compte de la phylogénie du groupe et enfin élucident les caractéristiques de sécrétion spécifiques à l'origine de cette structure spécialisée. Enfin, la troisième approche met en évidence les principales adaptations structurelles et compositionnelles de la cuticule de l’épine et leur impact sur les propriétés mécaniques, pointant des adaptations ayant un potentiel intérêt dans la production de matériaux résistants bio-inspirés. Enfin, la dernière approche de ce travail a élargi notre compréhension de l'histoire évolutive de la cuticule de la crevette mante en mettant en lumière d'autres caractéristiques structurelles et compositionnelles intéressantes pour les sciences des matériaux biologiques.