El papel del zooplancton como indicador de calidad de agua aplicado a los embalses de la cuenca del Ebro, España

Nowadays, freshwater resources are under several pressures and threats, mostly resulting from human activities. These threats can promote an accelerate eutrophication process inside waterbodies. An accelerated eutrophication can impact negatively water quality and affect the populations of many different species that inhabit freshwater environments or that are relate to them. Also, a reduced water quality can jeopardize the availability of water resources for human activities and necessities. To address this situation, the so-called EU Water Framework Directive (WFD: Directive 2000/60/EC) was established. Inside this directive were included several groups as water quality indicator, although zooplankton was not included. Zooplankton communities have a fundamental ecological role in aquatic food webs. They contribute significantly to nutrient recycling and are the connector in the energy transfer between primary producers and higher trophic levels. Furthermore, zooplankton community can control phytoplankton blooms and are highly sensitive to environmental changes. The current thesis was elaborated as a response to the exclusion of zooplankton as a Biological Quality Element within the WFD. The main aim was to evaluate whether zooplankton communities are good indicators to determine water quality of targeted waterbodies, and, in particular to determine trophic status and ecological potential. To achieve this task different approaches were used: i) determine which environmental variables are associate to zooplankton community ii) identify the species associated to good and low water quality, iii) determine if zooplankton abundance and biomass could differentiate among water quality levels, iv) determine the functional groups presents within reservoirs and indicating which could be used as indicator besides the implementation of machine learning. In this thesis, we presented a high representative data from zooplankton communities that inhabit in more than 60 reservoirs located in the largest Spain watershed, the Ebro basin. From all those we obtained more than 300 sampling occasions or samples during the summer season in the period 2010 - 2019. Zooplankton metacommunity was composed of 169 species: 115 species of rotifers, 36 of cladocerans and 17 species of copepods. Also was detected the presence of zebra mussel invader Dresseina polymorpha in several reservoirs. This mussel was detected for first time at La Sotonera reservoir. Zooplankton groups were associated with several environmental variables. Microcrustaceans were mainly related to those variables that determine trophic status and ecological potential such as, chlorophyll 𝑎, total phosphorus, dissolved oxygen and Secchi disk transparency. Several indicator species for water quality were found. Species considered as indicators of good water quality (oligotrophy and good or higher ecological status) were Daphnia longispina, Ascomorpha ovalis and Ascomorpha saltans. An indicator of moderate quality was Bosmina longirostris, while indicators species of bad water quality were Acanthocyclops americanus, Ceriodaphnia spp., Daphnia cucullata, Daphnia parvula, Diaphanosoma brachyurum, Brachionus angularis, Keratella cochlearis and Pompholyx sulcata. The proposed metrics based on zooplankton abundance and biomass with better sensitivity were ZOO (total zooplankton), LZOO (large zooplankton), CLAD (cladocerans), and ZOO:CHLA (zooplankton:chlorophyll 𝑎 ratio). Most of microcrustacean metrics at group or genera level were good at differentiating between high and low water quality in trophic status (oligotrophic–eutrophic) and ecological potential (good or higher–moderate). Using a functional approach, five functional groups were identified: large filter copepods, raptorial copepods, cladocerans, microphagous rotifers and raptorial rotifers. Low densities of large filter-feeding groups like calanoid copepods and cladocerans were indicators of good water quality. In contrast, high raptorial cyclopoid copepods abundances served as indicators of low water quality. Using a Random Forest as a machine learning approach, several predictive models were obtained, which accuracy varied from 41% to 77% among functional groups and water quality levels respectively. Finally, using Classification and Regression Trees, thresholds were estimated to determine water quality. In the case of the trophic status and ecological potential, thresholds to differentiate good from bad water quality were somehow similar, thus are proposed as a guide the following thresholds: calanoids <1.4 ind. L-1, raptorial cyclopoids <0.38 ind. L-1 and cladocerans <19.36 ind. L-1. The results from this thesis indicates that zooplankton is a useful water quality indicator. I have shown that it is possible to determine trophic status and ecological potential using zooplankton community under different approaches. This thesis contributed to increase the knowledge of zooplankton and its use as a water quality indicator. Lastly, I suggest that zooplankton community should be incorporate as a Biological Quality Element within the Water Framework Directive.

En la actualidad, los recursos de agua dulce están sometidos a diversas presiones y amenazas, una gran parte de estas se debe a diversas actividades humanas. Estas amenazas pueden ocasionar un acelerado proceso de eutrofización dentro de los cuerpos de agua. Una eutrofización acelerada puede repercutir negativamente en la calidad del agua, haciendo que esta disminuya. Lo cual afecta a las comunidades y poblaciones de muchas especies diferentes que viven en los cuerpos de agua o se relacionan con ellos. Además, una mala calidad del agua puede poner en peligro la disponibilidad de recursos hídricos para las actividades y necesidades humanas. Para hacer frente a esta situación, la unión europea estableció la Directiva Marco del Agua (DMA). Dentro de esta directiva se incluyeron varios grupos acuáticos como indicadores de la calidad del agua, sin embargo, y sorpresivamente el zooplancton no fue incluido. La comunidad del zooplancton tiene un papel ecológico fundamental en la transferencia de energía dentro de las cadenas tróficas acuáticas. Esta comunidad contribuye significativamente al reciclaje de nutrientes y son el conector o eslabón en la transferencia de energía entre los productores primarios y consumidores secundarios. Por otro lado, la comunidad de zooplancton puede controlar las floraciones de microalgas y posee una gran sensibilidad a los cambios del entorno. La presente tesis se elaboró como una respuesta de investigación a la exclusión de la comunidad de zooplancton como un elemento de calidad biológica dentro de la DMA. El objetivo principal de esta tesis es evaluar si las comunidades de zooplancton son buenos indicadores para determinar la calidad del agua. En específico, para determinar el estado trófico y el potencial ecológico. Para lograr esto y como objetivos particulares en los diferentes capítulos utilizamos diferentes enfoques: i) determinar qué variables ambientales están asociadas a la comunidad de zooplancton ii) identificar las especies asociadas a la buena y a la baja calidad del agua, iii) determinar si la abundancia y la biomasa podrían diferenciar entre los niveles de calidad del agua esto a través ciertas métricas propuestas, iv) determinar los grupos funcionales presentes dentro de los embalses e indicar cuáles podrían ser utilizados como indicador además de la implementación del aprendizaje automático. En esta tesis, presentamos datos altamente representativos de la comunidad de zooplancton que habita en más de 60 embalses situados en la cuenca del Ebro, la cual es la mayor cuenca hidrográfica de España. De todos ellos obtuvimos más de 300 ocasiones de muestreo o muestras durante la temporada de verano durante el periodo de 2010 a 2019. En el primer capítulo, como un análisis prospectivo se utilizaron solo los datos de seis embalses durante las temporadas de verano y otoño. Mientras que los tres restantes capítulos se utilizaron los datos de todos los embalses y muestras. La comunidad de zooplancton estuvo compuesta por 169 especies en total. Los rotíferos contaron con 115 especies, mientras que los cladóceros y copépodos estuvieron representados con 36 y 17 especies respectivamente. También se detectó la presencia invasora del mejillón cebra Dresseina polymorpha en varios embalses a lo largo de la cuenca. Esta especie invasora se detectó en el embalse de La Sotonera, el cual se había reportado tiempo atrás libre de este mejillón. Los diferentes grupos de zooplancton estuvieron relacionados con diversas variables ambientales. Los microcrustáceos se relacionaron principalmente con las variables que determinan el estado trófico y el potencial ecológico tales como la clorofila 𝑎���������, el fósforo total, el oxígeno disuelto y la transparencia del disco de Secchi. Con un acercamiento taxonómico se identificaron diversas especies indicadoras de la calidad del agua. Las especies consideradas como indicadores de buena calidad del agua (oligotrofia y estado ecológico bueno o superior) fueron Daphnia longispina, Ascomorpha ovalis y Ascomorpha saltans. El cladocero Bosmina longirostris fue catalogado como un indicador de calidad moderada. Mientras que las especies indicadoras de mala calidad del agua fueron Acanthocyclops americanus, Ceriodaphnia spp., Daphnia cucullata, Daphnia parvula, Diaphanosoma brachyurum, Brachionus angularis, Keratella cochlearis y Pompholyx sulcata Las métricas propuestas basadas en la abundancia y biomasa del zooplancton con mejor sensibilidad para diferenciar entre la calidad de agua fueron ZOO (zooplancton total), LZOO (zooplancton grande), CLAD (cladóceros) y ZOO:CHLA (relación zooplancton:clorofila 𝑎���������). La mayoría de las métricas de los microcrustáceos a nivel de grupo o de género fueron buenas para diferenciar entre la calidad del agua alta y baja en cuanto al estado trófico (oligotrófico-eutrófico) y el potencial ecológico (bueno o superior-moderado). Utilizando un enfoque funcional identificamos cinco grupos funcionales, los cuales fueron: copépodos filtradores, copépodos rapaces, cladóceros, rotíferos microfagos y rotíferos rapaces. Con este enfoque funcional observamos que las bajas densidades de los grandes grupos filtradores, como los copépodos calanoides y los cladóceros, eran indicadores de una buena calidad del agua. Por el contrario, la alta abundancia de copépodos ciclopoideos sirvió como indicador de una baja calidad del agua. Empleando la técnica de Bosques Aleatorios como enfoque de aprendizaje automático, obtuvimos varios modelos de predicción, cuya precisión variaba del 41% al 77% entre los grupos funcionales y los niveles de calidad del agua. Finalmente, utilizando árboles de clasificación y regresión estimamos umbrales para determinar la calidad del agua. En el caso del estado trófico y del potencial ecológico, los umbrales para diferenciar la buena de la mala calidad del agua fueron en cierto modo similares, por lo que proponemos como guía los siguientes umbrales: copépodos calanoides <1,4 ind. L-1, ciclopoides rapaces <0,38 ind. L-1 y cladóceros <19,36 ind. L-1. Finalmente, los resultados de esta tesis indican que el zooplancton es un buen indicador de la calidad del agua. Esto, ya que fue posible determinar el estado trófico y el potencial ecológico utilizando la comunidad de zooplancton bajo diferentes enfoques. Esta tesis ha contribuido a aumentar el conocimiento del zooplancton y su uso como indicador de la calidad del agua. Por último, sugerimos que la comunidad del zooplancton sea incorporada como un elemento de calidad biológica dentro de la Directiva Marco del Agua.