Laboratory evaluation of the egg parasitoid Gryon gonikopalense (Hym˸Scelionidae) for the biocontrol of Bagrada hilaris (Hem˸pentatomidae), an invasive stink bug in USA | Evaluation en laboratoire du parasitoïde Gryon gonikopalense (Hym ˸ Scelionidae) pour le contrôle biologique de Bagrada hilaris (Hem ˸ Pentatomidae), une punaise invasive aux Etats-Unis

anglais. In a context of globalization and climate change, more and more insects are becoming invasive, particularly affecting agriculture on a global scale. At the heart of this network of invasions, the United States of America is experiencing the arrival of many species, mainly from Asia. Among them, stink bugs (Pentatomidae) threaten most American agrosystems and are now mainly regulated by synthetic pesticides. Bagrada hilaris (bagrada), native to Asia and Africa, is the most recent species to invade the USA, where it has been reported since 2008 in Brassicaceae crops. To answer the needs of farmers, USDA-ARS funded a classical biological control program to select and introduce from its native range one or more natural enemies of bagrada into California. The research included in this PhD thesis is part of this program. It sought to assess in a quarantine greenhouse whether the oophagous parasitoid Gryon gonikopalense (Scelionidae), native to Pakistan, could establish in California and efficiently control bagrada. Thus, four main objectives were defined: 1) to describe the general biology of G. gonikopalense; 2) describe its host foraging behavior; 3) examine the possibility of its mass production and 4) assess its specificity towards bagrada using Euro-Mediterranean non-target stink bugs. Objective 1 allowed to show that the physiology of G. gonikopalense was similar to that of many other scelionids: depending on the temperature, it completed its development in 7 to 25 days, its lifespan ranges from 30 to 150 days and it is able to parasitize hundred eggs during its lifetime. It shares with bagrada a thermal optimum between 25 and 35 °C which could allow it to settle in California. In addition to being an effective parasitoid of bagrada, the advantage of G. gonikopalense particularly involves its foraging behavior for host's eggs, which are buried in the ground in 90% of cases. We found that G. gonikopalense was able to dig into the soil to parasitize eggs. In addition, we have shown in a tri-trophic system that the parasitoid mainly attacks the buried eggs of bagrada, while being able to reach the eggs deposited on the host plant (about 10%). For the 3rd objective, we have shown that the storage of bagrada eggs at 5 °C over three weeks made it possible to optimize the breeding of the parasitoid and facilitate mass production. Concerning the objective 4, still in progress, we showed that among the 11 pentatomids tested, at least four were suitable for the parasitoid, and two of them were mainly located around the Mediterranean basin. These results complement the tests carried out in California and open a proactive discussion on the introduction of G. gonikopalense in invasive Mediterranean populations of bagrada. Finally, during this thesis, we have described several aspects, hitherto unknown, of the biology of G. gonikopalense. Its behavioral specialization towards bagrada makes this parasitoid particularly promising for the biological control program. A petition-to-release drafted on the basis of this knowledge submitted to the health authorities of the USA remains a short-term objective. They will then assess the risks and benefits of using G. gonikopalense to control bagrada in California.

français. Dans un contexte de mondialisation et de changement climatique, de plus en plus d'insectes deviennent invasifs et affectent notamment l'agriculture à l'échelle mondiale. Au cœur de ce réseau d'invasions, les Etats-Unis subissent l'arrivée de nombreuses espèces provenant principalement d'Asie. Parmi elles, les punaises pentatomidés menacent la plupart des agrosystèmes américains et sont aujourd'hui principalement régulées par les pesticides de synthèse. Bagrada hilaris (bagrada), originaire d'Asie et d'Afrique, est la plus récente à avoir colonisé les Etats-Unis où elle sévit depuis 2008 dans les cultures de chou et de brocoli (Brassicaceae). Pour répondre aux besoins des agriculteurs, l'USDA-ARS a financé un programme de lutte biologique classique visant à sélectionner et introduire en Californie un ou plusieurs ennemis naturels de bagrada depuis son aire d'origine. Les travaux inclus dans cette thèse sont une partie de ce programme. Ils ont cherché à évaluer en serre de quarantaine si le parasitoïde oophage Gryon gonikopalense (Scelionidae), originaire du Pakistan, pourrait s'établir en Californie et contrôler efficacement bagrada. Quatre principaux objectifs ont ainsi été définis : 1) décrire la biologie générale de G. gonikopalense ; 2) décrire son comportement de recherche d'hôte ; 3) examiner la possibilité de le produire en masse et 4) évaluer sa spécificité vis-à-vis de bagrada avec des punaises euro-méditerranéennes. L'objectif 1 a permis de montrer que la physiologie de G. gonikopalense était similaire à celle de nombreux autres scelionidés : en fonction de la température, il complète son développement en 7 à 25 jours, peut vivre entre 30 et 150 jours et parasiter une centaine d'œufs au cours de sa vie. Il partage avec bagrada un optimum thermique entre 25 et 35 °C qui pourrait lui permettre de s'établir en Californie. En plus d'être un parasite efficace de bagrada, l'atout de G. gonikopalense réside particulièrement dans son comportement de recherche des œufs de son hôte qui sont enterrés dans le sol dans 90% des cas. Nous avons découvert que G. gonikopalense était capable de creuser le sol pour parasiter les œufs. En outre, nous avons montré dans un système tri-trophique que le parasitoïde attaquait principalement les pontes enterrées de bagrada, tout en étant capable d'atteindre les œufs déposés sur la plante hôte (env. 10%). Pour le 3ème objectif, nous avons montré que le stockage des œufs de bagrada à 5°C sur trois semaines permettait d'optimiser l'élevage du parasitoïde et faciliter une production de masse. Concernant l'objectif 4, toujours en cours, il en résulte que les sur 11 pentatomidés testées, au moins 4 ont été parasitées, dont deux essentiellement localisées autour du bassin méditerranéen. Ces résultats complémentent les tests menés en Californie et permettent de discuter proactivement de l'introduction de G. gonikopalense dans les populations méditerranéennes invasives de bagrada. Finalement, nous avons décrit au cours de cette thèse plusieurs aspects, jusqu'alors inconnus, de la biologie de G. gonikopalense. Sa spécialisation comportementale envers bagrada en fait notamment un candidat de premier choix pour le programme de lutte biologique Une pétition rédigée sur la base de ces connaissances remise aux autorités sanitaires des Etats-Unis restent un objectif à court terme. Ceux-ci évalueront alors les risques et les bénéfices liés à l'utilisation de G. gonikopalense pour contrôler bagrada en Californie.