Patterns of diversification and geographic distribution of Canidae over time

In this thesis I aimed to shed light on several aspects of Canidae distribution in the past, present, and future. My goals were 1) to obtain a more detailed understanding of the evolutionary processes that led to the rise and fall of several species of canids. 2) to identify the factors influencing the distribution of species in the present. and 3) to understand how canids respond to climate change, and what are the future prospects for the taxon. Chapter 1 focused on the past, and aims to answer whether the colonization of new environments by canids triggered an explosive radiation process. I was able to show that major events of canid dispersal — to South America and North Africa — are associated with peaks in diversification rates, suggesting an evolutionary radiation process right after the geographic colonization of new continents after leaving North America around 11 million years ago (Mya). The timing of radiations suggests that this pattern for the whole tree was generated by ecological opportunity after the entrance in new continents by South American canids and foxes, but also by the diversification of wolves within North America. In Chapter 2, I look at the present in order to identify the mechanisms that structure Canidae assemblages across the planet. I discovered how distinct parts of the globe are phylogenetically structured, and how these patterns are most likely to have originated. I show that there are regions over the planet that present phylogenetically closed related species, such as South America, Middle East, and a large part of Asia, while Northern Asia, Europe, and a major part of North America present co- occurring lineages that are more evolutionary distant to each other than would be expected by chance. However, I demonstrated that both phylogenetic distribution patterns are better explained by environmental filters than species interactions and human impact. This supports what I suggested in Chapter 1, where the differences in the ecological settings between continents, such as vegetation cover and temperature, may be responsible for the disparity among clades’ evolutionary rates, being a plausible source of ecological opportunity for canids. Furthermore, in Chapter 2 I assumed that the measure of body size dissimilarity would be a proxy for past competition among canids, which in turn would have an influence on the distribution patterns of the lineages. I found that two environmental variables (temperature and vegetation cover) have a strong influence on body size dissimilarity, suggesting that such variables influence certain aspects in different continents (e.g., resource availability), which in turn may have culminated in past competition events between canids. Chapter 3 focused on the future distribution of canids. I modeled the potential distributions of all 36 extant Canidae species in pessimistic climate scenarios for the future to evaluate their response to climate change. I showed that climate change will make most species of canids reduce their distributions, while a few have the potential to benefit from future conditions and expand their ranges. But two species, Atelocynus microtis and Chrysocyon brachyurus, which live in South America, are very concerning cases as both are predicted to undergo considerable habitat loss in their future and do not show the capacity to adapt given the current pace of climate change. A. microtis lives in the Amazon rainforest, while C. brachyurus inhabits the Cerrado in Brazil, and both environments are constantly suffering from wildfires and habitat fragmentation, reducing the available area for organisms that need extensive distribution areas (Sillero-Zubiri et al., 2004). I also indicate that species with higher potential to evolutionary rescue are the ones that gain area or lose only a small part of their future distributions, while the ones which are going to lose a large part of their future distribution will need a higher evolutionary change to maintain their populations. In Chapter 4, I look again at the past of Canidae. This time, I used a new extension of the secsse (Several Examined and Concealed States-Dependent Speciation and Extinction) model (Herrera-Alsina et al. 2019) to explore even more the rich and well-documented records of extinct Canidae species, which give us a great opportunity to fill the puzzle in the evolutionary history of Canidae. With this new approach, this chapter helps to understand which traits (geographic areas) promote (or not) diversification over the last 13 Mya, and how important it is to include fossil information on diversification analyses, due to the distinct interpretations we can get from incomplete trees.

Nesta tese, tive como objetivo esclarecer vários aspectos da distribuição de Canidae no passado, presente e futuro. Meus objetivos foram: 1) obter uma compreensão mais detalhada dos processos evolutivos que levaram à ascensão e queda de várias espécies de canídeos; 2) identificar os fatores que influenciam a distribuição das espécies no presente; e 3) compreender como os canídeos respondem às mudanças climáticas e quais são as perspectivas futuras para o clado. O Capítulo 1 teve como foco o passado e visa responder se a colonização de novos ambientes por canídeos desencadeou um processo explosivo de radiação. Pude mostrar que grandes eventos de dispersão de canídeos – para a América do Sul e Norte da África – estão associados a picos nas taxas de diversificação, sugerindo um processo evolutivo de radiação logo após a colonização geográfica de novos continentes após deixar a América do Norte há cerca de 11 milhões de anos ( Mya). O tempo das radiações sugere que esse padrão para toda a árvore foi gerado pela oportunidade ecológica após a entrada em novos continentes por raposas e canídeos sul- americanos, mas também pela diversificação de lobos na América do Norte. No Capítulo 2, examino o presente para identificar os mecanismos que estruturam as assembleias de canídeos em todo o planeta. Descobri como partes distintas do globo são filogeneticamente estruturadas e como é mais provável que esses padrões tenham se originado. Mostro que existem regiões do planeta que apresentam espécies filogeneticamente relacionadas, como América do Sul, Oriente Médio e grande parte da Ásia, enquanto o Norte da Ásia, Europa e grande parte da América do Norte apresentam linhagens co-ocorrentes que são evolutivamente mais distantes entre si do que seria esperado por acaso. No entanto, demonstrei que ambos os padrões de distribuição filogenética são melhor explicados por filtros ambientais do que interações de espécies e impacto humano. Isso corrobora o que sugeri no Capítulo 1, onde as diferenças nas configurações ecológicas entre os continentes, como cobertura vegetal e temperatura, podem ser responsáveis pela disparidade entre as taxas evolutivas dos clados, sendo uma fonte plausível de oportunidade ecológica para os canídeos. Além disso, no Capítulo 2, presumi que a medida da dissimilaridade do tamanho do corpo seria um proxy para a competição passada entre os canídeos, o que, por sua vez, influenciaria os padrões de distribuição das linhagens. Descobri que duas variáveis ambientais (temperatura e cobertura vegetal) têm forte influência na dissimilaridade do tamanho corporal, sugerindo que tais variáveis influenciam certos aspectos em diferentes continentes (por exemplo, disponibilidade de recursos), o que por sua vez pode ter culminado em eventos passados de competição entre canídeos. O Capítulo 3 focou na distribuição futura de canídeos. Modelei as distribuições potenciais de todas as 36 espécies de Canidae existentes em cenários climáticos pessimistas para o futuro para avaliar sua resposta às mudanças climáticas. Mostrei que a mudança climática fará com que a maioria das espécies de canídeos reduza suas distribuições, enquanto algumas têm o potencial de se beneficiar das condições futuras e expandir seus alcances. Mas duas espécies, Atelocynus microtis e Chrysocyon brachyurus, que vivem na América do Sul, são casos muito preocupantes, pois prevê-se que ambas sofrerão uma perda considerável de habitat no futuro e não mostram capacidade de adaptação devido ao ritmo atual das mudanças climáticas. A. microtis vive na floresta amazônica, enquanto C. brachyurus habita o Cerrado no Brasil, e ambos os ambientes sofrem constantemente com incêndios florestais e fragmentação de habitat, reduzindo a área disponível para organismos que precisam de extensas áreas de distribuição (Sillero-Zubiri et al., 2004). Indico também que as espécies com maior potencial de resgate evolutivo são aquelas que ganham área ou perdem apenas uma pequena parte de suas distribuições futuras, enquanto as que vão perder grande parte de sua distribuição futura precisarão de uma mudança evolutiva maior para manter suas populações. No Capítulo 4, volto a olhar para o passado dos Canidae. Desta vez, usei uma nova extensão do modelo secsse (Several Examined and Concealed States-Dependent Speciation and Extinction) (Herrera-Alsina et al. 2019) para explorar ainda mais os registros ricos e bem documentados de espécies extintas de Canidae, que nos dão uma grande oportunidade de preencher o quebra-cabeça na história evolutiva dos Canidae. Com esta nova abordagem, este capítulo ajuda a compreender quais os traços (áreas geográficas) que promovem (ou não) a diversificação nos últimos 13 milhões de anos, e quão importante é incluir informação fóssil nas análises de diversificação, devido às distintas interpretações que podemos obter das árvores incompletas.