Interações planta-membracídeo-formiga em remanescentes de Mata Atlântica em Santa Catarina, Brasil

Tese (doutorado) - Universidade Federal de Santa Catarina, Centro de Ciências Biológicas, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Florianópolis, 2016.

Nas comunidades naturais, interações antagonísticas (e.g. herbivoria e parasitismo) e mutualísticas (e.g. dispersão de sementes e polinização) são comuns e podem servir de base para que se entendam as relações entre as espécies no ecossistema. Organismos altamente numerosos como os insetos, que vivem em diferentes tipos de habitats, podem ocupar vários nichos na comunidade e consequentemente, estabelecer uma grande quantidade de interações com outras espécies. A estrutura dessas interações pode ser representada por redes ecológicas complexas entre as espécies. Devido à elevada biodiversidade existente na Mata Atlântica brasileira, o sistema planta-membracídeo-formiga representa um bom modelo para se estudar interações. Nesse sistema, os insetos fitófagos (membracídeos) se alimentam de seiva elaborada de plantas (antagonismo) e exsudam uma secreção adocicada (honeydew), estabelecendo associações com formigas, que podem protegê-los de inimigos naturais e parasitas (mutualismo). Assim, esta tese teve como objetivo principal conhecer a topologia das interações tritróficas entre plantas, membracídeos e formigas em Mata Atlântica no Sul do Brasil. Portanto, buscou-se investigar como os seguintes fatores: (1) poder de recrutamento das formigas, (2) comportamento social dos membracídeos, (3) fenologia das plantas e (4) grau de antropização existente nas áreas de estudo, podem alterar a arquitetura das interações planta-membracídeo-formiga nesse bioma. Três unidades de conservação de Mata Atlântica, com diferentes graus de perturbação antrópica, foram selecionadas para o estudo no Estado de Santa Catarina. As observações de campo e coleta de exemplares ocorreram durante o período quente dos anos de 2013 e 2014. Para descrever a topologia das interações estudadas, foram utilizadas as métricas estruturais de redes ecológicas de conectância, aninhamento, modularidade, especialização da comunidade e de espécies. Os resultados apontaram que os mutualismos entre formigas e membracídeos são interações assimétricas, nas quais as espécies de formigas que tem maior poder de recrutamento monopolizam o honeydew produzido pelos membracídeos. As formigas dos gêneros Brachymyrmex, Camponotus, Crematogaster e Wasmannia estabeleceram interações com o maior número de espécies de membracídeos. O comportamento social de formar agregados favoreceu que as espécies mais abundantes, como os membracídeos do gênero Bolbonota, interagissem com o maior número de espécies de formigas. Em todas as áreas de estudo, as redes formiga-membracídeo foram modulares, não aninhadas e apresentaram baixos valores de conectância (Capítulo 1: Structure of mutualistic ant-treehopper interactions in the Brazilian Atlantic Forest). A topologia das interações planta-membracídeo foi alterada pela fenologia, com maiores valores de especialização a nível de comunidade e espécies de membracídeos durante a fenofase reprodutiva. Durante a fenofase vegetativa, registrou-se uma maior riqueza de espécies de plantas e de membracídeos em comparação à fenofase reprodutiva. Em ambas as fenofases, as redes planta-membracídeo foram modulares e especializadas, com baixos valores de conectância e não aninhadas em todas as áreas estudadas. Os membracídeos utilizaram principalmente meristemas apicais e inflorescências como recurso, e Asteraceae foi a principal família botânica utilizada por esses insetos (Capítulo 2: Phenological phases of the host plant shape plant-treehopper interaction networks). Os resultados apontaram ainda que a perturbação antrópica presente nas áreas de estudo pode afetar a estrutura das redes de interações de maneiras distintas. Os antagonismos são mais susceptíveis à perda de habitat, porque são interações altamente especializadas e modulares, em comparação aos mutualismos facultativos, que podem ser considerados mais robustos devido à topologia das redes de interação ser menos especializada (Capítulo 3: Structural response of plant-treehopper-ant interactions to anthropogenic changes in protected areas in the Brazilian Atlantic Forest).<br>

Abstract : In natural communities, antagonistic (e.g. herbivory and parasitism) and mutualistic interactions (e.g. seed dispersal and pollination) are common and may serve as a basis to understand the relationships among species in the ecosystem. Highly numerous organisms such as insects, living in different types of habitat, can occupy several niches in the community and thus establish many interactions with other species. The structure of these interactions can be represented by complex ecological networks between species. Due to the high biodiversity in the Brazilian Atlantic Forest, the plant-treehopper-ant system is a good model to study interactions. In this system, the phytophagous insects (treehoppers) feed on plant sap (antagonism) and exude a sweet secretion (honeydew), establishing associations with ants, which can protect them from natural enemies and parasites (mutualism). Thus, this thesis aimed to know the topology of tritrophic interactions between plants, treehoppers and ants in the Atlantic Forest in southern Brazil. Therefore, we investigated how the following factors: (1) the recruitment power of ants, (2) the social behavior of treehoppers, (3) the phenology of plants and (4) the degree of human disturbance in the study areas, can change the architecture of plant-treehopper-ant interactions in this biome. Three Atlantic Forest protected areas, with different degrees of anthropogenic disturbance, were selected for the study in the state of Santa Catarina. Field observations and collecting specimens occurred during the warm period of the years 2013 and 2014. To describe the topology of the interactions studied, the structural metrics of ecological networks of connectance, nestedness, modularity, specialization of community and species were used. The results showed that the mutualism between ants and treehoppers are asymmetric interactions in which ant species that has greater recruitment power monopolize the honeydew produced by treehoppers. Ants of Brachymyrmex, Camponotus, Crematogaster and Wasmannia genera established interactions with the largest number of treehopper species. Social behavior of aggregation promoted that abundant species such as Bolbonota treehopper genus, interact with the largest number of species of ants. In all study areas, the ant-treehopper networks were modular, non-nested and had low connectance values (Chapter 1: Structure of mutualistic ant-treehopper interactions in the Brazilian Atlantic Forest). The phenology affects the topology of plant-treehopper interactions, contributing to the specialization of treehoppers during the reproductive phenophase. During vegetative phenophase, a higher species richness of plants and treehoppers were found compared to reproductive phenophase. In both phenophases, the plant-treehopper networks were modular and specialized, with low connectance values and not nested in all studied areas. Treehoppers used mainly apical meristems and inflorescences as a resource, and Asteraceae was the main botanical family used by these specialized insects (Chapter 2: Phenological phases of the host plant shape plant-treehopper interaction networks). The results also showed that the human disturbance present in the study areas may affect differently the structure of interaction networks. The antagonisms are more susceptible to habitat loss because they are highly specialized and modular interactions compared to facultative mutualism, which can be considered more robust due to the topology of interaction networks be less specialized (Chapter 3: Structural response of plant-treehopper-ant interactions to anthropogenic changes in protected areas in the Brazilian Atlantic Forest).