Plant virus interactions along the mutualism-antagonism continuum: effects on virus maintenance in wild plant populations

The relevance of plant viruses as crop pathogens has biased research towards those causing diseases in crops. However, disease is not the universal outcome of virus-plant interactions, and viral infection is often asymptomatic in wild plants. Understanding the nature of these interactions in wild communities is relevant to studying and preventing virus emergence, as plants in wild habitats can act as reservoir hosts for infection of hosts in other habitats. In recent decades, the pathogenicity of plant viruses has become a subject of debate, and viruses have started to be considered also as commensals or mutualists of their hosts. However, the conditions modulating the nature of the virus-plant interaction along the mutualist-antagonist continuum are not yet fully understood, and most of the evidence of positive effects of virus infection in plants comes from experimental studies under controlled conditions. The main objective of this thesis is to analyse the effects of virus infection on the fitness of wild plants in their natural settings, to test the hypothesis that viruses can be conditional mutualists of plants in nature. The thesis also aims to understand under which conditions the virus-plant interaction is mutualistic or antagonistic, and how this affects the long-term maintenance of a virus in a host population. Two pathosystems were studied: cucumber mosaic virus (CMV) infecting Arabidopsis thaliana, and tobacco mild green mosaic virus (TMGMV) infecting Nicotiana glauca. The role of the satellite tobacco mosaic virus (STMV) in modulating TMGMV infection dynamics was also studied, and the potential role of alternative hosts in the epidemiology of TMGMV in N. glauca. Results show that viruses can be conditional mutualists of plants in nature, that is, viruses my provide benefits to the host plant under specific conditions. They contribute to understanding under which conditions viruses are conditional mutualists or pathogens of plants, as well as the consequences of the outcome of the virus-plant interaction for virus-plant co-evolution and the long-term maintenance of virus populations on the host populations, and how it affects the reservoir potential of hosts. The analysis of the effect of CMV infection in the fitness of wild A. thaliana revealed that the outcome of the interaction depends on the population, the plants life cycle, the time of infection and, possibly among others, enhanced tolerance to abiotic stress conditions. In the case of the interaction between TMGMV and N. glauca, low virulence or conditional mutualism may promote the long-term maintenance of the virus in the reservoir population, which may be due in part to an improved tolerance to abiotic stress-induced mortality. Pleiotropic effects of host range mutations may explain the maintenance in the reservoir N. glauca population of TMGMV genotypes that are fitter in the target host (pepper crops). STMV seems to not affect the symptoms induced by TMGMV nor its accumulation in N. glauca, but it appears to influence TMGMV transmission dynamics. Model predictions show that successful invasion of N. glauca populations by TMGMV depends on low or negative virulence, and that invasion of TMGMV populations by STMV additionally requires and high population densities of the host plant. Finally, non-solanaceous hosts of TMGMV show low susceptibility and poor competence to infection, which makes them unlikely to play a major role in the epidemiology of TMGMV in populations of wild or domestic hosts in the Solanaceae, such as N. glauca. In summary, this thesis shows that virus-host interactions in wild plants shift between mutualism and antagonism depending on the factors extrinsic and intrinsic to the virus-plant system, playing a role in virus maintenance in wild plant populations. The findings shown in this thesis also have implications for understanding plant virus emergence, host range evolution and virus-plant co-evolution, that need further studies. RESUMEN La relevancia de los de las enfermedades virales de los cultivos ha sesgado su estudio hacia aquellos que son patógenos en cultivos. Sin embargo, la enfermedad no es el resultado universal de las interacciones virus-planta, y la infección viral suele ser asintomática en plantas silvestres. Comprender la naturaleza de la interacción en comunidades silvestres es fundamental para el estudio y la prevención de la emergencia de virus, ya que las plantas silvestres pueden actuar como huéspedes reservorio para transmisión a huéspedes de otros hábitats. Recientemente, la patogenicidad de los virus de plantas se ha convertido en un tema de debate, y los virus han empezado a considerarse también como comensales o mutualistas de sus huéspedes. Aún no se entienden las condiciones que determinan si la interacción virus-planta es mutualista o antagonista, y las evidencias de efectos positivos de la infección viral en plantas principalmente provienen de estudios experimentales en condiciones controladas. El objetivo principal de esta tesis es analizar los efectos de la infección viral sobre la eficacia biológica de plantas silvestres en su medio natural, para evaluar la hipótesis de que los virus pueden actuar como mutualistas condicionales de las plantas en la naturaleza. También se busca entender en qué condiciones la interacción es mutualista o antagonista, y cómo influye en la persistencia del virus en la población huésped. Se han estudiado dos patosistemas: el virus del mosaico del pepino (CMV) en Arabidopsis thaliana, y el virus del mosaico verde atenuado del tabaco (TMGMV) en Nicotiana glauca. Asimismo, se analizó el papel del satélite del virus del mosaico del tabaco (STMV) en la modulación de la dinámica de la infección del TMGMV, así como la influencia de huéspedes alternativos en la epidemiología del TMGMV en N. glauca. Los resultados contribuyen a entender en qué condiciones los virus son mutualistas condicionales, es decir, proporcionan beneficios al huésped en condiciones específicas, o patógenos de plantas, y qué consecuencias tiene para la coevolución virus-planta, la persistencia de las poblaciones virales en sus huéspedes y su potencial de reservorio. El análisis del efecto de la infección por CMV en la eficacia de A. thaliana reveló que el resultado de la interacción depende de la población, del ciclo vital de la planta, del momento de la infección y la tolerancia a estreses abióticos entre otros factores. En el sistema TMGMV-N. glauca, una virulencia baja o mutualismo condicional favorecen la persistencia del virus en la población reservorio, posiblemente por una mayor tolerancia a la mortalidad inducida por sequía entre otros factores. Los efectos pleiotrópicos de mutaciones asociadas a la gama de huéspedes podrían explicar que genotipos de TMGMV adaptados a pimiento se mantengan en N. glauca. Los datos sugieren que STMV no altera los síntomas inducidos por TMGMV ni la acumulación en N. glauca, pero sí influye en la dinámica de su transmisión. Modelos epidemiológicos predicen que la invasión de la población de N. glauca por TMGMV depende de una virulencia baja o negativa, y que la invasión de la población de TMGMV por STMV requiere altas densidades de la población de la planta huésped. Los huéspedes alternativos de TMGMV que no son solanáceas muestran baja susceptibilidad y competencia, por lo que probablemente no tengan un papel principal en la epidemiología de TMGMV en solanáceas cultivadas o silvestres, como N. glauca. Esta tesis demuestra que las interacciones virus-huésped en plantas silvestres varían entre el mutualismo y el antagonismo en función de factores extrínsecos e intrínsecos al sistema virus-planta, lo que puede tener un papel importante en el mantenimiento de virus en poblaciones silvestres. Los resultados de esta tesis tienen implicaciones en entender la emergencia de virus de plantas, la evolución de la gama de huéspedes y la coevolución virus-planta, que son temas que necesitan de mayor investigación.