Effects of water stress, only or in interaction with a pathogen, on plant functioning and fruit quality, depending on genetic variation

Французский. En horticulture, les effets négatifs du déficit hydrique (WD) sur le rendement peuvent être en partie compensés par des effets positifs sur la qualité des fruits et la stimulation des défenses de la plante face à d’autres stress. L'objectif de la thèse était d'explorer un certain nombre de pistes permettant d'évaluer les effets positifs et négatifs du WD, et d'appréhender les facteurs de variations. Après avoir établi un état des connaissances actuelles des effets du WD sur la qualité des fruits, plusieurs questions ont été abordées: 1) quels sont les effets de WD appliqués à des stades précis du développement de la plante ou du fruit, 2) existe-t-il une mémoire du stress en cas d’alternance de période de WD et de récupération, 3) les défenses de la plante sont-elles stimulées par un WD lors d'une infection par un pathogène, et enfin 4) quelle est la variabilité génétique associée aux réponses au WD au travers des objectifs précédents. Pour cela, plusieurs expérimentations ont été réalisées en serres et en phytotrons. Les parents de la population MAGIC de la tomate (ayant une forte variabilité allélique) ont été étudiés, ainsi que deux tomates commerciales (pour l’étude de l’interaction WD – Botrytis cinerea). Les mécanismes de réponses induits lors du WD ont été caractérisés aux stades végétatif et reproductif à l’échelle de la plante, puis lors des phases de développement du fruit (division cellulaire, expansion cellulaire et maturation). Les stades végétatif et reproductif se distinguent par les mécanismes de gestion du stress oxydatif engendré par le WD. Les plantes végétatives seraient plus affectées au niveau des photosystèmes II alors que les plantes reproductives modulent plutôt leur besoin en eau et sont plus sensibles à l’approche des photosystèmes I. L’impact du WD sur la qualité des fruits diffère en fonction de leurs phases de développement. De forts effets génotypes ont été observés avec une amélioration de la qualité dite gustative (par rapport aux teneurs en sucres et acides) pour un génotype dont les caractéristiques initiales étaient plus faibles que le second génotype testé. L’alternance de périodes de WD et de récupérations constitue un bon compromis entre économie d’eau et adaptation des plantes (via une bonne gestion du stress oxydatif). Cette alternance de stress a des effets neutres à positifs sur les teneurs en sucres des fruits en fonction des génotypes et des réponses très variables pour les teneurs en acides organiques, caroténoïdes et acide ascorbique en fonction des génotypes. L’interaction entre un WD et B. cinerea génère une diminution du ratio C/N associé à une stimulation des défenses de la plante. Cependant l'interaction favorise le développement du pathogène dans les tiges. Cet effet délétère de l'interaction semble lié aux régulations hormonales mises en jeu avec la stimulation de l'ABA (par le WD) et de la voie SA (par B. cinerea et indirectement par le WD) qui sont antagonistes aux voies JA/ET de réponse aux pathogènes nécrotrophes. Toutefois, un effet positif a été observé pour les infections sur feuilles détachées qui constituent un instantané des défenses de la plante, et ce, uniquement pour les plantes déjà infectées sur tige. Ces résultats suscitent de nouvelles interrogations sur la stimulation des défenses de la plante. Ainsi, le WD permet une augmentation du pool de sucres solubles, sans impact notable sur le rendement, avec des effets variables sur les composés secondaires. Le WD permet également dans une certaine mesure de stimuler les défenses de la plante mais de nouvelles recherches sont nécessaires. Enfin, la variabilité génétique des réponses à l’échelle de la plante et du fruit est importante et interagit avec le WD.

Английский. In horticulture, yield losses associated to water deficit (WD) could be compensated by positive effects on fruit quality and stimulation of plant to others stresses. The aim of the thesis was to explore a number of questions to assess the positive and negative effects of the WD, and to understand factors variations after setting a current knowledge of the effects of WD quality fruit. The questions were: 1) to characterize the effects of WD applied at specific stages of development of plant or fruit, 2) to understand the stress memory effect by alternating period of WD and recovery, 3) to test the stimulation of plant defences by WD during an infection by a pathogen, and 4) to study the genetic variability associated with responses to WD through the previous objectives. For this, several experiments were conducted in greenhouses and growth chambers. The parents of the MAGIC population of tomato (with rich allelic variability) were studied, as well as two commercial tomatoes (for the study of the interaction between WD and Botrytis cinerea). Plant response mechanisms induced during a WD were characterized in both plant vegetative and reproductive stages, and then during the fruit development stages (cell division, cell expansion and maturation). The plant vegetative and reproductive stages are distinguished by different mechanisms of oxidative stress management generated by WD. Vegetative plants are more affected at the photosystem II while reproductive plants rather modulate their water needs and responses at the photosystem I. The impact of WD on fruit quality differs according to fruit developmental stages. Strong genotypes effects were observed with an important increase in fruit taste quality (according to the concentrations in sugars and acids) for one genotype, which had poorer initial fruit quality than the second. Alternating periods of WD and recovery is a good compromise between water saving and plant adaptation (through proper management of oxidative stress). This alternation of stress has neutral to positive effects on fruit sugar content according to the genotypes and highly variable responses for contents of organic acids, carotenoids and ascorbic acid according to the genotypes. The interaction between a WD and B. cinerea generates a decrease of C/N ratio that can be associated to a stimulation of the pool of plant defence. However, the interaction between B. Cinerea and this WD promote pathogen development in stems. This deleterious effect of interaction seems attributable to hormonal regulation with the stimulation of the ABA pathway (by WD) and the SA pathway (by B. cinerea), which are antagonistic to the JA / ET pathway involved in response to necrotroph pathogens. However, a positive effect was observed for infections in detached leaves of infected plants, detached leaves represent a snapshot of plant defences and these results raise new questions. Overall, these data provide that WD improve fruit taste (sugars and acids) without yield losses but had variables effects on health promoting compounds. WD could permit the stimulation of plant defence but more research is needed. To finish, the genetic variability induced important variability in plant and fruit responses and interact with WD.