Evolution of a DNA virus in the natural environment - a journey through time | Evolução de um virus de DNA em um ambiente natural: uma viagem através do tempo

Viruses are recognized for having high mutation rates, resulting in rapid diversification and increased adaptive potential. For this reason, viruses are interesting models for evolutionary studies. Begomoviruses (family Geminiviridae) have a genome composed of one or two molecules of circular, single-stranded DNA (ssDNA) encapsulated in twinned icosahedral particles, and are transmitted by whiteflies of the Bemisia tabaci species complex. Begomoviruses cause diseases in several economically important crops. A great diversity of begomoviruses is present in non-cultivated hosts. Non-cultivated hosts play an important ecological and epidemiological role as reservoirs of viral biodiversity, as a source of primary inoculum, and as favorable environments for recombination, favoring the emergence of new species or variants. Begomovirus populations have a high degree of genetic variability, with mutation rates that are equivalent to those of RNA viruses. Although a number of studies have addressed the temporal dynamics of begomoviruses, these studies were conducted in large areas and in the context of agricultural environments. Little is known about the evolutionary dynamics of these populations in small scale and in natural environments. In this work. the variability and genetic structure of the begomovirus community in plants of Sida acuta (Malvaceae) was evaluated over a period of eight years. Samples were collected from 2011 to 2018 in an area of approximately 0.1 ha in Viçosa, MG. Three species were detected: Oxalis yellow vein virus (OxYVV), Sida yellow leaf curl virus (SiYLCV), and Sida micrantha mosaic virus (SimMV). The OxYVV and SiYLCV populations are subdivided into three well defined variants. In addition, we found two distinct strains of SimMV. These results highlight the heterogeneity of the begomovirus community, which coexist as a complex of different species and variants, and reveal the important ecological role of S. acuta, which constitutes a natural, highly permissive host for begomoviruses. The large fluctuation in the distribution of OxYVV variants over time reflects the adaptive differential of each variant and the impact of selection on viral populations in natural ecosystems. In addition, the data suggests that recombination between OxYVV variants was important to alleviate the impact of harmful mutations. The absence of a temporal signal in phylogenetic analyses suggests that the viral populations evolve at slow rates in natural environments, contrary to what has been observed in studies carried out in cultivated area subjected to anthropic disturbances. We hypothesize that, in crop systems, genetic drift is the predominat evolutionary mechanism responsible for patterns of segregation over time. Keywords: Evolution. Genetic diversity of Begomovirus. Temporal analysis.

Vírus são reconhecidos por apresentarem altas taxas de mutação, resultando em rápida diversificação e aumento do potencial adaptativo. Portanto, vírus constituem modelos interessantes para estudos evolutivos. Begomovírus (família Geminiviridae) possuem um genoma composto por uma ou duas moléculas de DNA circular de fita simples encapsidadas em partículas icosaédricas geminadas, e são transmitidos por moscas-brancas do complexo de espécies Bemisia tabaci. Os begomovírus causam doenças em várias culturas economicamente importantes. Uma grande diversidade de begomovírus está presente em hospedeiros não- cultivados. Hospedeiros não-cultivados cumprem um importante papel ecológico e epidemiológico, pois são reservatórios de biodiversidade viral, contribuem como fonte de inóculo primário, e constituem ambientes propícios para a recombinação, favorecendo a emergência de novas espécies ou variantes. As populações de begomovírus têm alto grau de variabilidade genética, e apresentam taxas de mutação que se equiparam às de vírus de RNA. Embora alguns estudos tenham abordado a dinâmica temporal de begomovírus, esses estudos foram conduzidos em áreas extensas e em ambientes agrícolas. Sabe-se muito pouco sobre a dinâmica evolutiva dessas populações em pequenas escalas e em ambientes naturais. Neste trabalho, avaliou-se a variabilidade e a estrutura genética da comunidade de begomovírus em Sida acuta (Malvaceae) ao longo de oito anos. Amostras foram coletadas de 2011 a 2018 em uma área de aproximadamente 0,1 ha em Viçosa, MG. Três espécies foram detectadas: Oxalis yellow vien virus (OxYVV), Sida yellow leaf curl virus (SiYLCV), e Sida micrantha mosaic virus (SimMV). As populações de OxYVV e SiYLCV estão subdividas em três variantes bem definidas. Além disso encontramos duas estirpes distintas de SimMV. Esses resultados demonstram a heterogeneidade da comunidade de begomovírus, que coexiste como um complexo de espécies e variantes distintas, e revelam o importante papel ecológico de S. acuta, que constitui um hospedeiro natural altamente permissivo aos begomovírus. A grande flutuação observada na distribuição das variantes de OxYVV ao longo do tempo reflete o diferencial adaptativo de cada variante e o impacto da seleção sob populações virais em ecossistemas naturais. Ademais, os dados sugerem que a recombinação entre duas variantes de OxYVV foi importante para amenizar o impacto de mutações deletérias. A ausência de sinal temporal nas análises filogenéticas sugere que as populações virais evoluem a taxas lentas em ambientes naturais, ao contrário do que tem sido observado em trabalhos conduzidos em áreas de cultivo submetidas a perturbações antrópicas. Propõe-se que, no ambiente agrícola, a deriva genética é o mecanismo evolutivo proeminente e responsável pelos padrões de segregação ao longo do tempo. Palavras-chave: Evolução. Diversidade genética de Begomovirus. Analise temporal.