Functions of root mucilage for plant and soil: Quantifying its exudation, characterizing its composition, and assessing its influence on plant water and nitrogen uptake and rhizosphere microorganisms

German Federal Environmental Foundation

Pflanzen verändern die chemischen, biologischen und physikalischen Eigenschaften des Bodens um ihre Wurzeln herum, indem sie eine Reihe von Substanzen freisetzen, die als Rhizodepots bezeichnet werden. Mucilage, eine viskoelastische Substanz mit hohem Molekulargewicht, die von Wurzelspitzen abgesondert wird, macht etwa die Hälfte der Rhizoablagerungen aus. Mucilage hat viele wichtige Funktionen für Pflanzen und Boden, wie z. B. die Erleichterung der Durchwurzelung, die Aggregierung von Bodenpartikeln, die Verbesserung der Aluminiumtoxizität des Bodens, die Verbesserung des Wassergehalts und der Wasserhaltekapazität der Rhizosphäre und die Tatsache, dass sie ein Substrat für die mikrobielle Nutzung sind. Polysaccharide, Proteine, Mineralien und Lipide bilden die chemische Struktur der Mucilage, obwohl es keinen allgemeinen Überblick über die Anteile und Funktionen der einzelnen Mucilagebestandteile gibt. Trotz vieler Dienste, die Mucilage leistet, ist unser Verständnis des Einflusses von Genetik und Umwelt (d. h. Klima und Boden) auf die Menge und Zusammensetzung der Mucilageexsudation begrenzt, was die Einbeziehung der Mucilagemerkmale in Zuchtprogramme einschränkt. Darüber hinaus ist Mucilage vor allem für seine hydraulischen und physikalischen Funktionen in der Rhizosphäre bekannt. Studien, die Mucilagestoffe mit mikrobiellen Prozessen in der Rhizosphäre in Verbindung bringen, sind selten. Darüber hinaus betonen mehrere Studien, die an Mucilage durchgeführt wurden, seine Funktionen zur Erleichterung der Pflanzen- und Nährstoffaufnahme aus trockenen Böden, aber es gibt tatsächlich keinen experimentellen Beweis dafür, dass Mucilage dies wirklich tut, da diese Experimente künstliche Bedingungen verwendeten, bei denen Mucilage ohne Abwesenheit mit Erde vermischt wurde der Pflanze. Ausgehend von den oben genannten Forschungslücken zielte die vorliegende Arbeit darauf ab, Pflanzenmucilagebestandteile und ihre Funktionen in der Rhizosphäre zu analysieren (Studie 1), die Mucilagepolysaccharidzusammensetzung und die Exsudationsmenge in Mais aus unterschiedlichen Klimaregionen zu quantifizieren und zu charakterisieren (Studie 2), die Auswirkung zu untersuchen von Boden, Klima und Sorte auf Quantität und Qualität der Ausscheidung von Maiswurzelmucilage (Studie 3), Analyse der Funktion von Mucilage als Biofilmmatrix, die den mikrobiellen Lebensraum der Rhizosphäre formt (Studie 4), und Untersuchung der Funktion von Mucilage für Pflanzenwasser und Stickstoffaufnahme aus trockenem Boden (Studie 5). Studie 1 zeigte, dass Mucilage aus Polysacchariden (78,4 %), Proteinen (7,3 %), Mineralien (5,6 %) und Lipiden (3,1 %) besteht, die jeweils eine wichtige Rolle in der Rhizosphäre spielen. Studie 2 ergab, dass das Polysaccharid des Knotenwurzelmucilages von Mais aus Galactose (∼39–42 %), Fucose (∼22–30 %), Mannose (∼11–14 %), Arabinose (∼8–11 %), Xylose ( ∼1–4 %) Glucose (∼1–4 %) und Glucuronsäure (∼3–5 %). Die indischen (900 M Gold) und kenianischen (DH 02) Mais-Genotypen sonderten 135 bzw. 125 % höhere Mengen an Mucilage ab als die mitteleuropäischen Mais-Genotypen (Kentos und KXB 8383). Darüber hinaus bestand ein signifikant positiver Zusammenhang zwischen der Mucilageausscheidungsmenge und dem Dampfdruckdefizit der agrarökologischen Herkunftszone der Genotypen. Studie 3 zeigte, dass die kenianischen halbtrockenen tropischen Klimabedingungen und Lehm Luvisol aus Deutschland eine um 35,8 % bzw. 73,7 % höhere Mucilageexsudationsrate induzierten als die deutschen feuchtgemäßigten Klimabedingungen bzw. sandig-lehmiger Acrisol-Boden aus Kenia. Außerdem wurden höhere Anteile der Uronsäuren in den Mucilagestoffen der Sorten beobachtet, die auf sandig-lehmigen Böden und unter semiariden tropischen Klimabedingungen angebaut wurden. Studie 4 zeigte, dass Pflanzenmucilage und mikrobielle extrazelluläre polymere Substanzen (EPS) keine konsistenten Unterschiede in der Viskosität, Oberflächenspannung, und Polysaccharid-, Protein-, neutralen Monosaccharid- und Uronsäurezusammensetzung aufweisen. Die hohen Mucilagekonzentrationen an der Wurzelspitze führten zu einem Wachstum von maximal 109 Bakterienzellen pro Tag und die niedrigen Mucilagekonzentrationen in der Zone von 28,35 mm über der Wurzelspitze führten zu einem Wachstum von 3 × 1010 Bakterienzellen pro Tag. Studie 5 zeigte, dass die trockenheitsanfälligen Maissorten Keops (das 291-fache seines Trockengewichts) und Kentos (das 599-fache seines Trockengewichts) die geringste Wasserhaltekapazität der Mucilagestoffe aufwiesen. Die dürreresistenten Maissorten DH02 und DH04 hatten die höchsten Blattstickstoffgehalte von 35,1 SPAD bzw. DH04 mit 38,3 SPAD. Darüber hinaus korrelierte die Wasserhaltekapazität des Mucilages signifikant positiv mit dem Stickstoffgehalt der Blätter (r = 0,56). Zusammenfassend lässt sich sagen, dass Pflanzenzüchter die Funktionen jeder Mucilagekomponente (Polysaccharide, Proteine, Mineralien, Lipide) nutzen können, um die landwirtschaftliche und ökologische Nachhaltigkeit zu fördern (Studie 1). Die Ausscheidungsmenge von Maismucilage ist eine Funktion der klimatischen Bedingungen der agrarökologischen Ursprungszone der Genotypen, in der die Züchtung durchgeführt wird, möglicherweise aufgrund der Rolle des Mucilages bei der Verzögerung des Beginns des hydraulischen Versagens in Zeiten mit hohem Dampfdruckdefizit. Wir schlagen vor, dass die Ausscheidungsmenge von Maismucilage eine genetische Grundlage hat und Genotypen aus halbtrockenen agrarökologischen Zonen wichtige Quellen für genetisches Material für vorteilhafte Mucilageeigenschaften sind (Studie 2). Mais kann jedoch seine Mucilageexsudationsrate als Reaktion auf warme klimatische Bedingungen und in mikrobiell fruchtbaren Böden erhöhen, um sich an Wasserstress anzupassen bzw. die Mikroorganismen der Rhizosphäre zu unterstützen. Wir schlagen vor, dass Uronsäuren des Mucilages eine wesentliche Rolle bei der Resistenz von Mais gegenüber Wasserstress spielen, da ihre Verbindungen mit Ca2+ den Mucilage und die Hydraulik der Rhizosphäre modifizieren (Studie 3). Darüber hinaus haben Mucilage und EPS ähnliche physikalische und chemische Eigenschaften, was auf vergleichbare Funktionen für diese Biogele hindeutet und das Potenzial von Mucilage unterstützt, als Biofilmmatrix wie EPS zu fungieren. Wir empfehlen, dass die Funktion von Mucilage als Biofilmmatrix unterschätzt wurde und in konzeptionellen Pflanzen- und Bodenmodellen berücksichtigt werden sollte (Studie 4). Die Maissorten, die einen Mucilage absondern können, der große Mengen Wasser halten kann, könnten mehr Stickstoff aus dem trockenen Boden aufnehmen, was die Bedeutung der Wasserspeicherkapazität des Mucilages für die Verbesserung der Nährstoffaufnahme aus trocknenden Böden verdeutlicht (Studie 5). Zusammenfassend schlagen wir im Zusammenhang mit der zweiten grünen Revolution vor, dass Pflanzenzüchter einem so wichtigen unterirdischen Merkmal wie Mucilage im Hinblick auf landwirtschaftliche und ökologische Nachhaltigkeit mehr Aufmerksamkeit schenken.

Plants modify the chemical, biological, and physical properties of the soil around their roots by releasing a set of substances called rhizodeposits. Mucilage, a viscoelastic high-molecular-weight substance exuded by root tips, constitutes about half of rhizodeposits. Mucilage has many important functions for plants and soil such as easing root penetration, aggregating soil particles, ameliorating soil aluminum toxicity, improving the rhizosphere water content and water-holding capacity, and being a substrate for microbial utilization. Polysaccharides, proteins, minerals, and lipids build up the chemical structure of mucilage, although there is no general overview of the proportion and functions of each mucilage component. Despite many services provided by mucilage, our understanding of the influence of genetics and environment (i.e., climate and soil) on mucilage exudation amount and composition is limited, restricting the incorporation of mucilage traits into breeding programs. Moreover, mucilage is mostly known for its hydraulic and physical functions in the rhizosphere. Studies relating mucilage to microbial processes in the rhizosphere are rare. In addition, several studies performed on mucilage highlight its functions for facilitating plant and nutrient uptake from dry soils, but there is no experimental evidence that mucilage actually does this because these experiments used artificial conditions in which mucilage was mixed with soil in the absence of plant. Based on the above-mentioned research gaps, the present thesis aimed to analyze plant mucilage components and their functions in the rhizosphere (Study 1), quantify and characterize mucilage polysaccharide composition and exudation amount in maize from contrasting climatic regions (Study 2), investigate the effect of soil, climate, and variety on quantity and quality of maize root mucilage exudation (Study 3), analyze the function of mucilage as a biofilm matrix that shapes the rhizosphere microbial habitat (Study 4), and investigate the function of mucilage for plant water and nitrogen uptake from a dry soil (Study 5). Study 1 indicated that mucilage is composed of polysaccharides (78.4%), proteins (7.3%), minerals (5.6%), and lipids (3.1%), each playing important roles in the rhizosphere. Study 2 revealed that maize nodal root mucilage polysaccharide is composed of galactose (∼39–42%), fucose (∼22–30%), mannose (∼11–14%), arabinose (∼8–11%), xylose (∼1–4%), glucose (∼1– 4%), and glucuronic acid (∼3–5%). The Indian (900 M Gold) and Kenyan (DH 02) maize genotypes exuded 135 and 125% higher amounts of mucilage than the central European maize genotypes (Kentos and KXB 8383), respectively. Moreover, there was a significant positive relationship between the mucilage exudation amount and the vapor pressure deficit of the genotypes’ agroecological zone of origin. Study 3 demonstrated that the Kenyan semi-arid tropical climatic conditions and loam Luvisol soil from Germany induced 35.8% and 73.7% higher mucilage exudation rate than the German humid temperate climatic conditions and sandy-clay loam Acrisol soil from Kenya, respectively. Furthermore, higher proportions of the uronic acids were observed in the mucilage of the varieties grown in the sandy-clay loam soil and under the semi-arid tropical climatic conditions. Study 4 showed that plant mucilage and microbial extracellular polymeric substances (EPS) have no consistent differences in viscosity, surface tension, and polysaccharide, protein, neutral monosaccharide, and uronic acid composition. The high mucilage concentrations at the root tip led to maximally 109 bacterial cells grown per day and the low mucilage concentrations at the 28.35 mm zone above the root tip led to 3 × 1010 bacterial cells grown per day. Study 5 indicated that the lowest mucilage water-holding capacities belonged to the drought-susceptible maize varieties Keops (291 times its dry weight) and Kentos (599 times its dry weight). The drought-resistant maize varieties DH02 and DH04 had the highest leaf nitrogen contents of 35.1 SPAD and DH04 with 38.3 SPAD, respectively. Further, the mucilage water-holding capacity was significantly positively correlated with the leaf nitrogen content (r = 0.56). In conclusion, plant breeders can exploit the functions of each mucilage component (polysaccharides, proteins, minerals, lipids) to promote agricultural and environmental sustainability (Study 1). Maize mucilage exudation amount is a function of the climatic conditions of the genotypes’ agroecological zone of origin where the breeding is performed, possibly because of the role of mucilage in delaying the onset of hydraulic failure during periods of high vapor pressure deficit. We propose that maize mucilage exudation amount has a genetic basis and genotypes from semi-arid agroecological zones are important sources of genetic material for advantageous mucilage traits (Study 2). However, maize can increase its mucilage exudation rate in response to warm climatic conditions and in microbially fertile soils to adapt to water stress and support the rhizosphere microorganisms, respectively. We suggest that uronic acids of mucilage play a substantial role in maize resistance to water stress, because of their interconnections with Ca2+ modifying the mucilage and rhizosphere hydraulics (Study 3). Furthermore, mucilage and EPS have similar physical and chemical properties, suggesting comparable functions for these biogels and supporting the potential of mucilage to function as a biofilm matrix like EPS. We recommend that the function of mucilage as a biofilm matrix has been underestimated and should be considered in conceptual plant and soil models (Study 4). The maize varieties capable of exuding a mucilage that is able to hold huge amounts of water could take up more nitrogen from the dry soil, conveying the importance of mucilage water-holding capacity for improving the uptake of nutrients from drying soils (Study 5). Finally, in the context of the second green revolution, we suggest that plant breeders consider such an important belowground trait as mucilage in their breeding programs toward agricultural and environmental sustainability.

2022-12-13