Ecologia e macroevolução das aves e a relação com parasitos causadores de malária : implicações sobre a coloração de plumagem e influência da história de vida

Orientadora: Profa. Dra. Lilian Tonelli Manica

Tese (doutorado) - Universidade Federal do Paraná, Setor de Ciências Biológicas, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação. Defesa : Curitiba, 31/08/2022

Inclui referências

Resumo: Parasitos causadores de malária aviária ocorrem em uma alta diversidade de hospedeiros e podem influenciar muitas características, como a coloração da plumagem. Assim, o presente trabalho teve quatro capítulos, dois macroecológicos e dois estudos locais. O primeiro capítulo estudou a relação entre as características da história de vida das aves e o clima na prevalência de Plasmodium e Parahaemoproteus, ambos protistas transmitidos por vetores e que causam malária aviária. Amostramos 2.315 indivíduos pertencentes a 47 espécies de traupídeos (Passeriformes: Thraupidae) e rastreamos todos os indivíduos quanto à presença de hemosporídeos. Descobrimos que a prevalência de Parahaemoproteus foi maior em espécies que habitam habitats abertos, locais com temperaturas mais baixas e com incubação mais longa. A prevalência de Plasmodium foi maior nas espécies que se juntam a bandos mistos e habitam locais mais quentes. O segundo capítulo também utilizou os traupídeos como grupo de estudo para entender como o parasitismo por hemosporídeos afeta a coloração da plumagem. Para isso, amostramos 4.234 indivíduos de 53 espécies de traupídeos e usamos dados públicos e disponíveis para a coloração da plumagem, filogenia das aves e características da história de vida. Descobrimos que o dicromatismo da plumagem foi maior nas espécies com maior prevalência de parasitos causadores de malária. Traupídeos machos e fêmeas com maior complexidade de plumagem tiveram maior prevalência e riqueza de hemosporídeos, respectivamente. Por fim, espécies menores foram mais associadas com o dicromatismo que espécies maiores. No terceiro capítulo estudamos a relação entre coloração da plumagem, condição corporal, corticosterona e hemosporidiose em duas espécies, o pulapula assobiador (Myiothlypis leucoblephara) e o chupa-dente (Conopophaga lineata) em uma reserva de Mata Atlântica no sul do Brasil. Encontramos associação positiva entre hemosporidiose e corticosterona de penas para o pula-pula assobiador. Em contrapartida, para o chupa-dente, encontramos que a ocorrência de parasitos explicou negativamente a saturação da coloração de plumagem do ventre dessa espécie. Por fim, como os parasitos raramente ocorrem isoladamente, estudamos o efeito de infecções por hemosporidioses e parasitos intestinais em um estudo de caso usando pintarroxo-caseiro (Haemorhous mexicanus) como sistema modelo. Realizamos o estudo em um campus da Arizona State University, Tempe, Arizona, Estados Unidos da América. Descobrimos que indivíduos infectados por Plasmodium tiveram maiores níveis de heterófilos / linfócitos (H/L) no sangue, o que indica maior estresse. Indivíduos com maior parasitemia de Plasmodium também foram associados com maior índice H/L, sugerindo que não só a infecção, mas a severidade da doença aumenta o H/L. Encontramos também que indivíduos infectados por hemosporídeos tiveram maiores concentrações de luteína circulante. Por outro lado, indivíduos infectados por coccídeos tiveram uma supressão de vitamina E, sugerindo que deve haver uma função de estimulante imune para essa vitamina em aves. Por fim, machos mais com coloração mais avermelhada tiveram maiores concentrações de 3-hidroxi-equinenona, um importante carotenoide para a produção da coloração vermelha em aves. Em resumo, esta tese de doutorado é uma contribuição importante para uma melhor compreensão da relação ave-parasito, em especial a relação intrínseca de hemosporídeos, coloração da plumagem e os hormônios do estresse, além da relação entre hemosporídeos e coccídea em pintarroxo-caseiros.

Abstract: Avian malarial parasites occur in a high taxonomic diversity of hosts, and can influence many traits, such as the plumage coloration. This present work had four chapters, two macroecological and two local study cases. The first chapter studied the relationship between avian life-history traits and climate on the prevalence of Plasmodium and Parahaemoproteus parasites, vector-borne protists. We sampled 2,315 individuals belonging to 47 tanager species (Passeriformes: Thraupidae) and screened all individuals for the presence of haemosporidian parasites. We found that the Parahaemoproteus prevalence was higher in species inhabiting open habitats and in locations with lower temperatures and having a longer incubation. Plasmodium prevalence was higher in species joining mixed-species flocks and from hotter locations. The second chapter also used tanagers as the study group to understand how haemosporidian parasites affect the plumage coloration. To this end, we screened the blood samples of 4,234 individuals from 53 tanager species, and used publicly available data for the plumage coloration, bird phylogeny, and life-history traits. We found that the plumage dichromatism was higher in species with an increased prevalence of haemosporidian parasites. Male and female tanagers with higher plumage complexities had higher haemosporidian prevalence and richness, respectively. Lastly, dichromatic species had also a smaller body size, compared to larger species. In the third chapter we studied the relationship between plumage coloration, body condition, corticosterone and haemosporidioses in two species, the white-browed warbler (Myiothlypis leucoblephara), and the rufous gnateater (Conopophaga lineata) in an Atlantic Forest protected area in south Brazil. We found a significant positive association between hemosporidioses and feather corticosterone for the white-browed warbler. On the other hand, we found that parasites negatively explained the saturation of the plumage coloration in rufous gnateaters. Finally, as the parasites rarely occur in isolation, we studied the effect of haemosporidian and intestinal parasites infections in a case study using house finches (Haemorhous mexicanus) as a model system, located at Arizona State University. We found that Plasmodium-infected individuals had higher levels of heterophils/lymphocytes (H/L) in their blood, which indicates greater stress. Individuals with higher Plasmodium parasitemia were also associated with a higher H/L index, suggesting that not only infection, but the severity of the disease increases H/L. We also found that individuals infected with haemosporidioses also had higher concentrations of circulating lutein. On the other hand, individuals infected with coccidia had a suppression of vitamin E, suggesting an immune stimulant function for this vitamin in birds. Finally, redder males had higher concentrations of 3-hydroxy-echinenone, an important carotenoid for producing red coloration in birds. In summary, this study is an important contribution to the understanding of the bird-parasite relationship, specially and the intrinsic relationship of haemosporidian parasites, plumage coloration and stress hormones, as well as between haemosporidioses and coccidiosis in house finches.